Colecta del germoplasma

Se colectaron 20 genotipos de maíces criollos cultivados bajo condiciones de temporal en cinco municipios de Yucatán, y fueron clasificadas en cinco regiones (Figura 1): Tixmehuac; R2 Chacsinkín; R3: Peto; R4: Motul y R5: Maní. Cada una de las muestras fue etiquetada de acuerdo a la región, al tipo de raza que fue proporcionado por el productor, color del grano y genotipo (Cuadro 1).

Figura 1: Clasificación de los genotipos de maíces criollos de cinco regiones (R) de Yucatán, México. Razas (Xnu = Xnuuk-nal; Xme = Xmejen nal; Tsi = Ts´íit bakal; Nal = Nal t’eel). Coloración del grano (B = blanco; R = rojo; M = morado; L = lila; AR = anaranjado con rojo; V = vino; A = amarillo; AnR = anaranjado con rojo; An = anaranjado; BA = blanco con amarillo). 

Figure 1: Genotype classification of maize landraces in five regions (R) of Yucatan, Mexico. Race (Xnu = Xnuuk-nal; Xme = Xmejen nal; Tsi = Ts´íit bakal; Nal = Nal t’eel). Grain coloring (B = White; R = red; M = purple; L = lilac; AR = orange with red; V = wine; A = yellow; AnR = orange with red; An = orange; BA = white with yellow).  

Evaluación del contenido de minerales en semillas de maíz

La determinación y cuantificación de los minerales presentes en las semillas de los maíces criollos se realizó mediante el análisis por µ-Fluorescencia de Rayos X (µ-XRF), con las metodologías descritas por ^{Morales-Morales et al. (2019)} en un equipo M4Tornado 100 (Bruker, Alemania) en el Laboratorio de Suelo y Planta del Instituto Tecnológico de Conkal, Yucatán. El haz colimador fue de 2 mm, el tubo de rayos X fue operado a 50kV y 200 µA con un filtro de 12.5A. La detección de la radiación de fluorescencia se realizó mediante un detector de dispersión de silicio con un dispersor de energía XFlashTM, con un área sensible de 30 mm² y una resolución de energía de 142 eV. Las mediciones fueron realizadas al vacío a 20 mbar y se realizaron directamente en ocho granos por triplicado. Las fracciones de masa obtenidas se corrigieron con la biomasa total (g del grano).

Análisis estadístico

Los datos del contenido de minerales en los distintos genotipos de maíces criollos, se sometieron a un análisis de varianza (ANOVA, por sus siglas en inglés) para la proporción de las diferencias significativas entre las medias y se complementó con la comparación múltiple de medias Tukey, 0.05. Se realizó un gráfico descriptivo de la relación entre macro y micronutrientes. Se realizó un análisis de componentes principales (ACP) y se clasificaron mediante un análisis de conglomerado jerárquico (CJ). Los análisis se realizaron en el paquete estadístico SPSS versión 25 ediciones de 64 bits.

Variabilidad en el contenido de macronutrimentos en granos maíces criollos

La detección y la concentración de los macronutrientes (Cuadro 2) y micronutrientes (Cuadro 3) presentó una amplia variabilidad con diferencias significativas entre los 20 genotipos de maíces criollos cultivados en cinco regiones de Yucatán. Los genotipos analizados presentaron concentraciones de fósforo (P) en un rango máximo de 52.66 mg kg^-1 (R2-XnuAnR17) y un mínimo de 6.95 mg kg^-1 (R1-XnuB01). Estas son concentraciones muy bajas comparadas con lo reportado por ^{Jaradat y Goldstein (2018)}, en 1348 accesiones de 13 genotipos de maíces comerciales de EUA y criollos de Centro américa y Sudamérica en las cuales el contenido de P fue en un rango de 4505.7 a 2556 mg kg^-1.

El potasio (K) presentó valores que van en un rango de 982.72 mg kg^-1 (R2-XmeB09) a 3693.36 mg kg^-1 (R2-XnuR17), ^{Jaradat y Goldstein (2018)}, reportaron concentraciones entre 2332.5 y 5166.8 mg kg^-1 por lo que el 90% de los genotipos analizados en este trabajo se encuentran por debajo, sin embargo, son superiores a lo reportado por ^{Qamar et al. (2017)}, en granos de color blanco y amarillo cultivados en Pakistán con una concentración entre 34.98 y 914.98 mg kg^-1 respectivamente.

La mínima concentración de azufre (S) obtenida fue 9.34 mg kg^-1 (R2-TsiB03) y la máxima de 71.99 mg kg^-1 (R2-XnuAnR17), son concentraciones inferiores a lo reportado por ^{Jaradat y Goldstein (2018)} que reportan este elemento entre 824.5 y 1658 mg kg^-1 de azufre.

La concentración de calcio (Ca) va de 38 mg kg^-1 (R2-XnuM04) a 127.68 mg kg^-1 (R4-XnuAR07), concentraciones que se encuentre dentro de los valores reportado por ^{Edelman y Colt (2016)} con 64 mg kg^-1 en una comparación de minerales tomados de la Base de Datos Nacional de Nutrientes del Departamento de Agricultura de los Estados Unidos (USDA, por sus siglas en inglés). Los valores obtenidos se encuentran por debajo a lo reportado por ^{Qamar et al. (2017)} con una concentración entre 1327.56 y 1290.27 mg kg^‑1 en granos de maíz de color blanco y amarillo respectivamente y por debajo de lo reportado por ^{Jaradat y Goldstein (2018)} con concentraciones de 335.4 y 556.9 mg kg^-1.

El contenido de magnesio (Mg) en los diferentes genotipos, va de un rango de 253.58 mg kg^-1 (R2-XmeBA18) a máxima de 831.94 mg kg^-1 (R2-XnuAnR17). Sin embargo, ^{Qamar et al. (2017)}, obtuvieron concentración similar entre 99.61 y 1594.13 mg kg^-1 en granos de maíz de color blanco y amarillo. El sodio (Na) en los diferentes genotipos, la mínima concentración fue de 619.79 mg kg^-1 (R2-XnuM04) y la máxima de 1831.12 mg kg^-1 (R2-XnuAnR17).^{Edelman y Colt (2016)} reportaron valores superiores a lo obtenido, concentraciones de 2890 mg kg^-1 de Na en semillas de maíz. ^{Qamar et al. (2017)} obtuvieron concentraciones bajas de Na entre 96.08 y 63.88 mg kg^-1 en granos de maíz de color blanco y amarillo respectivamente cultivados en Pakistán.

Variabilidad en el contenido de micronutrientes en granos maíces criollos

El manganeso (Mn) en los diferentes genotipos evaluados, presentó la mínima concentración de 1.7 mg kg^‑1 (R3-NalB05) y la máxima de 9.35 mg kg^‑1 (R2-XnuAnR17), el 70% de los resultados obtenidos en el presente trabajo se encuentran dentro de los valores reportados por ^{Jaradat y Goldstein (2018)}, donde obtuvieron concentraciones entre 3.2 y 10.7 mg kg^-1 de Mn y el 80% a lo reportado por ^{Qamar et al. (2017)}, con concentraciones de 2.82 y 21.481 mg kg^-1 en granos de maíz de color blanco y amarillo respectivamente.

El contenido de hierro (Fe) en los diferentes genotipos, la mínima concentración fue de 4.54 mg kg^-1 (R2-XmeB09) y la máxima de 18 mg kg^-1 (R2-XnuL06), resultados que se encuentran dentro de los valores reportados por ^{Jaradat y Goldstein (2018)}, donde obtuvieron la menor concentración de Fe de 13 mg kg^‑1 e inferiores a los reportado por ^{Qamar et al. (2017)} con una concentración entre 82.03 y 115.13 mg kg^‑1 en granos de maíz de color blanco y amarillo respectivamente.

El zinc (Zn) presentó la mínima concentración de 7.9 mg kg^-1 (R2-XmeB09) y la máxima de 36.81 mg kg^-1 (R2-XmeAn14), resultados que se encuentran entre los valores reportados por ^{Jaradat y Goldstein (2018)} donde obtuvieron la menor concentración de Zn entre 15.1 y 41.9 mg kg^-1.

El cobre (Cu) presentó la mínima concentración de 0.073 mg kg^-1 (R2-XnuM04) y la máxima de 1.169 mg kg^-1 (R2-XmeAn14). Resultados que se encuentra a lo reportado por ^{Jaradat y Goldstein (2018)}, 0.92 y 8.7 mg kg^-1 e inferior a ^{Qamar et al. (2017)}, con una concentración entre 5.43 y 11.46 mg kg^-1 en granos de maíz de color blanco y amarillo respectivamente.

La concentración de selenio (Se) en los diferentes genotipos presentó concentración mínima de 1.6 µg kg^-1 (R2-XnuM04) y la máxima 130.27 µg kg^‑1 (R3-TsiA16). En este estudio las concentraciones de Se, fueron superiores a lo reportado por ^{Qamar et al. (2017)} reportando que en maíces de color blanco fue menor al límite de detección (0.018 µg) y en maíces de color amarillo se obtuvo 6.2 µg kg^-1.

Los resultados obtenidos, demuestra que la concentración de Fe es menor a la concentración de Zn para todos los genotipos de maíces cultivados en las diferentes regiones. Los fuertes efectos del genotipo (maíz) sobre las concentraciones únicas y múltiples de Fe y Zn, sugieren un alto potencial para la biofortificación (^{Jaradat y Goldstein, 2018}), Estudios realizados por ^{Ramírez-Jaspeado et al. (2018)} demuestra que en México existen áreas con prioridad para establecer programas de Biofortificación del cultivo de maíz con Zn para combatir la deficiencia de este micronutriente, siendo los estados de Chiapas, Oaxaca, Guerrero, Hidalgo y Puebla con una prioridad elevada, sin embargo, el estado de Yucatán se encuentra en una zona de prioridad moderada, algo que se podría considerar como una estrategia para implementar programas de Biofortificación de cultivos de autoconsumo como el maíz, frijol (Phaseolus spp.), frijol caupi (Vigna spp.), Calabazas (Cucurbita spp.) entre otras especies criollas. La concentración de nutrientes en el grano va de depender del tipo de cultivar, la disponibilidad del agua en el suelo, el tipo de suelo, patrones de lluvia y periodo de cultivo (^{Ferreira et al., 2012}).

Se ha demostrado que la fertilización con N-P-K en maíz afecta significativamente el contenido de ácido grasos saturados e insaturados, las concentraciones de nutrientes en las semillas aumentan, aunque en algunos casos el contenido de Mn se ve reducido (^{Kaptan et al., 2017}).

Dispersión de los genotipos de maíz en el contenido total de macro y microelementos

En la Figura 2, está dividida en cuatro cuadrantes en función al promedio obtenido en la sumatoria de los macroelementos (Na+Mg+P+S+Ca) y microelementos (Mn+Fe+Zn+Cu+Se), generando cuatro escenarios para las poblaciones. En el cuadrante I (CI) se encuentra las poblaciones con mayor contendido de micro y macroelementos, las cuales se encuentran cuatro genotipos de las R2, una de la R3, R4 y R5, siendo la R2-XmeAn14, la de mayor contenido de microelementos y R2-XnuAnR17 mayor contenido de macroelementos. En el cuadrante II (CII) se encuentran las poblaciones que presentaron contenido de microelementos por encima de la media, y macroelementos por debajo de la media, siendo la R2-XmeBA18 la de mayor contenido de microelementos y R2-XmeR02 con mayores macroelementos. En el cuadrante III (CIII), se encuentra los genotipos que presentaron los menores contenido de nutrientes por debajo de la media de los valores de macro y micro elementos, las cuales se encuentran dos genotipos de la región R1 y R3, una de la región R4 y cuatro genotipos de la región R2. En el cuadrante IV (CIV) no se registró genotipos con alto contenido de macroelementos y por debajo de la media de los microelementos.

Figura 2: Dispersión entre poblaciones evaluadas en la relación con el contenido total de microelementos (Mn + Fe +Zn + Cu + Se) y Macroelementos (Na + Mg + P + S + Ca) en mg kg^-1 en semillas de maíces criollos cultivados en Yucatán, México. 

Figure 2: Population dispersion evaluated in relation to total average content of micro- (Mn + Fe + Zn + Cu + Se) and macro- (Na + Mg + P + S + Ca) elements in mg kg^-1 in maize seed landraces grown in Yucatan, Mexico. 

Los genotipos que sobresalen en su contenido mineral son R2-XnuL06 y R2-XnuAnR17 pertenecientes a la raza Xnuuk-nal, R2-XmeAn14 de la raza Xmejen-nal, siendo genotipos de color lila, anaranjado con rojo y anaranjado, pertenecientes a la región de Chacsinkín (R2). ^{Cázares et al. (2015)} reportaron resultados en la composición química en granos de maíces criollos cultivados en la región de Yaxcabá, Yucatán (centro-norte de Yucatán), obteniendo que poblaciones de Xmejen nal presentan los valores más alto de proteína, triptófano, cenizas y fibra cruda, mientras la raza Xnuuk nal presenta el menor contenido de aceite.

^{Qamar et al. (2017)}, determinan que la composición del maíz tiene una gran discrepancia entre sus diferentes especies y subespecies, que depende de las diversas condiciones como el ambiente y topográficas. El pH de los suelos interviene en la disponibilidad, la absorción de ciertos nutrientes y transporte desde las raíces hacia los granos de maíz y en diferentes tejidos. ^{Borges-Gómez et al. (2014)}, caracterizaron el suelo de 24 regiones de Yucatán, reportando un pH de 6.8 a 7.8, con concentraciones de 3 a 67 mg kg^-1 de P, 0.88 a 5.46 cmol(+) kg^-1 de Mg y 11 a 47 cmol(+) kg^-1 de Ca, 0.89 a 4.91 cmol(+) kg^-1 de Mg, niveles adecuados de Cu (0.08 a 1.13 cmol(+) kg^-1) y Mn (6 a 86 mg kg^-1), pero deficientes en Fe (2.6 a 14 mg kg^-1) y Zn (0.3 a 3.6 mg kg^-1), esta variación química y mineral influye en la absorción de nutrientes de las plantas. Un incremento del pH en el suelo afecta la concentración de Fe, Mn, Cu y Zn, cuando los valores del pH se incrementan los niveles de Fe y Cu desciende progresivamente, en contraste con el Mn y Zn (Ordóñez et al., 2005).

En granos de sorgo se han reportado correlaciones positivas entre la concentración de minerales como Fe-Zn, Mg-Zn, Mg-Fe y Mn-Zn, las cuales se ven afectados por factores genéticos que controlan la acumulación de minerales o mecanismos fisiológicos similares asociados con la absorción / translocación de estos minerales en sorgo (^{Pontieri et al., 2014}). En este estudio se observó que la concentración de Fe fue menor que las concentraciones de Zn en los diferentes granos de maíz, sin embargo, ^{Borges-Gómez et al. (2014)}, presentaron datos en el que el Zn se encuentra en concentraciones entre 0.3 a 3.6 mg kg^-1 y el Fe entre 2.6 a 14 mg kg^-1, lo que sugiere que estos maíces criollos evaluado están absorbiendo una mayor cantidad de Zn con respecto al Fe. Otro factor a considerar en la variación del contenido mineral es los granos de maíz, es la fertilización adicionada al cultivo, este suministro puede interactuar con otros nutrientes y pH del suelo, disminuyendo la disponibilidad de ciertos micronutrientes o aumentando la solubilidad de los nutrientes suministrados (^{Bruns y Ebelhar, 2006}).

Análisis de componentes principales (ACP)

Los primeros tres componentes explican el 81.53% de la varianza acumulada para la clasificación mineral de los genotipos. El primer ACP contribuyo con un 53.25%, el segundo con 18.60% y el tercero con 9.68%. En la Figura 3 se observa la dispersión de los genotipos con los ACP1 y ACP2, formando cinco grupos (G), siendo los genotipos del G4 y G5 que sobresale en el contenido mineral.

Figura 3: Dispersión entre poblaciones evaluadas en la relación con el contenido total de mineral. 

Figure 3: Dispersion among maize landrace populations evaluated in relation to total mineral content. 

El dendrograma obtenido en el análisis de conglomerado se presenta en la Figura 4, se obtuvieron cinco grupos. En los primeros tres grupos (G1, G2 y G3), se observa que los genotipos se mezclan entre las regiones y razas. Los grupos G4 y G5, está conformado por los genotipos de la R2. Los diferentes grupos del ACP mostró que tanto la Región como la Raza se pueden mezclar, sin embargo, los genotipos colectados con cierta coloración podría ser una característica de agrupamiento. El G3 formado por dos subgrupos, en el primero se conforma por granos de color rojo, amarillo, anaranjado con rojo, vino y un blanco; en el segundo se congregan los granos de color blanco.

Figura 4: Análisis de agrupamiento jerárquico en el contenido mineral en 20 genotipos de maíces criollos cultivados en cinco regiones de Yucatán, México. 

Figure 4: Analysis of hierarchical grouping in mineral content in 20 genotypes of maize landraces grown in five regions of Yucatan, Mexico. 

El cultivo de maíces criollos en las zonas rurales de Yucatán, presentan una fuerte relación con los campesinos o milperos, ya que estos seleccionan las mejores semillas de maíz después de cada cosecha, considerando varios factores como el tamaño de la mazorca, tamaño del grano, forma de la semilla y tipo de crecimiento de la planta (^{Dzib-Aguilar et al., 2016}; ^{Fenzi et al., 2017}). Las mazorcas que no tienen las características deseables son utilizadas para la obtención de alimentos (masa, tortillas o sus derivados) o alimentos para los animales. Las poblaciones de maíces criollos de Yaxcabá, Yucatán presentan una variabilidad en la coloración de los granos, como los Xnuuk-nal con la coloración blanco y amarillo, el T’síit bakal de color blanco, amarillo y morado, Xmejen-nal de color anaranjado y Nal t’eel de color anaranjado (^{Cázares et al., 2015}), esta coloración se debe a la presencia de compuestos conocidos como flavonoides, carotenoides y antocianinas, los cuales dan origen a los distintos colores del grano. Estos compuestos varían su concentración en los granos de maíz, por ejemplo, en granos dorados tienen 76 mg/% de flavonoides, 0.90 mg/% de carotenoides; granos blanco con 67 mg/% de flavonoides, granos anaranjados con 80 mg/% de flavonoides; 2.40 mg/% de carotenoides y 30 mg/% de antocianinas; granos marrones con 2.40 mg/% de carotenoides; granos gris con 73 mg/% de flavonoides, 1.60 mg/% de carotenoides y 30 mg/% de antocianinas; y los granos de color rojo rubí presentó 70 mg/% de flavonoides, 1.7 mg/%de carotenoides y 120 mg/% de antocianinas (^{Zhirkova et al., 2016}). En este estudio se demostró que granos de color anaranjado con rojo (R2-XnuAnR17), anaranjado (R2-XmeAn14) y lila (R2-XnuL06) fueron los genotipos con mayor contenido de nutrientes y que son cultivados en Chacsinkín, Yucatán.

Se ha reportado que la variabilidad en el contenido mineral se debe a distintos factores como los climáticos, edáficos, genotipo y la contaminación por emisiones de automovilistas e industrias (^{Astudillo y Blair, 2008}; ^{Campos-Ramos et al., 2009}; ^{Chávez-Mendoza y Sánchez, 2017}), las cuales ejercen un efecto en la absorción de nutrientes en las distintas etapas o procesos fisiológicos y fenológico del maíz durante el desarrollo y maduración de las semillas. El suelo de Yucatán presenta características edáficas particulares, que presentan una heterogeneidad mineral y pH (^{Borges-Gómez et al., 2014}) que favorecen o dificulta la absorción de mineral por las plantas que intervienen en procesos de la fotosíntesis, síntesis de proteínas, producción de fitohormonas de crecimiento; estimulación el crecimiento de las plantas, retrasa la senescencia de las hojas, promueve el crecimiento, desarrollo de los frutos y semillas (^{Nieder et al., 2018}).

^{González-Cortés et al. (2016)} reportó que el contenido mineral de 12 accesiones de maíces criollos cultivados bajo condiciones de temporal y con poco o nulo sistema de fertilización en cuatro regiones del municipio de El Llano, Aguascalientes, México; para el P presentó un rango de 0.18 a 0.36 mg kg^-1, K con 0.25 a 0.38 mg kg^-1, Ca con 0.48 a 1.22 mg kg^-1, Mg con 0.09 a 1.17 mg kg^-1, Na con 7.8 a 16.5 mg kg^-1, Fe con 15.4 a 81.3 mg kg^-1, Mn con 2.3 a 29.8 mg kg^-1, Zn con 5 a 10 mg kg^-1 y Cu con 0.3 a 3.6 mg kg^-1 en maíces nixtamalizados. Los resultados obtenidos en este trabajo con los 20 genotipos de maíces criollos cultivados en cinco regiones superan dichas concentraciones de estos minerales.