Área de estudio

El estado de Michoacán de Ocampo está ubicado en la región centro-occidente de la República Mexicana, entre las coordenadas 17°55', 20°24' de latitud norte y 100°05', 103°44' de longitud oeste. La entidad se divide en 113 municipios. Su extensión territorial es de 58,836.95 km² y su altitud varía desde cero hasta 3840 m (^{Durán y Sevilla, 2003}). ^{Ferrusquía-Villafranca (1998}) menciona que en la entidad convergen dos provincias morfotectónicas: la Sierra Madre del Sur (SMS), con la mayor complejidad topográfica, y la Faja Volcánica Transmexicana (FVTM), que cubre la mayor parte del territorio del estado. Ambas coinciden con dos de las cinco provincias fisiográficas que ^{Durán y Sevilla (2003)} mencionan para Michoacán y que, de norte a sur, son: i) Altiplano (AM), al norte, con tierras altas y clima variado, que comprende las tierras de la Depresión del Río Lerma-Santiago; ii) Faja Volcánica Transmexicana (FVTM), que es una cadena montañosa de origen volcánico que atraviesa el centro de México de este a oeste; iii) Depresión del Balsas-Tepalcatepec (DBT), con tierras bajas y cálidas; iv) Sierra Madre del Sur (SMS) que abarca el oeste-suroeste de Michoacán y que se extiende hacia los estados de Jalisco y Colima en el oeste, y hacia Guerrero y Oaxaca hacia el sureste; y v) la Planicie Costera (PC) (Fig. 1). Dada su gran complejidad topográfica, presenta una gran variedad de climas y suelos, resultando en ambientes diversos que favorecen la presencia de la vegetación templada y tropical (^{Espinosa-Garduño y Rodríguez-Jiménez, 1996}; ^{Cué-Bär et al., 2006}).

Figura 1: Regiones fisiográficas de Michoacán basado en la propuesta de ^{Durán y Sevilla (2003)}: AM: Altiplano; DBT: Depresión del Balsas-Tepalcatepec; FVTM: Faja Volcánica Transmexicana; PC: Planicie Costera; SMS: Sierra Madre del Sur. Las especies de la sección Lobatae están representados en círculos rojos y las de la sección Quercus en círculos blancos. 

Obtención y análisis de los datos

Se elaboró una base de datos correspondiente a las especies del género Quercus presentes en Michoacán, a partir de la consulta de las colecciones botánicas depositadas en los herbarios EBUM, ENCB, IEB, INIF y MEXU. En algunos casos de especies con pocos registros, se agregaron los datos de distribución reportados por ^{Bello y Labat (1987)} para Michoacán, así como la información generada por la revisión más reciente de Quercus para el noreste del estado, en la región Bajío, por ^{Romero-Rangel et al. (2014)}. Se procuró revisar los ejemplares de herbario para confirmar su correcta determinación. En el Apéndice 1 se enlistan las características que sirven para la delimitación de las especies con presencia en Michoacán. La información fue capturada en una base de datos conformada por 1734 registros georreferenciados, no-duplicados, de 33 especies (Cuadro 1). Los epítetos específicos de los nombres científicos se escribieron con base en ^{Valencia-A. y Flores-Franco (2006)}. Las autoridades de las especies están referidas siguiendo los criterios del International Plant Names Index (^{IPNI, 2012}).

Se consideraron los siguientes cambios nomenclaturales: a) se cambió el nombre de Q. candicans Née por Q. calophylla Schltdl. & Cham. como lo proponen ^{Valencia-A. et al. (2018)}, puesto que la descripción original de Q. candicans se realizó con base en una asterácea; b) se consideró como válido que Q. conspersa Benth. es un sinónimo de Q. acutifolia Née, y que las formas que se asignaban originalmente a Q. acutifolia pertenecen a Q. grahamii Benth., cambio taxonómico propuesto por ^{Valencia-A. et al. (2015)} tras una revisión detallada de ejemplares en herbario y campo.

De cada ejemplar de herbario se registraron las coordenadas geográficas de los sitios de colecta referidos en sus etiquetas. En el caso de los ejemplares que no contaban con información geográfica precisa (en particular los colectados antes del año 2000), sino únicamente con indicaciones generales y el dato de la altitud, se estableció una ubicación aproximada, con ayuda de Google Earth (^{Google Inc., 2015}). Con la información geográfica, se elaboraron los mapas de distribución de cada especie del género Quercus y de sus respectivas secciones. Para la delimitación de los intervalos de distribución altitudinal, se obtuvo un modelo digital de elevación para el estado, basado en las curvas de nivel elaboradas por la Comisión Nacional para la Conservación y Uso de la Biodiversidad (^{CONABIO, 1998}), con una resolución de 100 m. Por razones de robustez estadística, los intervalos altitudinales de distribución se estimaron únicamente cuando se dispuso de 10 o más registros de colecta para las especies. A partir del modelo de elevación se calcularon la orientación y ángulo de la pendiente utilizando el programa ArcGIS ver. 9.2 (^{ESRI, 2006}).

Las características del hábitat y las principales asociaciones de plantas se establecieron con base en la información obtenida de los registros de colecta de los ejemplares de herbario. Los tipos de vegetación obtenidos de ^{INEGI (2015)} son congruentes con la denominación de los tipos de vegetación realizada por ^{Rzedowski (1978)}, clasificación que se utilizó en este trabajo. Los datos edáficos se obtuvieron de la clasificación de suelos propuesta por ^{INEGI (2014)} y los de precipitación y temperatura fueron obtenidos de la información climática disponible en la plataforma en línea de WorldClim (^{Hijmans et al., 2005}). Se utilizó también el índice de aridez de ^{Zomer et al. (2008)}, el cual considera el potencial de evapo-transpiración y la radiación solar por unidad de área.

Patrones de distribución

Se analizaron, a nivel municipal, los patrones de riqueza de las especies del género y de las secciones que lo comprenden. Para cumplir con este objetivo, se obtuvo una matriz de presencia (1) y ausencia (0) de especies en cada uno de los 113 municipios del estado, con la que se calculó la riqueza alfa.

Para estimar la rareza de una especie (si es poco frecuente en Michoacán), se calculó el inverso del número total de municipios en que fue registrada. Para obtener los patrones de rareza de una especie por municipio, en la matriz de presencia/ausencia se sustituyeron las presencias de cada especie por su respectivo inverso de distribución, siguiendo el procedimiento propuesto por ^{Linder (2001)}, para obtener un índice de endemismo ponderado.

Para cuantificar el criterio de irremplazabilidad de cada especie, se realizó una ponderación a cada especie considerada en este estudio, siguiendo el siguiente procedimiento: 1) se construyó una matriz de presencia/ausencia de cada especie presente en Michoacán y que se comparte en otros estados de México y en algunos países de América Central (Cuadro 1), 2) siguiendo el criterio de ^{Ramírez-Toro et al. (2017)}, se asignó un peso alto a aquellas especies con distribuciones restringidas (presentes en pocas entidades políticas); en este paso, con el fin de no sobreestimar la amplitud geográfica de una especie, no se consideraron aquellas demarcaciones cuya superficie representa menos de 5% del territorio nacional; así, Colima, Morelos, Tlaxcala y la Ciudad de México no fueron considerados para la ponderación, 3) se pesaron con un factor 1 (×1) aquellos encinos que se distribuyen en más de 13 entidades políticas, ya que tienen mayor probabilidad de ser conservados, aun cuando en el estado no sean prioritarios; el mayor factor de pesaje (×10) se asignó a las especies con presencia en no más de tres entidades políticas, ya que si no se conservan en Michoacán, su probabilidad de ser conservadas a nivel nacional será baja.

Análisis biogeográfico y ecológico

Se realizaron dos análisis de agrupamiento considerando unidades administrativas: en el primero se utilizó la matriz de presencia de especies registradas por municipios de Michoacán; en el segundo se utilizó la matriz de ocurrencias registradas para cada entidad política de México y América Central.

Por otra parte, se integró una matriz ambiental donde las filas representan los encinos de Michoacán, mientras que en las columnas se definen los intervalos ambientales (altitud, temperatura, precipitación, suelo, vegetación) en las que éstos se desarrollan, asignando 1 a los intervalos donde se registran y 0 a los rangos donde no se han registrado (Apéndice 2). Dicha matriz se examinó mediante análisis de coordenadas principales y de agrupamientos de medias no ponderadas (UPGMA), con el fin de clasificar las especies por su similitud ambiental e identificar las variables que mejor explican su divergencia ambiental.

Se realizó además un análisis de la distribución altitudinal de los encinos. Para ello se registró una matriz de presencia/ausencia de especies cada 100 metros, a partir de los 500 y hasta los 3100 m s.n.m., considerados como los límites de distribución altitudinal del género Quercus en Michoacán (^{Bello y Labat, 1987}). Con base en esta matriz se realizó un análisis de UPGMA, para definir los pisos altitudinales en los que se distribuye el género en el estado, e identificar en qué altitudes existe mayor recambio de especies.

Por último, se probó si la heterogeneidad ambiental está relacionada con los patrones de diversidad encontrados en este estudio. Para ello, se calcularon los promedios y la desviación estándar de altitud, temperatura promedio anual, precipitación anual y aridez, en cada municipio donde se registran especies de encinos. Se realizaron análisis de correlación para determinar si alguna variable ambiental puede explicar alguno de los patrones de diversidad encontrados.

Patrones de distribución

Michoacán cuenta con 33 especies del género Quercus, 16 pertenecen a la sección Lobatae y 17 a la sección Quercus, en conjunto representan alrededor de 20.5% de las especies presentes en México, del total para la entidad 24 son endémicas al país; no existen endemismos en el estado. En el Apéndice 3 se muestran aspectos de la distribución geográfica, topográfica, climática, edáfica y ecológica de cada especie de encino en Michoacán. En la Figura 2 se sintetiza la distribución de cada especie de ambas secciones por altitud, temperatura y precipitación anual promedio, y tipo de suelo y vegetación. Michoacán comparte un número variable de encinos con 26 estados, siendo Jalisco, Oaxaca, Guerrero y Estado de México las entidades con las que comparte un mayor número (26, 23, 20 y 20 respectivamente).

Figura 2: Aspectos ambientales en la distribución de las 33 especies de encinos registradas en Michoacán, donde se especifican sus intervalos altitudinales, temperatura media anual, precipitación anual, tipo de suelo (ACRI: acrisoles, ANDO: andosoles, CAMBI: cambisoles, FEOZ: feozem, LITO: litosoles, LUVI: Luvisoles, REGO: regosoles, VERTI: vertisoles) y vegetación (BA: bosque de Abies, BP: bosque de Pinus, BPQ: bosque de Pinus-Quercus, BQP: bosque de Quercus-Pinus, BQ: bosque de Quercus, BMM: bosque mesófilo de montaña, BTC: bosque tropical caducifolio, BTSC: bosque tropical subcaducifolio). En color degradado se indica el intervalo total considerando valores extremos donde hay pocos registros asociados. 

Considerando la riqueza por regiones fisiográficas, las dos secciones del género están bien representadas en la Faja Volcánica Transmexicana con 30 especies. La sección Lobatae registra 14 en la FVTM; Q. salicifolia Née y Q. uxoris McVaugh no se distribuyen en dicha región fisiográfica, mientras que Q. mexicana Bonpl. tiene una población marginal en el extremo noreste de la Faja. Por su parte, 16 especies de la sección Quercus se encuentran en la FVTM. No obstante, Q. splendens aun cuando tiene presencia en la Faja, es escasa, por lo que aunado a los pocos registros en la SMS, es considerada una especie rara en Michoacán. Por otro lado, en la SMS y en particular en la Sierra de Coalcomán, tienen presencia 19 especies, número similar al encontrado en el municipio Morelia en la FVTM (21). Quercus elliptica Née, Q. salicifolia y Q. uxoris son especies que en general tienen pocos registros, pero la mayoría de estos se localizan en la SMS y áreas limítrofes con la DBT, por su parte, Q. elliptica es además un elemento escaso en la FVTM; sin embargo, estas especies se consideran como elementos con pocos registros en estas regiones.

Las especies que tienen sus límites de distribución en la entidad son: Q. gentryi C.H. Mull., Q. mexicana y Q. sideroxyla Bonpl. de la sección Lobatae; Q. frutex Trel., Q. glabrescens Benth., Q. repanda Bonpl., Q. resinosa Liebm., Q. subspathulata Trel. y Q. tuberculata Liebm. de la sección Quercus.

De los 113 municipios de la entidad, 79 presentan al menos una especie de Quercus: en 61 habitan menos de nueve especies y en los 18 restantes se concentra la mayor riqueza del género en el estado: 16 municipios de alta riqueza se localizan en la FVTM (Morelia, Uruapan, Charo, Zinapécuaro, Madero, Quiroga, entre otros) y únicamente dos en la SMS (Aguililla y Coalcomán) (Cuadro 2). La mayor riqueza florística del género se ubica en la FVTM y en la SMS (Figura 3). Morelia, Coalcomán y Uruapan son los de mayor riqueza de especies (Cuadro 2). Las especies que se han registrado en más de 25 municipios son: Q. castanea Née (45), Q. obtusata Bonpl. (43), Q. rugosa Née (36), Q. laurina Bonpl. (35), Q. crassipes Bonpl. (31) y Q. calophylla (28) (Cuadro 2); de éstas, cuatro corresponden a encinos rojos y dos a blancos. Por el contrario, veinticuatro especies se han registrado en cinco o menos municipios; de éstas, doce corresponden a encinos rojos y doce a blancos.

Figura 3: Patrones de diversidad a nivel municipal identificados para cada una de las secciones presentes en el estado de Michoacán, así como para el género. Los colores de tonos más oscuros representan áreas de mayor importancia por su riqueza, rareza o irremplazabilidad, tonos más claros tienen menor importancia. 

Los patrones de rareza identifican que los municipios de mayor importancia para el género y ambas secciones en orden de importancia son: Coalcomán, Madero, Morelia, Hidalgo, Tumbiscatío, Arteaga y Contepec; para el caso de la sección Lobatae también resultan importantes los municipios de Chinicuila y Tlalpujahua (Fig. 3).

Los municipios de mayor importancia por la irremplazabilidad de sus especies en Michoacán, a nivel de género y en ambas secciones, son: Madero, Coalcomán, Tumbiscatío, Chinicuila, Quiroga e Hidalgo; el municipio de Coeneo es relevante también para los encinos blancos (Fig. 3).

Análisis biogeográfico y ecológico

De acuerdo con los datos analizados, las especies del género Quercus se distribuyen en un amplio gradiente ambiental, geográfico y altitudinal. Los bosques de encino, de encino-pino y de pino-encino, tipos de vegetación presentes en climas templados subhúmedos, albergan a la mayoría de las especies. Pocas especies se encuentran en bosques de alta montaña; un bajo porcentaje (28.12%) se localiza en bosque tropical caducifolio o bosque tropical subcaducifolio (Fig. 4A). Los encinos michoacanos son más abundantes en laderas con orientación oeste, norte, noroeste y suroeste, mientras que, en las laderas sur, sureste y este la riqueza de especies es menor (Apéndice 3). A nivel genérico y en la sección Quercus, los encinos están presentes en varios tipos de suelos, siendo los luvisoles, andosoles y feozem los más comunes, mientras que los cambisoles y regosoles son poco frecuentes; los encinos rojos son más abundantes en feozem, andosoles, acrisoles, luvisoles, vertisoles y litosoles (Fig. 2).

Figura 4: A. Identificación de cinco grupos definidos con base en la similitud ambiental en la que se registra cada especie de Quercus en Michoacán. B. Identificación de los principales intervalos altitudinales en que se distribuyen los encinos con base en las especies compartidas entre cada cota altitudinal. Las siglas de los tipos de vegetación corresponden a BA: bosque de Abies, BP: bosque de Pinus, BPQ: bosque de Pinus-Quercus, BQP: bosque de Quercus-Pinus, BQ: bosque de Quercus, BMM: bosque mesófilo de montaña, BTC: bosque tropical caducifolio, BTSC: bosque tropical subcaducifolio. 

Los encinos se encuentran en zonas con amplia variación de temperatura, soportando en general temperaturas mínimas de ~5 °C y máximas de más de ~30 °C. Los encinos blancos se encuentran en áreas con temperaturas ligeramente inferiores a las que presentan los ambientes que habitan los encinos rojos (Fig. 2). Los encinos están presentes en áreas con diferentes niveles de precipitación; los encinos rojos crecen en áreas con más lluvia (mayor a 1000 mm anuales), así como en áreas donde la aridez es menos intensa (Fig. 2). No muestran preferencias por lugares con pendientes pronunciadas o suaves.

Con base en las condiciones ambientales que caracterizan a sus poblaciones, las especies de encinos forman cinco grupos principales (Fig. 4A). El primer grupo está formado por siete especies que viven en ambientes templados húmedos a subhúmedos ubicados en su mayoría entre 1500-2500 m s.n.m.; el segundo grupo, compuesto por 15 especies presentes entre los 1900-2700 m s.n.m.; el tercer grupo, de zonas de baja montaña compuesto por tres especies; otro grupo de especies se encuentra en posición intermedia entre el segundo y tercer grupo, y es donde se identifican cinco especies de amplio intervalo de distribución altitudinal; por último, en un quinto grupo se identifican a tres especies de alta montaña que tienen distribución marginal en el estado.

A nivel altitudinal, los encinos se distribuyen desde 750 (Q. salicifolia, Q. glaucescens, Q. magnoliifolia Née en la SMS) hasta 3050 m s.n.m. (Q. laurina en el municipio Contepec en la FVTM) (Fig. 2). Los encinos rojos presentan menor amplitud altitudinal que los encinos blancos. En general, las especies que se distribuyen en altitudes bajas presentan los intervalos de distribución altitudinal más amplios, alcanzando una amplitud altitudinal de más de 1000 m; dos especies de encinos rojos (Q. acutifolia Née (1100-2100 m s.n.m.) y Q. elliptica (1150-2450 m s.n.m.)) y cinco de encinos blancos (Q. glaucoides M. Martens & Galeotti (800-2450 m s.n.m.), Q. magnoliifolia (750-2400 m s.n.m.), Q. obtusata (1700 a 2850 m s.n.m.), Q. resinosa (1450-2750 m s.n.m.), y Q. rugosa (1800-3000 m s.n.m.)). Los encinos habitan dos zonas altitudinales de manera preferente: la zona de baja montaña que abarca de 600 a 1900 m, y una zona de alta montaña que comprende de 2000 a 3100 m (Fig. 4B). Entre 1900 y 2000 m s.n.m. se identifica el mayor recambio de especies, seguidos de dos zonas secundarias: la primera entre 1200 y 1300 m y la segunda entre 2700 y 2800 m (Fig. 4B).

Los análisis de correlación entre el promedio de las variables ambientales calculadas por municipio y la riqueza de especies, muestran valores significativos para el género y la sección Lobatae; la sección Quercus solo tiene correlación significativa con la aridez (Cuadro 3). En el caso del índice de rareza de las especies, la única correlación significativa se da entre la desviación de la aridez para el género y en ambas secciones (Cuadro 3).

Por último, los municipios forman cuatro grupos claramente definidos por la similitud en su composición de especies (Fig. 5). Un grupo pequeño ubicado al noroeste de Michoacán, que tiene una relación con el Altiplano y que incluye nueve municipios; un grupo grande formado por 34 municipios donde se alcanza elevaciones superiores a 2500 m s.n.m. en climas templados húmedos a subhúmedos, la mayoría presentes en la FVTM y donde destaca la presencia de Coalcomán, municipio de la SMS que presenta las cotas altitudinales más altas de esta provincia fisiográfica; ocho municipios que conforman una región transicional entre las comunidades altas de la FVTM y las zonas bajas de la DBT; y nueve municipios que conforman un área representativa de la SMS con las especies de mayor afinidad tropical donde no se supera una altitud de 2500 m s.n.m.

Figura 5: Identificación de cuatro grupos principales en que se clasifican los municipios con base en la similitud de las especies de encinos compartidas entre unidades políticas del estado de Michoacán. Los resultados en el mapa se muestran sobre un modelo digital de elevación. El color ocre representa ausencia de especies de encino, en color amarillo se identifican las zonas más áridas relacionadas con el Altiplano (AM), en color azul se reconocen las zonas templadas húmedas a subhúmedas, principalmente de la Faja Volcánica Transmexicana (FVTM); en color verde el área relacionada con la Sierra Madre del Sur (SMS) con elevaciones inferiores a 2500 m s.n.m.; en color rojo se representan áreas de baja montaña localizadas entre la FVTM y la Depresión del Balsas-Tepalcatepec (DBT). 

Consideraciones taxonómicas

En este trabajo se aplicó el cambio nomenclatural propuesto por ^{Valencia-A. et al. (2015)} para las especies Q. acutifolia y Q. grahamii, considerando a Q. conspersa como sinónimo de la primera. Esto se aparta del criterio propuesto por ^{Romero-Rangel et al. (2014)} de considerar a Q. acutifolia y Q. conspersa como especies diferentes, ya que esta última presenta márgenes enteros. Así mismo diferimos del criterio de ^{Romero-Rangel et al. (2014)} sobre la presencia de Q. xalapensis Bonpl. en el noreste de Michoacán, ya que los ejemplares revisados presentaban hojas lanceoladas y cúpulas con escamas erectas que corresponden a la descripción propuesta por ^{Valencia-A. et al. (2015)} para Q. grahamii. Además, ^{Martínez-Cabrera et al. (2011)} y ^{Valencia-A. et al. (2016)} mencionan que Q. xalapensis es una especie exclusiva de la vertiente del Golfo de la Sierra Madre Oriental. Por otro lado, después de la revisión de ejemplares reportados por ^{Romero-Rangel et al. (2014)} de Q. greggii, identificamos que un ejemplar presentaba frutos en un pedúnculo de aproximadamente 4 cm de largo, lo cual es congruente con la descripción de la especie hecha por ^{Valencia-A. et al. (2017)}.

En la revisión de ejemplares se pudo identificar que hay problemas en determinaciones de Q. resinosa y Q. magnoliifolia, y se tiene evidencia de ejemplares que pudieran pertenecer a Q. liebmanii Oerst. ex Trel., una especie presente en Guerrero y, recientemente reportada en Jalisco. Un caso similar se dio con ejemplares de Q. salicifolia, en los que se observaron en algunos ejemplares mechones de tricomas en las axilas de las venas secundarias del envés de la hoja, además de frutos parecidos a Q. iltisii L.M. González en registros de baja montaña en la SMS, descripción que coincide con lo reportado por ^{González-Villarreal (2003)} para Jalisco. Por último, se debe mencionar que los ejemplares de Q. elliptica en la FVTM presentan diferencias con los ejemplares de la SMS, ya que las hojas por el envés no presentan los tricomas en la base de la hoja y peciolos puberulentos. En el Apéndice 1 se detallan algunos otros de los problemas encontrados en el reconocimiento de especies a nivel estatal. Adicionalmente hay especies como Q. obtusata y Q. laeta que deben revisarse a detalle.

Las razones antes expuestas dan pie a considerar que el conocimiento del género Quercus en Michoacán aún dista de ser completo. Revisiones posteriores podrían incrementar el número de especies para el estado; sin embargo, parece que no habrá cambios en el endemismo de la entidad. Además, es importante ampliar el trabajo de campo en la SMS, ya que el número de ejemplares en el herbario resulta insuficiente para hacer una revisión taxonómica detalladas del género en esa región del estado.

En los municipios Tancítaro, Tacámbaro, Los Reyes, Susupuato, Aguililla, Chinicuila y Zitácuaro se esperaría un mayor número de especies a las encontradas aquí considerando la heterogeneidad ambiental que presentan. Se sugiere desarrollar mayor trabajo de campo para tener una estimación más precisa, principalmente en la SMS y DBT.