Introducción
El cacao (Theobroma cacao L.) es un árbol perennifolio de tamaño mediano (5 a 8 m), aunque puede alcanzar hasta 20 m cuando crece libremente bajo sombra intensa (Ogata, 2007), que se desarrolla en temperaturas óptimas de alrededor de 25.5 °C (Urquart, 1963; Reyes y Capriles de Reyes, 2000). Esta especie se cultiva en zonas cálidas y húmedas en más de 50 países de todo el mundo, de los cuales 23 se ubican en América, y Ecuador constituye uno de ellos (Arvelo et al., 2017). Es una especie nativa de la región neotropical (Ogata, 2007), que ha sido usada ancestralmente, constituyendo un recurso importante dentro de las actividades culturales y económicas a nivel mundial. Es uno de los impulsores económicos mundiales para los países productores como Ecuador, Bolivia, Brasil y Colombia. Además, tiene importancia ecológica, debido a que sus plantaciones forman agroecosistemas que por su estructura y función mantienen una diversidad de especies similar a bosques naturales y superior a la de ecosistemas agrícolas más intervenidos (Ramírez-González, 2008). Las plantaciones de T. cacao también contribuyen a la fijación de CO2 atmosférico, a la conservación del suelo y el agua, a la polinización y otros servicios ecosistémicos (De Beenhouwer, Aerts y Honnay, 2013; Portalanza et al., 2019).
Ecuador, por su riqueza biológica y ubicación geográfica, es un productor de cacao por excelencia, siendo uno de los principales productos tradicionales de exportación en el país (Arvelo et al., 2017). Según la Organización Internacional del Cacao (ICCO, por sus siglas en inglés), Ecuador es el tercer productor de cacao en el mundo, lo que representa el 7% de la producción mundial (ANECACAO, 2020). Este sector incluye al 5% de la población económicamente activa en Ecuador (PEA) y el 15% de la PEA rural, por lo que constituye una base fundamental de la economía familiar (ANECACAO, 2020).
Sin embargo, la producción y calidad de las cosechas de este cultivo se han visto afectadas por diferentes enfermedades. Entre las más comunes está la moniliasis del cacao, cuyo agente causal es el hongo Moniliophthora roreri (Cif y Par). Este patógeno ataca al fruto en cualquier etapa de su desarrollo, penetra la vaina y se desarrolla intracelularmente e invade las células del parénquima cortical, causando la infección de la mazorca (Johnson, Bonilla y Agüero, 2008). Esto produce anormalidades de formas geométricas y protuberancias o tumores (Merchán, 1981; Evans, Holmes y Reid, 2003), y provoca pérdidas de hasta el 90% de la producción. Además, de forma indirecta, puede ocasionar pérdida de hábitat de flora y fauna, fragmentación y erosión del suelo (Sánchez, Gamboa y Rincón, 2003). Su ataque es tan severo, que es considerado en Ecuador la principal limitante de producción de cacao por las cuantiosas pérdidas que origina (Sánchez-Mora y Garcés-Fiallos, 2012). En un futuro, la capacidad adaptativa del fitopatógeno y el cambio climático podrían favorecer su distribución y expansión geográfica (Phillips y Wilkinson, 2007), si tomamos en cuenta que la dispersión de esta enfermedad depende, entre otros factores, de las condiciones ambientales, lo que dificulta su control (Ampuero, 1967).
En cultivos perennes como el cacao, adaptar los sistemas agrícolas al cambio climático es particularmente difícil, porque tardan mucho antes de que los agricultores se beneficien plenamente de sus decisiones de manejo (Gunathilaka, Smart y Fleming, 2018; Parker, McElrone, Ostoja y Forrestel, 2020). Sin embargo, se ha establecido entre los agricultores y los científicos la necesidad de formular políticas en los trópicos a medida que el cambio climático y los fenómenos meteorológicos extremos comprometen la productividad de los principales cultivos perennes (Altieri y Nicholls, 2017). Una estrategia efectiva en el manejo de enfermedades en plantas es identificar áreas apropiadas para el desarrollo de la especie, donde las condiciones ambientales no sean favorables para el agente patógeno. La modelación de nicho ecológico representa una herramienta poderosa para caracterizar la distribución ambiental y geográfica actual y potencial de las especies, basada en asociaciones entre presencias geográficas conocidas de las especies y la variación ambiental a través de paisajes (Peterson et al., 2011). Por ello, los modelos de nicho ecológico pueden ser muy útiles en la implementación de estrategias para reducir el impacto de diferentes enfermedades sobre las plantaciones agrícolas p. ej.: (Machovina y Feeley, 2013; Carvalho, Rangel y Vale, 2017; Paterson, 2021; Ruheili, Boluwade y Subhi, 2021) y sobre las de cacao.
En este estudio se evaluó el nicho ecológico del cacao T. cacao y del hongo patógeno M. roreri, para identificar los posibles cambios en las distribuciones geográficas potenciales y en las áreas de coexistencia cultivo-patógeno ante escenarios de cambio climático en Ecuador continental. De esta manera, se podrían evaluar nuevas regiones con potencial para las plantaciones de cacao y monitoreo de zonas con riesgo de invasión del patógeno y que apoyen significativamente la planificación del uso del suelo considerando los efectos del cambio climático en el país.
Materiales y Métodos
Compilación y limpieza de registros de presencia
Los registros primarios de presencia de las especies se obtuvieron de diversas fuentes. Los datos se descargaron de bases internacionales como global biodiversity information facility (GBIF) con la herramienta Niche Toolbox (Osorio-Olvera et al., 2020); a través de la cual se obtuvieron 45 registros para T. cacao y cuatro registros para M. roreri. A partir de literatura científica (Jaimes, Aránzazu, Rodríguez y Martínez, 2011; Villamil-Carbajal, Blanco y Viteri, 2012; López-Báez et al., 2014; Melo et al., 2014; Seng, Herrera, Vaughan y McCoy, 2014; Ballesteros, Lagos y Ferney, 2015; Ochoa-Fonseca, Ramírez, López, Moreno y Espinosa, 2015; Solís, Zamarripa, Pecina, Garrido y Hernández, 2015; Carrera-Sánchez, Herrera, Díaz y Leiva, 2016; Cárdenas-Pardo, Darghan, Sosa y Rodriguez, 2017; Villavicencio-Vásquez, Espinoza, Pérez y Sosa del Castillo, 2018; Anzules-Toala, Borjas, Alvarado, Castro y Julca, 2019; Fachin et al., 2019), se obtuvieron 28 registros para T. cacao y 87 registros para M. roreri. Además, se realizó la búsqueda en la base de datos del Instituto Nacional de Investigaciones Agropecuarias de Ecuador (INIAP), donde se obtuvieron 27 registros para T. cacao y 17 registros para M. roreri. Finalmente, se recopilaron 94 registros del cacao y 79 para el patógeno a partir de informes de proyectos y tesis de grado de los años 2016 al 2019.
Al conjunto inicial de registros de presencia se les hizo una limpieza de datos para reducir posibles sesgos en la calibración de los modelos de nicho ecológico (Syfert, Smith y Coomes, 2013). Estos datos fueron filtrados en pasos secuenciales para mejorar la calidad. Primero se descartaron todos los registros con referencias geográficas desconocidas, o con errores obvios como coordenadas incompletas, ubicaciones en el océano y desajustes entre metadatos y coordenadas. También se eliminaron todos los registros duplicados. Un segundo paso correspondió al filtrado de los datos por distancia, de modo que se omitieron todos los registros redundantes que se encontraban en una sola celda de 1 km, que es la resolución espacial más fina para las variables de clima disponibles en worldclim. Aunque se descartaron una gran cantidad de puntos, este paso elimina los sesgos espaciales a gran escala y permite una mejor estimación de las características del nicho (Fourcade, Engler, Rödder y Secondi, 2014).
Se obtuvieron un total de 118 registros de presencia para T. cacao (Figura 1a), que se distribuyen en la mayoría de las provincias de Ecuador. Para M. roreri se utilizó un rango espacial más amplio debido a la poca disponibilidad de registros en Ecuador. Con la ampliación del rango de búsqueda se podría reflejar un conjunto más amplio de condiciones climáticas donde se pueda encontrar al patógeno. Se obtuvieron 160 registros finales de presencia de M. roreri distribuidos en países como Ecuador (66) (Figura 1d), Perú (10), Bolivia (4), Colombia (38), Venezuela (2), Panamá (1), México (31), Nicaragua (6) y Costa Rica (2). No se hizo distinción entre ubicaciones de bosques naturales o cultivos, porque esta información no siempre estuvo disponible en las fuentes originales. Este procedimiento de filtrado de los datos redujo los problemas asociados con la agrupación artificial de registros de presencia, que está relacionada con sesgos en el muestreo y en los reportes (Alkishe, Peterson y Samy, 2017).
Variables climáticas
Se utilizaron 15 variables de los datos climáticos de worldclim versión 1.4 (Hijmans, Cameron, Parra, Jones y Jarvis, 2005) a una resolución espacial de 30 segundos de arco (~ 1km). Estas variables se derivaron de la interpolación de datos de precipitación y temperatura promedio mensual obtenidos de las estaciones meteorológicas durante 1950-2000 y se utilizan para generar modelos de nicho ecológico, por considerarse biológicamente significativas para la caracterización de la distribución de las especies (Hijmans et al., 2005). Se excluyeron cuatro variables: temperatura promedio del trimestre más húmedo (bio8), temperatura promedio del trimestre más seco (bio9), precipitación en el trimestre más caliente (bio18) y precipitación en el trimestre más frío (bio19) por considerarse artificios matemáticos que no se relacionan con las especies en estudio (Alkishe et al., 2017).
Para la selección de las variables se utilizaron cuatro métodos: (1) análisis de correlación de Spearman, (2) análisis de componentes principales ACP (se seleccionaron las variables con mayor relevancia en los componentes, peso > 0.8), (3) variables que tuvieron mayor influencia en la modelación de M. roreri y T. cacao según estudios realizados previamente (Ortega, Páez, Feria y Muñoz, 2017; Másmela, 2019), y (4) variables de mayor relevancia ecológica para las especies en estudio según la literatura (Enríquez, 1985; Wood y Lass, 1985; Phillips-Mora, Ortiz y Aime, 2006; Suárez, Bacallao, Carreño y Núñez, 2013). Las variables que menos contribuían se eliminaron secuencialmente. Al final, se usaron siete variables para el modelo del cacao: Temperatura media anual (bio 1), temperatura máxima media del periodo más cálido (bio 5), temperatura media del cuatrimestre más cálido (bio 10), temperatura media del cuatrimestre más frío (bio 11), precipitación anual (bio 12), precipitación del periodo más lluvioso (bio 13) y precipitación del cuatrimestre más lluvioso (bio16) y cinco variables para el modelo del patógeno: bio 1, temperatura mínima media del periodo más frío (bio 6), bio 12, bio 13 y 16.
Datos climáticos futuros
Para evaluar el potencial de distribución futuro de las especies, es fundamental tener en cuenta la incertidumbre en las estimaciones de distribución futura. Para considerar esta incertidumbre, se puede explorar la variación en los análisis que utilizan múltiples escenarios de emisiones de gases de efecto invernadero (Raghavan, Peterson, Cobos, Ganta y Foley, 2019). Por ello, paralelamente, se obtuvieron capas de datos para el modelo de circulación general GISS-E2-R (NASA-GISS-NASA Goddard Institute for Space Studies, USA) el cual ha sido identificado en estudios previos como uno de los cuatro laboratorios que mejor simulan el clima de Ecuador en el futuro (Armenta, Villa y Jácome, 2016), para cada vía de concentración representativa (RCP) en el período 2046-2065 con centro en 2050. Se eligió el escenario intermedio RCP 4.5, que predice un aumento de la temperatura promedio de 1.4 °C (0.9-2.0 °C), y un escenario con emisiones muy altas de gases de efecto invernadero RCP 8.5, que predice un aumento de temperatura promedio de 2.0 °C (1.4-2.6 °C). Se eligieron estas proyecciones climáticas con centro en 2050 para alinearlas con el marco de las Naciones Unidas y los desafíos mundiales en la agricultura (Lipper et al., 2014).
Modelo de nicho ecológico
Para estimar los modelos de nicho ecológico se utilizó el algoritmo de máxima entropía MaxEnt 3.4.1 (Phillips y Dudík, 2008). Se usaron las asociaciones entre los puntos de presencia de las especies y las variables climáticas para construir el nicho ecológico de cada una. Para calibrar el modelo se definió el área accesible adecuada (M) para la especie. Esta M es el área a través de la cual se debe ejecutar la calibración del modelo, ya que mejora el rendimiento del mismo (Anderson y Raza, 2010) al minimizar los impactos de los supuestos sobre la ausencia de especies en áreas que no son accesibles para las mismas. M se define como el área a la que la especie probablemente tuvo acceso a través de la dispersión (Barve et al., 2011). En este estudio, se consideró que el área accesible (M en el marco del diagrama BAM) (Soberón y Peterson, 2005) incluye los países donde existieron puntos de presencia del patógeno; así se logró obtener la zona accesible o de movilidad, para proyectar el modelo a Ecuador continental.
Para la calibración del modelo, se realizó una validación cruzada mediante la asignación aleatoria (sin reemplazo) de datos de ubicación. Se utilizó el 80% de los datos para calibrar el modelo y el 20% para validarlo. Se usó el partialROC (Peterson et al., 2011) para probar la robustez de los modelos a través de Niche Toolbox (Osorio-Olvera et al., 2020). Se consideraron como parámetros una tasa de omisión de 5%, un porcentaje de puntos aleatorios de 50% y 500 iteraciones de bootstrap (Peterson, Papeş y Soberon, 2008). Cada modelo fue proyectado a escenarios climáticos futuros para el 2050, en dos RCP (4.5 y 8.5) (Van Vuuren, et al., 2011). Para evitar problemas con el sobreajuste de los modelos (Peterson, Papeş y Eaton, 2007), se estableció como umbral de corte el 10mo percentil (Liu, Berry, Dawson y Pearson, 2005; Liu, White y Newell, 2013). Los mapas binarios (presencia/ ausencia) obtenidos permitieron la identificación de amplias regiones geográficas con condiciones climáticas adecuadas para el cacao y el fitopatógeno.
Se transfirieron los modelos del patógeno y del cacao a condiciones futuras de cambio climático en el 2050 y se compararon con el presente. Para ello, se realizaron comparaciones de los mapas binarios de las especies para identificar los cambios potenciales (expansión, contracción del rango, no cambio) en las condiciones favorables que podría generar el cambio climático a futuro. Para esto se empleó el complemento Distribution Changes Between Binary SDM de la caja de herramientas SDMToolBox v2.4 en ArcGIS 10.5 (Esri, 2011). A partir de este análisis se obtuvo la extensión del área en km2 por cada especie, para visualizar el rango de expansión/contracción o si la distribución geográfica potencial de las especies no presentaba cambios.
Para identificar las zonas susceptibles a la invasión del fitopatógeno y a la coexistencia con el cacao, se hizo una suma de los mapas binarios de distribución geográfica potencial de ambas especies en el presente y para los dos escenarios futuros. Para ello se usó la herramienta SDM Toolbox en ArcGis 10.5 (Esri, 2011). El resultado de esta suma indicó las zonas con coincidencia en la distribución de las dos especies, así como las zonas donde solo existían condiciones para la distribución potencial de una de las especies.
Resultados y Discusión
Análisis de variables climáticas
La variable que tuvo mayor influencia en el modelo de T. cacao fue la precipitación del trimestre más húmedo (bio 16) con el 67% de contribución al modelo y el 64% de importancia en la permutación. La precipitación anual (bio 12) y la temperatura promedio anual (bio 1) contribuyeron con el 7% cada una y la temperatura promedio del trimestre más frío (bio 11) tuvo un 20% de importancia en el análisis de la permutación. Esto indica que la probabilidad de presencia del cacao es mayor en zonas con altas precipitaciones y con temperaturas óptimas entre 23 °C y 25 °C. Estas condiciones climáticas son favorables para la floración y fructificación del cultivo de cacao, lo cual coincide con los datos ecológicos reportados para la especie (Ogata, 2007).
Para M. roreri, las variables de mayor importancia en el modelo fueron la precipitación del mes más húmedo (bio13) con el 66% y la temperatura mínima del mes más frío (bio 6) con 17%, coincidiendo con los aspectos descritos sobre su ecología (Evans, 1981; Ortega et al., 2017). Según el análisis de permutación, las variables de mayor contribución fueron la precipitación en el trimestre más húmedo (bio16) con un 46% y la temperatura mínima del mes más frío (bio6) con un 30%. Este hongo puede crecer y desarrollarse entre los 18 ºC y 30 ºC y sus esporas pueden germinar entre 10 ºC y 40 ºC (Phillips-Mora, 20031). Este amplio rango de tolerancia a variaciones de temperatura contribuye con la expansión potencial del hongo hacia diferentes zonas donde no se había registrado previamente.
Modelos de nicho ecológico
Los modelos tuvieron valores altos de rendimiento para ambas especies. Para T. cacao, el AUC (Área Bajo la Curva) con los datos de calibración fue de 0.8 y para M. roreri 0.82, lo que confirma que los modelos desarrollados son de confianza (Ortega et al., 2017; Másmela, 2019). Las predicciones dieron proporciones de área bajo la curva (AUCratio) por encima de las expectativas nulas en los análisis ROC parcial (P < 0.001). El AUCratio tuvo un valor promedio de 1.33 para el modelo del cacao y 1.37 para el modelo del patógeno. Estos valores indican que los modelos tuvieron un buen rendimiento según las variables utilizadas, y predicen adecuadamente y mejor que un modelo al azar.
Según la proyección del modelo de T. cacao en el espacio geográfico, esta especie se distribuye potencialmente en zonas tropicales del país, en la costa y la Amazonía, que incluyen las provincias Esmeraldas, Manabí, Guayas, El Oro, Loja, Santo Domingo de los Tsáchilas, Los Ríos, Sucumbíos, Orellana, Napo, Pastaza, Morona Santiago y Zamora Chinchipe (Figura 1a). Además, existen condiciones climáticas adecuadas para su presencia en las provincias Carchi, Imbabura, Pichincha, Cotopaxi, Bolívar y Cañar, con idoneidad en zonas colindantes con la región costa. Las regiones cálidas de la costa y Amazonía fueron identificadas como las zonas principales para el cultivo de cacao. En estas regiones el clima es ideal para que el cultivo de cacao se adecue perfectamente, ya que este se desarrolla en regiones calientes muy húmedas, donde las lluvias son regulares y las temperaturas oscilan entre 25 ºC y 30 ºC (Meléndez-Marin, 19932; Másmela, 2019). Estas condiciones climáticas son típicas de las regiones tropicales húmedas de los bosques del Amazonas, que constituyen el centro de origen del cacao (Motamayor et al., 2008).
Al transferir el modelo a condiciones futuras, los patrones de distribución actuales y futuros coincidieron en gran medida (Figura 1b, 1c). Sin embargo, las predicciones del modelo indicaron cierto potencial de expansión (Cuadro 1) en áreas no identificadas como aptas para el cacao en las condiciones actuales, particularmente en el sur de Ecuador (Figura 1b, 1c), donde hubo ausencia de registros en fuentes oficiales; sin embargo, el algoritmo de modelación es eficaz, incluso cuando el número de sitios en la que se ha documentado la especies es bajo (Costa, Nogueira, Machado y Colli, 2010). Según los análisis de ganancia o pérdida, en los dos escenarios proyectados RCP 4.5 y RCP 8.5, se observó que T. cacao obtiene ganancias de un 16% y 18% respectivamente de superficie idónea en las provincias costeras y amazónicas del país (Figura 2a, 2b). Esto es muy favorable para los productores de cacao en Ecuador, dada la importancia de este cultivo en el país (ANECACAO, 2020). De favorecerse las condiciones climáticas en un futuro cercano, pudieran incrementarse las áreas dedicadas al cultivo de cacao, ya que nuevos sitios brindarían las condiciones agroecológicas necesarias para el establecimiento de plantaciones, y las existentes podrían seguir operando sin afectaciones dadas por el cambio climático.
En el caso de M. roreri, se identificaron condiciones climáticas adecuadas principalmente en las provincias de la costa y Amazonía, que incluyen Esmeraldas, Manabí, Santa Elena, Guayas, Los Ríos, El Oro, Loja, Santo Domingo de los Tsáchilas, Sucumbíos, Orellana, Napo, Pastaza, Morona Santiago y Zamora Chinchipe (Figura 1d), así como en las zonas colindantes con la región Costa de las provincias Carchi, Imbambura, Pichincha, Cotopaxi, Bolívar, Cañar y Azuay. La mayoría de estas áreas coinciden con los sitios donde se predice la distribución de T. cacao para el presente. La costa y Amazonía ecuatoriana son las regiones más afectadas por moniliasis en el país, debido a que presentan condiciones bioclimáticas de mayor relevancia en la distribución geográfica potencial de esta especie, según el modelo obtenido y otros estudios que indican que las zonas tropicales son más propensas a la propagación del hongo en cultivos de cacao, principalmente por la influencia de variables de precipitación y temperatura (Ortega et al., 2017; Másmela, 2019). La distribución geográfica potencial de este fitopatógeno se ve favorecida en aquellas áreas donde hay mayor ocurrencia de las precipitaciones, y se ha documentado que en sitios con lluvias frecuentes e intensas su incidencia es mayor (hasta 80% de infección) que en sitios secos (Evans, 1981; Wood y Lass, 1985; Ortega et al., 2017).
Para el escenario RCP 4.5 (Figura 1e) y RCP 8.5 (Figura 1f), las zonas con condiciones óptimas se mantuvieron en la mayoría de provincias, a excepción de Sucumbíos, Orellana, Pastaza y Morona Santiago, en las que, según el análisis de ganancia y pérdida para el fitopatógeno, se observó una contracción de rango de un 5% de pérdida de superficie en el área considerada idónea en ambos escenarios en comparación con el presente (Cuadro 1), (Figura 2c y 2d). Esta contracción se prevé por variaciones en el clima a futuro, ya que la frecuencia e intensidad de las precipitaciones, y de temperatura, producirían alteraciones en los ecosistemas naturales y por ende la distribución de enfermedades y migración de las mismas a otras zonas geográficas (Vuille et al., 2008; IPCC, 2014; Reyer et al., 2017). Debido a que las precipitaciones son fundamentales para el desarrollo del patógeno, la alteración de las mismas implicaría modificaciones en su hábitat idóneo y serían factores importantes en el inicio de infecciones sucesivas (Ortega et al., 2017; Másmela, 2019). Considerando que el agua es el principal componente, y a veces el único sustrato, para iniciar la germinación de las esporas de M. roreri, el desarrollo de la enfermedad se favorece en el cultivo de cacao (Evans, 2002). Sin embargo, es importante mencionar que otros factores adicionales a los climáticos podrían favorecer su distribución geográfica. Por ejemplo, su capacidad de adaptación, capacidad de dispersión y factores antropogénicos como el transporte de organismos y cambio de uso de suelo (Soberón y Peterson, 2005). De la misma manera, otros estudios también sugieren que este hongo posiblemente reduzca su área de expansión en la Amazonía ecuatoriana para el 2050 (Ortega et al., 2017), lo que significa una oportunidad para el establecimiento de cultivos de cacao sin riesgo de infección. Por otra parte, otros estudios prevén que M. roreri se desplace a nuevas regiones extensas como algunas zonas de Brasil y Perú, donde actualmente no se encuentra (Ortega et al., 2017).
Coexistencia patógeno-cacao
La suma de modelos indicó que principalmente en la costa y Amazonía (Figura 3a) existen condiciones climáticas favorables para la coexistencia hongo-cacao. Además, podrían coexistir en las zonas limítrofes con la costa ecuatoriana (Figura 3a). Las zonas de mayor extensión en la distribución potencial de M. roreri coinciden con las zonas productoras de cacao en Ecuador, debido a la fuerte relación entre el patógeno y este cultivo, por sus similitudes en los requerimientos bioclimáticos para su establecimiento. La distribución de este fitopatógeno está estrechamente ligada al cacao y se limita en gran medida a las zonas donde este se cultiva (Ram, 19893). Al existir estas similitudes climáticas entre las regiones costa y Amazonía, era previsible que las zonas susceptibles a la invasión del hongo y de coexistencia con el cacao coincidan, y se localicen principalmente en estas regiones tropicales donde la temperatura promedio oscila entre 22 a 26 °C y las precipitaciones entre 3000 mm a 4000 mm anuales (Portilla, 2018). Estas zonas con lluvias recurrentes son consideradas adecuadas para la presencia del fitopatógeno, ya que la humedad facilita la germinación de sus esporas y favorecen una incidencia superior de la moniliasis sobre el cultivo del cacao (Campuzano, 1980; Cubillos, 2017).
Para los escenarios climáticos futuros RCP 4.5 (Figura 3b) y RCP 8.5 (Figura 3c), en la mayoría de provincias esta situación se mantiene y las zonas de coexistencia siguen siendo las mismas regiones tropicales donde hay plantaciones de cacao en la actualidad. Estas zonas en un futuro mantendrán altas temperaturas y humedad, que favorecerán el desarrollo de plantaciones cacaoteras y la proliferación del fitopatógeno (Gottlieb, 1950; Thuiller et al., 2005). Sin embargo, se observa una disminución de idoneidad en las zonas de coexistencia hongo-cacao en la región oriental del país, en las provincias de Sucumbíos, Orellana, Pastaza y Morona Santiago en ambos escenarios en comparación con el escenario actual. Tomando en cuenta los factores climáticos, que son factores limitantes para la distribucion de organismos, estas provincias son las más recomendadas para el cultivo de cacao en el futuro y con menor riesgo de infección por monilia, si se considera que la distribución del cacao se ve comprometida por la del fitopatógeno (Ortega et al., 2017). El resto de provincias con riesgo de coexistencia representan zonas de riesgo para el cultivo de cacao por la posible invasión del fitopatógeno, pudiendo devastar completamente cultivos de cacao, como viene ocurriendo actualmente. Esto ocasiona un decrecimiento de la producción de cacao y por ende pérdidas económicas importantes en el sector cacaotero (Pilaloa-David, Alvarado, Pérez y Torres, 2021), considerando que este sector contribuye con el 5% de la población económicamente activa nacional (PEA) y el 15% rural (ANECACAO, 2020).
Sitios recomendados para monitoreo de la enfermedad
Se deben considerar varios factores antes de interpretar las predicciones de los modelos con respecto a las expansiones y cambios en la distribución potencial de M. roreri. La distribución predicha identificó en su mayoría a las provincias de la costa y Amazonía de Ecuador como zonas que podrían estar infectadas por la enfermedad. Sin embargo, a la hora de tomar medidas de prevención y control de este fitopatógeno en Ecuador, tanto en la actualidad como para escenarios futuros, se deben tener en cuenta todos los factores importantes que favorecen su diseminación, no solo los climáticos. El cambio climático puede tener efectos directos sobre su abundancia y distribución, pero, además, se deben considerar otros factores abióticos (p. ej.: uso de la tierra, características del suelo) y factores bióticos (p. ej.: abundancia y salud de los hospederos). Además, las áreas adecuadas para este fitopatógeno, deben ser accesibles a través de la dispersión para que tengan lugar las expansiones reales del rango. Otros factores a tener en cuenta, que determinan que la invasión de M. roreri pueda llegar a niveles incontrolables son su alta adaptación a los cultivos de T. cacao, la resistencia a ambientes cambiantes, su rápida dispersión natural, su capacidad evolutiva, las actividades humanas como el manejo inadecuado de cultivos y el cambio de uso de suelo (Ortega et al., 2017; Phillips y Wilkinson, 2007).
En este estudio se usó un enfoque riguroso de modelación para aproximar los nichos ecológicos del cacao y el patógeno en cuestión, y luego evaluar su potencial de distribución en las condiciones actuales y futuras. Sin embargo, es importante reconocer que modelar los requisitos ecológicos de las especies para anticipar patrones futuros de transmisión de enfermedades es un desafío. Este estudio aplicó varias de las recomendaciones metodológicas recientes para producir modelos robustos de nichos ecológicos, que incluyeron el filtrado de los registros de presencia (Boria, Olson, Goodman y Anderson, 2014), pruebas de distintos conjuntos candidatos de variables ambientales, delimitación de un área accesible para la calibración del modelo (Barve et al., 2011), uso de criterios estadísticos (ROC parcial, tasas de omisión) para la selección del modelo. Sin embargo, en próximos pasos se debe incluir un análisis de la paridad orientada a la movilidad (MOP) para comprender la certeza y la incertidumbre en diferentes áreas en la región de estudio (Owens et al., 2013). Con el análisis MOP se podría evaluar el grado de novedad de las condiciones climáticas en todos los escenarios climáticos futuros en relación con las condiciones actuales. Esta novedad es una distancia en el espacio ambiental entre las características ambientales del área de interés (período de tiempo futuro) y el conjunto de ambientes representados en toda la región de referencia (periodo presente). Se evaluaría la novedad general de las condiciones y se destacarían las regiones donde se produce una extrapolación estricta (valores fuera del rango de entornos en la región por tiempo de referencia), para dar una visión de certeza e incertidumbre en varios sectores del área de estudio (Owens et al., 2013). Cualquier transferencia extrapolativa del modelo debe interpretarse con mucha cautela, como es el caso de la expansión de condiciones adecuadas hacia el sur de Ecuador, donde no se tienen registros de presencia del cacao.
Es evidente que en Ecuador existen las condiciones adecuadas para que el riesgo de infestación del cacao por M. roreri prolifere y se mantenga en un futuro. Sin embargo, teniendo en cuenta las evidencias de los sitios de coexistencia, se pueden desarrollar planes de prevención y control eficientes en los mismos. Además, al conocer las áreas donde potencialmente M. roreri perdería hábitats con condiciones óptimas para su desarrollo en un futuro, se podrían establecer estas plantaciones de cacao menos vulnerables a su ataque y llevar a cabo acciones que permitan mantener los cultivos libres del hongo. Es necesario contribuir con la divulgación de la información y que los tomadores de decisiones dentro del sector agrícola, tomen los resultados obtenidos como línea base para el desarrollo de estrategias agrícolas que mejoren la resiliencia de los cultivos y agricultores ante el cambio climático.
Podría decirse que la susceptibilidad de la agricultura a las condiciones ambientales cambiantes es la consecuencia a corto plazo más peligrosa del cambio climático, y las predicciones sobre la geografía de los cambios serán útiles para implementar estrategias de mitigación. Este es un primer paso que se da en el país para relacionar los modelos de nicho ecológico con la información de los cultivos de interés y utilizarlos como base para la visualización de la idoneidad ambiental, en vías de trabajar con una agricultura de precisión. El uso de estos modelos en la agricultura proporciona un ejemplo de una herramienta científica de apoyo a la toma de decisiones (Zhang, Cao, Bai, Li y Mao, 2016) y proporciona las bases para difundir esta información a los profesionales, y eventualmente integrar los hallazgos de la investigación en las prácticas agrícolas locales.
Un aporte interesante para que estos resultados lleguen a personas no científicas podría ser a partir de la creación de una aplicación web interactiva, de fácil uso, donde los puntajes de idoneidad previstos para el área de estudio puedan ser accesibles para cualquier persona interesada, fundamentalmente el sector cacaotero. Según Bariotakis et al. (2019), este tipo de aplicaciones puede proporcionar información tanto en forma visual (es decir, mapas de idoneidad prevista) como en forma numérica y se podría acceder y utilizar por todos los grupos interesados, desde el nivel de los formuladores de políticas hasta el nivel de los profesionales individuales.
Conclusiones
La variable bioclimática de mayor importancia en el modelo de T. cacao fue la precipitación del trimestre más húmedo y para M. roreri la precipitación del mes más húmedo. En la actualidad, el cacao se distribuye potencialmente en las regiones cálidas del país, como la costa y la Amazonia. En el caso de M. roreri, su área de distribución potencial coincide en varios sitios con la distribución de T. cacao en el escenario presente. En escenarios futuros RCP 4.5 y RCP 8.5 en el año 2050, el modelo predice ganancias de área idóneas para la distribución del cacao de 16% y 18% respectivamente, especialmente al sur del país. Mientras que para M. roreri, el modelo prevé una reducción de 5% idoneidad en ambos escenarios, en provincias amazónicas del país. En la costa y Amazonía existen condiciones climáticas favorables para la coexistencia hongo-cacao en el presente. De la misma manera, para los escenarios climáticos futuros RCP 4.5 y RCP 8.5, en la mayoría de provincias esta situación se mantiene y las zonas de coexistencia siguen siendo las mismas regiones tropicales donde hay plantaciones de cacao en la actualidad. Se confirma que el potencial de invasión del patógeno y la posibilidad de colonizar espacios geográficos con cultivos sanos de cacao es alto, dado que estas especies coexisten debido a que su nicho ecológico es semejante. Las áreas de coexistencia son prioritarias para la prevención y control de M. roreri en Ecuador, para así poder garantizar la integridad de los cultivos de cacao en el país y poder garantizar la seguridad alimentaria. Este tipo de modelos pueden ser aplicados a otros países de la región, en los cuales el cacao constituye un cultivo de importancia económica y que tienen altas probabilidades de verse afectados por la presencia del fitopatógeno. La información obtenida en este estudio permitirá en un futuro tomar decisiones sobre las zonas adecuadas para el cultivo de cacao, teniendo como base información científica de calidad. Además, contribuirá con la identificación de posibles áreas de proliferación de la enfermedad.
Fondos
Fondo Competitivo de Investigación Científica y Tecnológica (FOCICYT) 7ma Convocatoria, a través del proyecto: “Cambio climático y riesgo de expansión de los hongos Moniliophthora roreri y Moniliophthora perniciosa en el cultivo de cacao ( Theobroma cacao): evaluación a partir de modelaciones de nicho ecológico”.