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Introducción
Los manglares son extensas áreas de bosques que bordean las zonas intermareales costeras, se localizan en las zonas tropicales y subtropicales del planeta (Spalding et al., 2010; Giri et al., 2011). Las especies arbóreas dentro de este ecosistema presentan características y especializaciones morfológicas y funcionales que les permiten desarrollarse ante condiciones difíciles en un medio acuático salino de suelos inestables; por ejemplo, órganos especiales de respiración y sostén, y metabolismo adaptado a altas concentraciones de sal y largo poder germinativo (Tomlinson, 2016). Una notable adaptación de uno de los géneros con más diversidad en los manglares de México, Rhizophora L., son las raíces aéreas (Rodríguez-Zúñiga et al., 2013). Esta adaptación fisiológica está directamente relacionada con la naturaleza anaeróbica de los sustratos en los pantanos, ya que el sistema de raíces permite que Rizophora realice el intercambio gaseoso en las condiciones anaerobias del suelo inundado de los pantanos (Poungparn y Komiyama, 2013; Tomlinson, 2016). La mayor parte de la biomasa neta de Rhizophora se da en estos sistemas de raíces aéreas, las cuales soportan biomecánicamente la copa del árbol y actúan como contrafuerte flotante (Tomlinson, 2016). Las condiciones impuestas por la salinidad y otras de origen mecánico (influencia de olas, mareas y corrientes) limitan la persistencia de otros gremios de plantas además de los árboles, como es el caso de las epífitas vasculares, las cuales son poco comunes en los manglares, debido a las características del árbol hospedero (tipo de corteza y arquitectura) o la exposición a la salinidad, entre otros factores (Gómez y Winkler, 1991; Zotz y Reuter, 2009; Rodríguez-Zúñiga et al., 2013). Sin embargo, otros ecosistemas de manglar pueden albergar una alta diversidad de epífitas vasculares, por ejemplo los manglares de Asia (Giesen et al., 2007).
Las epífitas, incluyendo orquídeas, aráceas, bromelias y helechos, entre otras, son plantas que crecen principalmente sobre árboles hospederos. Esta relación se considera mutualista, ya que las epífitas no tienen una relación fisiológica con sus forófitos (no son parásitas) y únicamente los utilizan para sujetarse del tronco y las ramas (Benzing, 1990; Zotz, 2013; Krömer et al., 2014). La ventaja de crecer sobre otras plantas es acceder a una cantidad mayor de luz solar. Sin embargo, esta forma de vida es desfavorable en lo que a captación de agua y nutrientes se refiere, por lo que las epífitas han desarrollado una serie de adaptaciones morfológicas, anatómicas y fisiológicas (Zotz, 2016). Entre éstas se encuentran modificaciones presentes en hojas, p. ej., mayor suculencia (las células del mesófilo son más numerosas y de mayor tamaño), el desarrollo de una cutícula gruesa, presencia de metabolismo CAM y mayor tamaño de escamas (en Bromeliaceae), que ayudan en la absorción del agua y nutrientes directamente hacia el interior de la hoja (Benzing, 1990; Gómez y Winkler, 1991; Zotz y Andrade, 2002; Reyes-García et al., 2012). La capacidad de las epífitas para colonizar a los hospederos depende de características como la arquitectura, el tamaño (que corresponde con la edad), el tipo de corteza y la variación microclimática, que determinan la estratificación vertical desde la parte alta del dosel hacia el interior del bosque (Benzing, 1990; Gradstein et al., 2003; Krömer et al. 2007a; Martínez-Meléndez et al., 2008). La estratificación vertical de epífitas en ecosistemas de manglar puede variar a diferentes alturas y zonas de un mismo hospedero, dependiendo de la altura del árbol y la cobertura alta del dosel, que amortiguan la gran variabilidad de las condiciones climáticas (Cach-Pérez et al., 2013).
El gran interés por definir qué variables estructurales del forófito influyen en la colonización y distribución de las epífitas en un manglar, ubicado en La Reserva de la Biosfera “Pantanos de Centla” en el noroeste del estado de Tabasco en México, llevó a plantearnos las siguientes preguntas: ¿Existe una relación directa entre la riqueza de especies de epífitas vasculares con la altura, el diámetro a la altura del pecho (DAP) y el área de la cobertura de las raíces aéreas en forófitos de Rhizophora mangle L.?, ¿En qué zona(s) vertical(es) del forófito se observará la mayor riqueza de epífitas vasculares?, ¿Las raíces aéreas de R. mangle contribuyen como una zona adicional para la colonización de epífitas vasculares? Nuestras hipótesis son las siguientes: (1) Las variables de los forófitos determinan una mayor riqueza de epífitas vasculares, es decir a mayor altura, DAP y área de la cobertura de raíces aéreas de los forófitos, mayor riqueza de epífitas vasculares, (2) El área de la cobertura de raíces aéreas contendrá una riqueza similar al dosel en forófitos de R. mangle, y (3) Aunque no se tomaron datos del porcentaje de salinidad en el sitio de estudio, indirectamente suponemos que la hipersalinidad del agua de mar impone condiciones extremas para el establecimiento de epífitas en áreas de manglar, por lo que estas serán escasas en el área de estudio.
Materiales y Métodos
Área de estudio
El estudio se efectuó en la laguna El Cometa (Fig. 1), ubicada dentro de la Reserva de la Biosfera “Pantanos de Centla” (302,706 ha), al noreste del estado de Tabasco, México. La laguna se encuentra entre los 18°27' y 18°28' de latitud N y 92°27' y 92°28' de longitud W y abarca 67 ha. Está ubicada en la región hidrológica Grijalva - Usumacinta (INE, 2000; Rodríguez-Rodríguez, 2002). El tipo de vegetación dominante en este ecosistema es manglar, dominado por R. mangle, especie amenazada de acuerdo a la NOM-059-SEMARNAT-2010, que se mezcla con selva mediana subperennifolia de Bucida buceras L. o pukteal (Miranda y Hernández X., 1963). La precipitación media anual en la región es de 1693 mm, y la mayoría cae durante los meses de junio a octubre. La temperatura media anual es de 27 °C (Kauffman et al., 2016).
Selección de los forófitos
El estudio se realizó en el mes de julio del 2014. Debido a limitaciones técnicas y logísticas de acceso a sitios remotos e inundables, se trazaron dos parcelas de 50 × 50 m (0.5 ha cada una) en sitios seleccionados al azar. En cada cuadro se censaron los forófitos de R. mangle con un diámetro mínimo a la altura del pecho (DAP) ≥10 cm (modificado de Cach-Pérez et al., 2013), para representar a la mayoría de los forófitos con posible colonización de epífitas, debido a que el promedio de altura de los forófitos muestreados es >17 m y por debajo de este DAP la presencia de epífitas fue escasa. Además, se ha encontrado una relación directa entre el DAP de los forófitos y el incremento en la riqueza de especies epífitas (Flores-Palacios y García-Franco, 2008).
Se midieron las siguientes variables de los forófitos: 1) altura, tomada desde la parte baja del conjunto de raíces aéreas que están en contacto con el suelo y/o agua, hasta la parte alta del dosel, 2) diámetro a la altura del pecho (DAP), a 1.3 m por encima de la última raíz aérea que sostiene al forófito y tienen acceso al suelo y, 3) área de la cobertura de raíces aéreas (m2). Se trazaron dos líneas perpendiculares dentro de un círculo donde se encontró la mayor concentración del conjunto de raíces para después obtener el área del círculo en m2. Debido a que en otros tipos de bosques tropicales los forófitos no presentan raíces aéreas, en R. mangle podrían ser importantes como una zona adicional para la colonización de epífitas vasculares.
Censo de epífitas
Se contabilizó la presencia-ausencia de las especies de epífitas vasculares presentes en cada forófito, que fue dividido en cinco zonas verticales (modificado de Johansson, 1974) para determinar la riqueza de epífitas en diferentes estratos: (I) raíces aéreas, (II) tronco, no se tomaron en cuenta aquellas raíces aéreas que contenían la zona del tronco y que no tocaban el suelo, por tal motivo tampoco eran parte de la zona de raíces aéreas, (III) base de la copa, (IV) parte media de la copa y, (V) parte exterior de la copa (Fig. 2).
Figura 2: División del forófito considerada para este estudio. Estratificación vertical modificada de Johansson (1974). Ilustración: René Roblero Velasco.
La delimitación de plantas individuales suele ser difícil en las epífitas vasculares. Se definió a un individuo como un grupo de rizomas y hojas pertenecientes a una especie y que forma una posición delimitada, excluyendo las plántulas pequeñas que a menudo no se pueden identificar, y además pueden ser un componente inestable por las altas tasa de mortalidad en las partes altas del dosel (Sanford, 1968; Zotz y Schultz, 2008; Cach-Pérez et al., 2013). Para cada especie de epífita se colectaron especímenes para ser herborizados de acuerdo a Lot y Chiang (1986); los ejemplares obtenidos fueron depositados en el herbario HEM del Instituto de Ciencias Biológicas de la Universidad de Ciencias y Artes de Chiapas en Tuxtla Gutiérrez, Chiapas, México.
Análisis de datos
Estructura y riqueza vertical
Para saber si había similitud florística entre las zonas verticales del forófito, se efectuó un análisis de agrupamiento (UPGMA) con el índice de Sørensen, el cual permite comparar dos o más zonas mediante la presencia/ausencia de especies en cada una de ellas (Moreno, 2001). Para determinar qué zona del forófito contenía la mayor riqueza de epífitas, se calculó el índice de Margalef, que estima la diversidad de una comunidad con base a la distribución numérica de los individuos de las diferentes especies en función del número de individuos existentes en la muestra analizada; en este caso, valores inferiores a dos indican baja diversidad y valores superiores a cinco son considerados como alta biodiversidad (Margalef, 1995). Para ambos casos se utilizó la plataforma estadística R (R Core Team, 2015).
Relación entre el tamaño del forófito y la riqueza de epífitas
Se ajustaron modelos de regresión lineal para explorar la relación entre las tres variables de los forófitos (altura, DAP y área de raíces aéreas) con la riqueza de epífitas con la plataforma estadística R (R Core Team, 2015). La altura y el DAP de los forófitos son las variables que más se utilizan en estudios de epífitas y pueden ser un tanto predecibles, es decir a mayor altura y DAP, mayor riqueza de epífitas vasculares (Flores-Palacios y García-Franco, 2006; Haro-Carrion et al., 2009; Wolf et al., 2009). Sin embargo, la tendencia en ecosistemas de manglar no podría ser tan predecible, puesto que el área de la cobertura de raíces aéreas es una variable que no se ha usado para estudios de epífitas en manglares.
Resultados
Riqueza y composición florística
Se registraron 17 especies de epífitas vasculares pertenecientes a cinco familias y 11 géneros (Cuadro 1). El 82% de las especies se encontraron en las raíces aéreas (Cuadro 1; Fig. 4). Las familias más representativas son Orchidaceae y Bromeliaceae, ambas con seis especies; siendo los géneros Tillandsia L. (Bromeliaceae) y Trichocentrum Poepp. & Endl. (Orchidaceae), con cinco y dos especies respectivamente, los géneros con mayor representación.
Cuadro 1: Listado de especies de epífitas vasculares en Rhizophora mangle L. de la laguna El Cometa, Reserva de la Biosfera “Pantanos de Centla”, indicando presencia=1 y ausencia=0 de las especies en las zonas verticales del forófito, modificado de Johansson (1974).
| Familia | Especie | Zonas verticales del forófito | ||||
| I | II | III | IV | V | ||
| Araceae | Anthurium schlechtendalii Kunth | 1 | 0 | 0 | 0 | 0 |
| Cactaceae | Selenicereus testudo (Karw. ex Zucc.) Buxb. | 1 | 1 | 1 | 1 | 1 |
| Selenicereus sp. | 0 | 1 | 1 | 1 | 0 | |
| Bromeliaceae | Aechmea bracteata (Sw.) Griseb. | 1 | 0 | 1 | 0 | 0 |
| Tillandsia balbisiana Schult. f. | 1 | 0 | 1 | 0 | 0 | |
| Tillandsia brachycaulos Schltdl. | 1 | 0 | 1 | 1 | 0 | |
| Tillandsia bulbosa Hook. | 0 | 0 | 1 | 1 | 0 | |
| Tillandsia streptophylla Scheidw. ex C. Morren | 0 | 0 | 1 | 1 | 0 | |
| Tillandsia sp. | 1 | 1 | 1 | 0 | 0 | |
| Orchidaceae | Catasetum integerrimum Hook. | 1 | 1 | 1 | 0 | 0 |
| Encyclia alata (Bateman) Schltr. | 1 | 0 | 0 | 0 | 0 | |
| Myrmecophila aff. tibicinis (Bateman) Rolfe | 1 | 1 | 0 | 0 | 0 | |
| Notylia barkeri Lindl. | 1 | 0 | 0 | 0 | 0 | |
| Trichocentrum cosymbephorum (C. Morren) R. Jiménez & Carnevali | 1 | 0 | 1 | 0 | 0 | |
| Trichocentrum sp. | 1 | 0 | 0 | 0 | 0 | |
| Polypodiaceae | Microgramma nitida (J. Sm.) A.R. Sm. | 1 | 1 | 0 | 0 | 0 |
| Phlebodium decumanum (Willd.) J. Sm. | 1 | 0 | 1 | 0 | 0 | |
Figura 3: Análisis de agrupamiento (UPGMA) que muestra la relación de la similitud, utilizando el índice de similitud de Sørensen, entre los diferentes estratos verticales evaluados en forófitos de Rhizophora mangle L.
Estructura y distribución vertical
Las zonas verticales del forófito más similares entre sí fueron I y III (IS=0.64) que comparten 47% del total de las especies (Fig. 3). Esto corresponde a ocho especies (Aechmea bracteata (Sw.) Griseb., Catasetum integerrimum Hook., Selenicereus testudo (Karw. ex Zucc.) Buxb., Phlebodium decumanum (Willd.) J. Sm., Tillandsia balbisiana Schult. f., T. brachycaulos Schltdl., Tillandsia sp. y Trichocentrum cosymbephorum (C. Morren) R. Jiménez & Carnevali. Las zonas II y IV comparten dos especies (S. testudo y Selenicereus sp.). En la zona V solo se halló a S. testudo, la cual también se encontró en todos los demás estratos del forófito. Según el cálculo de la riqueza obtenida mediante el índice de Margalef, la zona I es la que presenta mayor riqueza (5.17), seguida de III (4.17), II (2.79) y IV (2.48).
Relación entre el tamaño del forófito y la riqueza de epífitas
El modelo de regresión lineal entre la altura vs. riqueza, aunque fue significativa positiva, es la que presento menor inercia con la riqueza de epífitas (r=0.29, p=0.001) (Fig. 5A). El área de la cobertura de raíces aéreas y la riqueza de epífitas fue significativa positiva (r=0.34, p<0.0001) (Fig. 5B) y el DAP vs. riqueza fue la que presentó mayor relación (r=0.72, p<0.0001) (Fig. 5C).
Discusión
Riqueza y composición florística
Se encontraron 17 especies que corresponden a 85% de las epífitas vasculares reportadas para la Reserva de la Biósfera “Pantanos de Centla” (Guadarrama-Olivera y Ortiz-Gil, 2000). Esta riqueza es similar a la reportada para el manglar de Jicacal, Veracruz con 22 especies, pero diferente a las 43 especies de Sontecomapan en el mismo estado y las siete reportadas para los Manglares de Marismas Nacionales en Nayarit (Valdez-Hernández, 2000). De esta manera la tercera hipótesis se rechaza parcialmente, debido a que la riqueza de epífitas en este manglar es relativamente alta y aunque no se tomaron datos del porcentaje de salinidad, Kauffman y colaboradores (2016) mencionan que El Cometa tiene un porcentaje de salinidad de 4±0.6 ppt en zonas donde se llevó a cabo este estudio, lo que indica que las epífitas de este lugar están soportando relativamente bajos niveles de salinidad, si se compara con los 25-40 ppt que pueden llegar a tener los manglares de las lagunas Celestún, Chelem y Términos de la península de Yucatán (Chuang et al., 2017).
El género con mayor número de especies fue Tillandsia, lo que concuerda con lo encontrado por otros estudios en manglares de México y Guatemala (Gómez y Winkler, 1991; Dejean et al., 1995; Cach-Pérez et al., 2013; Chilpa-Galván et al., 2013). Tillandsia tiene semillas plumosas que le permiten dispersarse fácilmente por el viento, promoviendo su dispersión y debido a que algunas características de los forófitos (altura, DAP, tipo de corteza) están relacionadas con el anclaje de semillas dispersas por el viento, hacen que este género esté mejor adaptado a las condiciones ambientales presentes en los manglares (p. ej. Dejean et al., 1995; García-Franco y Rico-Gray, 1988). Además, la mayor parte de las especies de Tillandsia encontradas son tolerantes a la sequía, debido a su metabolismo del ácido crasuláceo (CAM) (Dejean et al., 1995; Graham y Andrade, 2004; Reyes-García et al., 2012; Chilpa-Galván et al., 2013). Esto a diferencia de otros grupos epífitos, como las orquídeas, cuya germinación y crecimiento dependen de la existencia de los hongos de mycorrhiza en las raíces (Lüttge, 1989). Sin embargo, el rocío por las mañanas podría estar favoreciendo una mayor diversidad de orquídeas epífitas (Jiménez-López, datos sin publicar), ya que esta humedad puede ser absorbida por el velamen de las raíces o los estomas en las hojas (de la Rosa-Manzano et al., 2014).
Se observó que las epífitas del Cometa son escasas comparadas con selvas bajas de Veracruz, donde se registraron 58 y 69 especies en dos parcelas de 0.15 ha (Hietz-Seifert et al., 1996) y en bosques mesófilo de montaña con 88-93 especies en tres parcelas de 0.32 ha (Krömer et al., 2014). Sin embargo, son más diversas comparándolas con otros manglares; Cach-Pérez et al. (2013) reportan dos especies en cinco parcelas de 0.1 ha en Yucatán, mientras que Chilpa-Galván et al. (2013) encontraron ocho especies en 11 parcelas de 0.1 ha en selvas bajas en Yucatán. Esto debido a que los bosques mesófilos de montaña tienen una alta heterogeneidad del hábitat, son topográficamente muy accidentadas y cuentan con un dosel cerrado. Estas variables crean microclimas distintos desde la parte alta del dosel hasta el suelo (Krömer et al., 2007a), favoreciendo una amplia distribución vertical en epífitas vasculares. En conjunto estos componentes con otros de tipo ecológico y de especiación, así como condiciones favorables de temperatura, precipitación y humedad favorecen la alta riqueza de epífitas vasculares dentro de este tipo de bosques (Gentry y Dodson, 1987; Benzing, 1990; Kreft et al., 2004; Küper et al., 2004; Zotz, 2005; Krömer et al., 2013).
Estructura y distribución vertical
Las raíces aéreas y el dosel interior tuvieron la mayor riqueza de especies. Esto puede estar determinado por los mecanismos de dispersión de las epífitas del dosel, cuyas semillas y/o plántulas pueden ser removidas por el viento o la lluvia y al caer alcanzan las raíces, que tienen un área amplia inmediatamente por debajo del forófito, lo cual también estaría explicando la alta similitud florística entre ambas zonas (Gómez y Winkler, 1991; Murren y Ellison, 1996). Este resultado está confirmando parcialmente la segunda hipótesis planteada, ya que en términos de similitud florística, las otras zonas del dosel (IV y V) no están directamente relacionadas con el área de las raíces. Nuestro estudio demuestra por primera vez que la superficie de las raíces aéreas proporciona un nicho adicional para la colonización de epífitas. Esto tiene que ver con mayor disposición del área, puesto que las especies epífitas aumentan con un mayor tamaño de los forófitos (Zotz et al., 2001; Flores-Palacios y García-Franco, 2006; Zotz y Schultz, 2008). Una mayor área provee nichos adicionales y microclimas más favorables para la colonización y crecimiento de epífitas (Krömer et al., 2007a; Cach-Pérez et al., 2013; Taylor y Burns, 2015). Lo anterior concuerda con los resultados de Zimmerman y Olmsted (1992), en árboles con ramas de mayor tamaño tuvieron una mayor colonización de especies epífitas en bosques sucesionalmente inundados, en 8 transectos de 150 m2 en Quintana Roo, México. Aunque la cercanía con la hipersalinidad del agua es un factor que debería limitar esta presencia de epífitas, presumimos que la gran cantidad de lluvia contribuye a eliminar el exceso de sal contenida en las especies epífitas, similar a lo que pasa en manglares de Guatemala (Gómez y Winkler, 1991). Además, las especies epífitas en manglares prefieren las partes bajas de los forófitos, donde se observan microambientes menos variables, con menor incidencia de luz (Reyes-García et al., 2012; Cach-Pérez et al., 2013), a diferencia de los bosques mesófilos de montaña, que al contener un dosel cerrado y mayor humedad proveniente de la niebla, favorecen la presencia de epífitas en partes altas del dosel (Krömer et al., 2007a).
La zona III (dosel interno) es la segunda más rica, la cual puede estar favorecida por una mayor acumulación de material orgánico en las bifurcaciones de las ramas principales (Acebey y Krömer, 2001; Zotz y Andrade, 2002; Krömer et al., 2007a). Esto también contribuye al establecimiento de A. bracteata (Dejean et al., 1995, Dejean y Olmsted, 1997), una bromelia de tipo tanque que fue muy frecuente en el dosel interno de los forófitos, al preferir cortezas bien desarrolladas, bosques maduros con alta riqueza de árboles como lo son en El Cometa y las partes bajas de estos, donde las ramas son más estables para soportar su peso (Schultz, 2005; Goode y Allen, 2009). Por otro lado, la baja riqueza observada en la zona V puede ser resultado de la ausencia de material orgánico sobre las ramas delgadas, o bien, por el grado alto de luminosidad, periodos prolongados de sequía y altas temperaturas (Acebey y Krömer, 2001; Flores-Palacios y García-Franco, 2008; Hietz, 2010; Reyes-García et al., 2012).
Relación entre el tamaño del forófito y la riqueza de epífitas
Las raíces aéreas de R. mangle varían en longitud y grosor (Tomlinson, 2016), constituyendo así un espacio disponible más para que sea colonizado por epífitas, ampliando de esta forma sus nichos. Esta situación no está presente en otros tipos de vegetación y es reflejo de la particularidad del sistema de manglar. Aunque en el presente estudio la altura fue la relación más débil, se sabe que el tamaño del árbol hospedero influye positivamente en la riqueza de epífitas, ya que en forófitos con diámetros mayores, el área superficial es más extensa para el establecimiento de las mismas (Flores-Palacios y García-Franco, 2006; Krömer et al., 2007b). Por el contrario, Cach-Pérez et al. (2013) no encuentran una relación entre la altura y la abundancia de bromelias en manglares de Yucatán; no obstante, esto puede ser debido a la estatura baja de los individuos de R. mangle, que alcanzan una altura de 1.5 m, mientras que los forófitos de los manglares de la laguna El Cometa presentan una media de 17 m, aumentando el área disponible para la colonización de epífitas. Los forófitos de gran tamaño suelen ser más longevos, y por lo tanto, pueden estar disponibles por un lapso de tiempo mayor a la colonización de estas mismas (Acebey y Krömer, 2001; Flores-Palacios y García-Franco, 2006; Krömer et al., 2007b; Goode y Allen, 2009).
Conclusiones
El manglar de la laguna El Cometa contiene una riqueza relativamente alta de epífitas. Las familias mejor representadas son Bromeliaceae y Orchidaceae, las cuales son generalmente las más abundantes en este tipo de ecosistema en México. El tamaño de los forófitos determinó el establecimiento de epífitas, ya que los arboles de tallas mayores son colonizados por más de estas especies. Se demuestra la importancia de las raíces aéreas de R. mangle como un nicho adicional para la colonización de epífitas y no solo como soporte al suelo inestable de este ecosistema. No obstante, existen otras variables no consideradas en este estudio (p. ej., precipitación, humedad y salinidad, entre otros) que pueden influir en la riqueza de epífitas dentro del manglar. Se recomienda ampliar los estudios ecológicos de estas mismas en estos ecosistemas de México y el Neotrópico e incluir a las raíces aéreas y factores ambientales como unas variables importantes que potencialmente determinan la riqueza de especies.
