Introducción

Bouteloua Lag. es un género integrado por 60 especies y uno de los más importantes en los pastizales de Norteamérica, debido a que es un componente primario en estas comunidades e incluye especies de alto valor forrajero (^{Gould, 1979}; ^{Herrera-Arrieta et al., 2004}; ^{Peterson et al., 2015}). En México se distribuye 92% de los taxones descritos para este grupo, 25 de los cuales son endémicos, por lo que se ubica como uno de los cinco géneros de pastos con mayor riqueza en el país (^{Herrera-Arrieta et al., 2004}; ^{Sánchez-Ken, 2019}).

Con 13 especies diclinas, Bouteloua presenta amplia variación en la distribución de sexos (^{Kinney et al., 2007}). Históricamente, los taxónomos han segregado a los pastos con flores unisexuales de sus parientes hermafroditas, colocándolos en grupos distintos (^{Columbus, 1999}), de tal modo que todos los integrantes de Bouteloua que presentan flores unisexuales se clasificaban en los géneros Buchloe Engelm., Buchlomimus Reeder, C. Reeder, & Rzed., Cathestecum J. Presl, Cyclostachya Reeder & C. Reeder, Griffithsochloa G.J. Pierce, Opizia J. Presl, Pringleochloa Scribn. y Soderstromia C.V. Morton (^{Reeder y Reeder, 1963}; ^{Reeder et al., 1965}; ^{Reeder, 1969}; ^{Columbus et al., 1998}; ^{Columbus, 1999}; ^{Kinney et al., 2007}). Bouteloua reederorum Columbus, endémica de México, es un ejemplo de esto, debido a que era considerada el único representante de Pringleochloa (^{Scribner, 1896}; ^{Columbus, 1999}).

Aun cuando existen registros de que B. reederorum se distribuye exclusivamente en los estados de Puebla y Oaxaca (^{Scribner, 1896}; ^{Columbus et al., 1998}; ^{Beetle et al., 1999}; ^{Espejo-Serna y López-Ferrari, 2000}), se ha reportado también para Aguascalientes, Durango, San Luis Potosí y Zacatecas (^{Herrera-Arrieta et al., 2010}; ^{Herrera-Arrieta, 2014}; ^{Villaseñor, 2016}; ^{Sánchez-Ken, 2019}). Es probable que lo anterior se deba a que Cyclostachya stolonifera (Scribn.) Reeder & C. Reeder ha sido considerado erróneamente como un sinónimo de B. reederorum (^{Herrera-Arrieta et al., 2010}; ^{Peterson et al., 2001}), cuando en realidad C. stolonifera es sinónimo de B. stolonifera Scribn. (^{Columbus, 1999}), la cual es dioica y se distribuye en el norte del país. Debido a la confusión existente entre estos dos taxones, los ejemplares de B. stolonifera son identificados como B. reederorum, lo que genera falsos reportes de esta última en sitios en los que en realidad no se encuentra.

El objetivo del presente trabajo es aclarar la identidad taxonómica de B. reederorum y B. stolonifera, determinando los sinónimos correctos por medio de una revisión nomenclatural, así como los caracteres que distinguen a B. reederorum de B. stolonifera (= Cyclostachya stolonifera) y proporcionar una descripción morfológica detallada de B. reederorum, acompañada con fotografías de estructuras importantes para su identificación, además de un mapa de distribución para esta especie.

Materiales y Métodos

Se revisó el material identificado como B. reederorum en los herbarios: ARIZ (Universidad de Arizona), HUAP (Benemérita Universidad Autónoma de Puebla), HUAA (Universidad Autónoma de Aguascalientes), HUMO (Universidad Autónoma del Estado de Morelos), IEB (Instituto de Ecología, A.C., Centro Regional del Bajío), INEGI (Instituto Nacional de Estadística y Geografía), MEXU (Herbario Nacional de México, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México) y XAL (Instituto de Ecología, A.C., Xalapa), así como las colecciones digitales MO (Missouri Botanical Garden ^{(TROPICOS, 2020)}), US (Smithsonian Institution ^{(US, 2019)}), P (Muséum national d’Histoire naturelle, París ^{(P, 2019)}) y la plataforma Global Plants (^{JSTOR, 2019}), los acrónimos están citados de acuerdo con el Index Herbariorum (^{Thiers, 2019+}).

Con base en la información obtenida en las colecciones digitales y del material de los herbarios revisados, se determinaron las localidades de colecta en los municipios Atoyatempan, Cuapiaxtla de Madero, Quecholac, San Sebastián Zinacatepec, Tecamachalco, Tehuacán, Tepeyahualco de Cuauhtémoc en el estado de Puebla y Santiago Chazumba, en el distrito Huajuapan, del estado de Oaxaca, las cuales fueron visitadas de septiembre de 2017 a agosto de 2019. En cada sitio se tomaron coordenadas geográficas utilizando un GPS eTrex® 20x (Garmin International Inc., Kansas City, EUA), con base en Datum WGS 84 (^{DMA, 1991}). Los ejemplares colectados durante el trabajo de campo en Puebla y Oaxaca están incluidos en la lista de ejemplares examinados.

Los ejemplares se colectaron con hasta cuatro duplicados, utilizando la metodología propuesta por ^{Engelmann (1986)}. El material se identificó con bibliografía especializada (^{Scribner, 1896}; ^{Beetle et al., 1999}), se cotejó con material herborizado y con imágenes digitales de los ejemplares citados por ^{Scribner (1896)}, así como del tipo de Atheropogon stolonifer E. Fourn. (basónimo de B. reederorum) depositado en el herbario de la Universidad de Copenhague (C) (^{Sandoval-Ortega et al., 2019}). Los especímenes de B. reederorum fueron depositados en el herbario HUAA y se enviaron duplicados a HUAP, CIIDIR (Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo Integral Regional, Instituto Politécnico Nacional) y MEXU.

Utilizando información bibliográfica (^{Reeder y Reeder, 1963}; ^{de la Cerda-Lemus, 1996};^{Herrera-Arrieta, 2001};^{Dávila et al., 2018}), material colectado y el examinado en herbarios se realizó un cuadro comparativo para diferenciar B. reederorum de B. stolonifera, la revisión nomenclatural y una descripción morfológica de B. reederorum con base en la secuencia de órganos utilizada por ^{Herrera-Arrieta y Peterson (2018)}. Se tomaron fotografías con un microscopio estereoscópico Leica EZ4 E (Leica Microsystems, Wetzlar, Alemania) y una cámara fotográfica SONY α7II (SONY corporation, Tokyo, Japón), de estructuras para facilitar su identificación. Se elaboró un mapa de distribución de B. reederorum con el programa QGIS v. 2.28.4 (^{QGIS Development Team, 2017}), utilizando los datos de material recolectado, especímenes de herbario y colecciones digitales.

Resultados

Bouteloua reederorum y B. stolonifera son dos especies diferentes que pueden distinguirse fácilmente por caracteres morfológicos como la ramificación de sus inflorescencias y la forma de la lígula (Cuadro 1). Bouteloua stolonifera es uno de los dos taxones estrictamente dioicos del género Bouteloua, que se caracteriza principalmente por sus inflorescencias con una sola rama que, en la madurez, se curva y llegan a formar un círculo (Fig. 1); mientras que B. reederorum es una especie monoica con inflorescencias ramificadas que no forman un círculo en la madurez.

Figura 1: Bouteloua stolonifera Scribn. A. planta femenina; B. planta masculina; C. inflorescencia femenina; D. inflorescencia masculina. 

Taxonomía

Bouteloua reederorum ^{Columbus, Aliso 18(1): 63. 1999}. Fig. 2.

Figura 2: Bouteloua reederorum Columbus. A. vista general; B. inflorescencia masculina; C. inflorescencia femenina. 

≡ Atheropogon stolonifer E. Fourn. Mexic. Pl. 2: 140. 1886. TIPO: MÉXICO. Oaxaca, La Parada, Sierra de Oaxaca, 2590 m, IV.1842, F. M. Liebmann 588 (holotipo: C-10022902!, isotipo: US-00156937!, fragmento).

≡ Pringleochloa stolonifera (E. Fourn.) ^{Scribn., Bot. Gaz. 21(3): 138. 1896}.

Plantas herbáceas, perennes, monoicas, amacolladas, estoloníferas; tallos con inflorescencias masculinas erectos o geniculados, 10-26 cm de largo, los de las inflorescencias femeninas horizontales o ascendentes, mucho más cortos, 2-5 cm de largo, nudos de color amarillo o marrón, puberulentos a glabrescentes, entrenudos glabros y estriados; hojas dispuestas en la base del macollo, vainas glabras a esparcidamente pubescentes con tricomas simples blanquecinas, márgenes hialinos, más cortas que los entrenudos en los tallos con inflorescencias masculinas y más largas que los entrenudos en los tallos con inflorescencias femeninas, láminas 2-11 cm de largo, planas, glabras a esparcidamente puberulentas con tricomas simples blanquecinos, margen involuto al secarse, lígulas de tricomas, éstos ca. 1 mm de longitud; inflorescencias masculinas erguidas por encima del macollo, ramificadas, raquis 1.5-3(3.5) cm de largo, distalmente aplanado, puberulento, ramas 5-6, pectinadas (Figs. 2B, 3A), ascendentes a horizontales, raquillas (0.4)1-1.5(1.8) cm de largo, aplanadas, puberulentas, con un mechón de tricomas más largos cerca de la base y por debajo de cada espiguilla, ramas con (7)10-15(18) espiguillas, glumas subiguales (Fig. 3 D), primera gluma linear-lanceolada, 2.7-3.2(3.5) mm de largo, hialina, pubescente sobre la vena media con tricomas similares a los de la raquilla, uninervada, ápice acuminado, aristado (Fig. 3 E), segunda gluma ovado elíptica, 4.2-5 mm de largo, color morado, glabra a esparcidamente puberulenta en la base, uninervada, ápice con un mucrón en medio de dos lóbulos membranosos ápice agudo ligeramente más corto (Fig. 3 F), flósculo fértil 1, flósculos rudimentarios ausentes (Figs. 3B, C); inflorescencias femeninas restringidas a la base del macollo (Figs. 2C, 4A), raquis aplanado, 0.7-1.2 cm de largo, viloso, ramas 4-5, compactas, semejando glomérulos, ascendentes, raquillas 3-5 mm de largo, puberulentas, ramas con 3-8(11) espiguillas, glumas subiguales (Fig. 4 D), primera gluma 2.8-3(4) mm de largo, linear-lanceolada, hialina, uninervada (Fig. 4E), segunda gluma (4.5)5-5.3 mm de largo, ovado-lanceolada, color verde-amarillenta a morada, uninervada, ápice atenuado, en ocasiones con un par de lóbulos membranosos cortos, vena media proyectándose a manera de arista escabrosa (Fig. 4F), flósculo fértil 1, flósculos rudimentarios 1-2 (Figs. 4B, C); flósculo estaminado con lema ovado-elíptica, 3.5-4(4.3) mm de largo, hialino-amarillenta, glabra, trinervada, ápice agudo, 3-aristado (Fig. 3G), pálea ovado-lanceolada, 3.5-4 mm de largo, hialina, glabra, 2-nervada, ápice agudo, 2-mucronado (Fig. 3H); flósculo pistilado con lema ovado-elíptica, 5.5-6 mm de largo, hialino-amarillenta, pubescente, 3-nervada, venas laterales extendiéndose subapicalmente a manera de aristas escabrosas, ápice corto aristado (Fig. 4G), pálea casi tan larga como la lema, ovado lanceolada, hialina, distalmente pubescente, 2-nervada, ápice agudo, 2-mucronado (Fig. 4H); ovario ca. 1.3 mm de largo, obovado, estigmas plumosos (Fig. 4I); flósculos rudimentarios con lema y pálea flabeliformes, 5-6(7) mm de largo, con numerosas aristas escabrosas, moradas en el ápice (Fig. 4J).

Figura 3: Inflorescencia masculina y estructuras de espiguilla estaminada de Bouteloua reederorum Columbus. A. rama de la inflorescencia; B. espiguilla; C. flósculo fértil; D. glumas vacías; E. primera gluma; F. segunda gluma; G. lema; H. pálea. 

Figura 4: Inflorescencia femenina y estructuras de espiguilla pistilada de Bouteloua reederorum Columbus. A. rama de la inflorescencia con base del raquis desnudo; B. espiguilla; C. glumas; D. flósculo fértil y rudimentario sin glumas; E. primera gluma; F. segunda gluma; G. lema; H. pálea; I. ovario; J. lema del primer flósculo rudimentario. 

Notas taxonómicas: aunque se describen las espiguillas masculinas de B. reederorum como desprovistas de flósculos rudimentarios, se observó la presencia de estas estructuras en espiguillas de las ramas apicales en un par de ejemplares (Fig. 5). En ambos casos, el flósculo que debería ser fértil, con lema y pálea bien desarrolladas, carecía de estambres. Los flósculos rudimentarios observados en estas espiguillas son flabeliformes y con múltiples aristas (Figs. 5C, D), como sucede en las espiguillas femeninas, pero de menor tamaño, ≤2 mm de largo.

Figura 5: Flósculo rudimentario en espiguilla masculina de Bouteloua reederorum Columbus. A. rama de la inflorescencia y espiguilla con flósculo rudimentario señalado con flecha roja; B. flósculo rudimentario sobre segunda gluma señalado con flecha roja y flósculo estéril con lema y pálea bien desarrolladas; C. flósculo rudimentario y segunda gluma; D. detalle de flósculo rudimentario. 

Distribución: endémica de México, en los estados de Puebla y Oaxaca, se encuentra restringida al Valle de Tehuacán-Cuicatlán (Fig. 6), en elevaciones de 1100 a 2400 m s.n.m.

Figura 6: Distribución de Bouteloua reederorum Columbus en el Valle de Tehuacán-Cuicatlán, México. 

Hábitat: matorral xerófilo y pastizal, principalmente en planicies con suelo arenoso y calcáreo, donde llega a ser predominante (Fig. 7). También se puede encontrar en áreas con disturbio como orilla de caminos y campos de cultivo abandonados, junto con otras especies del mismo género como Bouteloua dimorpha Columbus y B. repens (Kunth) Scribn. & Merr.

Figura 7: Pastizal de Bouteloua reederorum Columbus en Santiago Alseseca, Puebla, México. 

Fenología: florece y fructifica de agosto a octubre.

Ejemplares examinados: MÉXICO. Puebla, municipio Atoyatempan, zona jardín de Los Saberes, 1893 m, 18°46'43''N, 97°54'37''W, 6.X.2011, L. C. Onofre 532 (HUAP); 2.3 km al SE de Atoyatempan, 1939 m, 18°47'43.8''N, 97°54'42.7''W, 6.X.2018, M. H. Sandoval 1032 (HUAA). Municipio Cuapiaxtla de Madero, Hermosillo, extremo SE de Cuapiaxtla de Madero, 2039 m, 18°54'22.5''N, 97°48'57.1''W, 6.X.2018, M. H. Sandoval 1030 (HUAA). Municipio Molcaxac, 34 mi SE of Puebla, 2164 m, 12.IX.1963, J. R. Reeder y C. G. Reeder 3739 (ARIZ). Municipio Quecholac, a 2 km al NO de San José Tuzuapan, carretera Tecamachalco - Quecholac, 2143 m, 18°54'46.9''N, 97°41'36.1''W, 6.X.2018, M. H. Sandoval 1029 (HUAA). Municipio San Sebastián Zinacatepec, orilla SE de San Sebastián Zinacatepec, 1138 m, 18°19'30.6''N, 97°15'15.6''W, 7.X.2018, M. H. Sandoval 1035 (HUAA). Municipio Tecamachalco, 31 mi NW of Tehuacán, 2010 m, 12.IX.1963, J. R. Reeder y C. G. Reeder 3733 (ARIZ); 8 mi SE of Acatzingo, 2438 m, 14.VIII.1965, J. R. Reeder y C. G. Reeder 4396 (ARIZ, MEXU); El Salado, 2300 m, 18°52'57''N, 97°43'49''W, 23.IX.1983, A. Sánchez y F. Hernández 54 (HUAP); extremo S de Santiago Alseseca, 2024 m, 18°49'36.8''N, 97°42'14.9''W, 6.X.2018, M. H. Sandoval 1033 (HUAA). Municipio Tehuacán, al S de la colonia Resurrección, orilla de la autopista Tehuacán - Oaxaca, 1738 m, 18°27'12.8''N, 97°26'05.6''W, 6.X.2018, M. H. Sandoval 1034 (HUAA). Municipio Tepeyahualco de Cuauhtémoc, extremo N de la colonia Emiliano Zapata, 1935 m, 18°49'10.8''N, 97°52'43.7''W, 6.X.2018, M. H. Sandoval 1031 (HUAA). Municipio Tlacotepec de Benito Juárez, 21 mi NW of Tehuacán, 1950 m, 12.IX.1963, J. R. Reeder y C. G. Reeder 3735 (ARIZ). Oaxaca, distrito Huajuapan, municipio Santiago Chazumba, extremo N de Santiago Chazumba, 1774 m, 18°11'54.4''N, 97°40'47.4''W, 14.VIII.2019, M. H. Sandoval 1052 (HUAA); límite estatal Oaxaca - Puebla, carretera 125, 2008 m, 18°12'35.4''N, 97°38'24.6''W, 14.VIII.2019, M. H. Sandoval 1053 (HUAA).

Discusión

Bouteloua reederorum forma parte de la sección Triplathera (Endl.) P.M. Peterson, Romasch. & Y. Herrera, junto con B. nervata Swallen, B. megapotamica (Spreng.) Kuntze y B. rigidiseta (Steud.) Hitchc. (^{Peterson et al., 2015}). Este grupo incluye dos taxones con flósculos unisexuales y distribución restringida al centro del país (B. nervata y B. reederorum) y dos con flósculos bisexuales; uno de los cuales habita en el noreste de México y sureste de Estados Unidos de América (B. rigidiseta) y el otro es endémico de Sudamérica (B. megapotamica).

Aunque las relaciones filogenéticas de Bouteloua fueron estudiadas por ^{Columbus et al. (1998)} y ^{Peterson et al. (2015)}, ^{Scribner (1896)} y ^{Reeder et al. (1965)} observaron similitud de ciertos caracteres morfológicos entre algunas especies de la sección Triplathera y sugirieron una posible relación entre ellos, aun cuando los consideraban géneros distintos.

Bouteloua nervata se incluyó dentro del género Buchlomimus Reeder, C. Reeder & Rzed. por ser dioica (^{Reeder et al., 1965}; ^{Kinney et al., 2007}). No obstante, ^{Reeder et al. (1965)} propusieron la combinación Buchlomimus nervatus (Swallen) Reeder, C. Reeder & Rzed., y reconocieron que era morfológicamente similar a Bouteloua reederorum (= Pringleochloa stolonifera) y que ambas podrían estar cercanamente relacionadas. Por otro lado, en la descripción de Pringleochloa stolonifera (= Bouteloua reederorum), ^{Scribner (1896)} mencionó que Pringleochloa estaba cercanamente relacionado con Bouteloua, pero poseía una serie de caracteres que la diferenciaban, entre ellos el ser monoico y tener espigas femeninas en la base del macollo cuyas espiguillas pistiladas concuerdan en algunos aspectos con las espiguillas de Eutriana multiseta Nees (= Bouteloua megapotamica (Spreng.) Kuntze), como son: los flósculos rudimentarios aristados y la morfología de la lema.

Tras la transferencia de especies de los géneros Buchlomimus y Pringleochloa a Bouteloua, ^{Columbus (1999)} planteó nuevas combinaciones y nombres; en Pringleochloa stolonifera (= Atheropogon stolonifer) propuso a Bouteloua reederorum, mientras que para Cyclostachya stolonifera designó a Bouteloua stolonifera. Posteriormente, C. stolonifera se consideró erróneamente como sinónimo de B. reederorum (^{Peterson et al., 2001}), posiblemente debido a una confusión entre los nombres Pringleochola stolonifera y C. stolonifera, ya que ambos poseen el mismo epíteto específico.

La historia nomenclatural de B. reederorum es compleja, pero tras el redescubrimiento del holotipo del basónimo Atheropogon stolonifer (Liebmann 588) (^{Sandoval-Ortega et al., 2019}), se corroboró que corresponde a un ejemplar pistilado de B. reederorum, por lo que los nombres Cathestecum stoloniferum (E. Fourn.) Griffiths (combinación para A. stolonifer ^{(Griffiths, 1912)}) y Cyclostachya stolonifera se descartan como sinónimos de B. reederorum.

Aunque Bouteloua reederorum podría ser una especie dioica (^{Columbus et al., 1998}; ^{Kinney et al., 2007}), no hay suficiente evidencia para asegurarlo y es probable que en los ejemplares que presentan solo inflorescencias pistiladas o estaminadas, no han madurado las del sexo opuesto. En las colectas en campo se observó que un solo individuo de esta especie puede cubrir grandes superficies con estolones y presentar en algunos macollos inflorescencias de un solo sexo, mientras que, en otras porciones de la planta, se desarrollan inflorescencias del sexo contrario o ambas.

En las descripciones de ^{Scribner (1896)} y ^{Beetle et al. (1999)} no se mencionó la presencia de flósculos rudimentarios en las espiguillas masculinas de B. reederorum y se reportan por primera vez en este estudio, aunque son poco frecuentes. Se encontraron únicamente dos flósculos, ambos en espiguillas estériles de las ramas terminales en dos ejemplares distintos (M. H. Sandoval 1029 y 1032), que representan cerca de 6% del material colectado (32 individuos, correspondientes a nueve colectas y sus duplicados), por esta razón no se incluyeron en la descripción morfológica.

La mayoría de los registros (14 ejemplares) de B. reederorum, pertenecen al estado de Puebla, mientras que para Oaxaca son pocos (tres ejemplares), uno es el ejemplar tipo (Liebmann 588), cuya localidad es poco precisa (La Parada, Sierra de Oaxaca). ^{García-Mendoza y Meave (2012)} reportan esta especie en el estado y citan un ejemplar depositado en US (Hitchcock 6238); sin embargo, corresponde a Bouteloua varia (Swallen) Columbus (= Cathestecum varium Swallen). ^{Pacheco-Rivera y Dávila-Aranda (2004)}, registraron a B. reederorum en el distrito de Huajuapan y aunque no mencionaron colectas o localidades, se realizaron exploraciones en dicha área y se localizaron poblaciones en dos localidades del municipio Santiago Chazumba, muy cerca del límite con Puebla.

Conclusiones

Bouteloua reederorum es una especie restringida al Valle de Tehuacán-Cuicatlán, en el sur de México y difiere de B. stolonifera (= Cyclostachya stolonifera), la cual también es endémica del país, pero con distribución más amplia, desde Ciudad de México hasta Durango. Ambos taxones pueden distinguirse por la ramificación de sus inflorescencias, forma de la lígula, proporción de sexos y su distribución geográfica. En raras ocasiones se pueden presentar flósculos rudimentarios en algunas espiguillas masculinas de B. reederorum. Es necesario realizar estudios fenológicos que demuestren si B. reederorum puede ser dioica.