Introducción

El género Clavulina J. Schröt. pertenece al orden Cantharellales Gäum. (Basidiomycota) y a la familia Hydnaceae Chevall. (^{Hibbet et al., 2014}). Esta última se integra por géneros corticioides (Sistotrema Jülich y Membranomyces Jülich), hidnoide-estipitadas (Hydnum L.), cantareloides (Cantharellus Adans. ex Fr. y Craterellus Pers.) y coraloides (Clavulina). En este último grupo morfológico, se incluyen hongos ramificados con himenio anfígeno, basidios biesterigmados e incurvados y septo postpartal (^{Corner, 1950}, ¹⁹⁷⁰; ^{Petersen, 1988}). El género Clavulina fue segregado de Clavaria Vaill. ex L. (^{Schröter, 1888}) por caracteres morfológicos como los basidios biesterigmados que se vuelven septados al liberar las basidiosporas -subglobosas, lisas y hialinas.

Clavulina es un género proveniente de un linaje con hábitos ectomicorrizógenos (^{Tedersoo et al., 2010}; ^{Hibbet et al., 2014}), con amplia distribución. Está presente tanto en climas templados como tropicales (^{Ramírez-López et al., 2012}; ^{Ávalos Lazo et al., 2016}). Sin embargo, ^{Corner (1950)} hizo notar su gran diversidad en los trópicos y, recientemente, con el aumento en el esfuerzo de muestreo de estas zonas y a partir de estudios moleculares ambientales, se ha sugerido que Clavulina es en realidad un género que exhibe su mayor diversidad en los ambientes tropicales alrededor del mundo (^{Thacker y Henkel, 2004}; ^{Uehling et al., 2012}; ^{Wartchow, 2012}).

Actualmente los estudios de sistemática molecular del grupo han demostrado que el género es un taxón monofilético dentro del orden Cantharellales (^{Thacker y Henkel, 2004}; ^{Moncalvo et al., 2006}; ^{Uehling et al., 2012}). No obstante, sus especies en realidad exhiben una gran diversidad morfológica más allá de la forma clavarioide, ya que pueden presentar basidiomas ramificados, infundibuliformes e inclusive resupinados, así como basidios hexaspóricos (^{Thacker y Henkel, 2004}; ^{Uehling et al., 2012}).

Para México se han reportado nueve especies de este género: Clavulina amethystina (Bull.) Donk, C. amethystinoides (Peck) Corner, C. cinerea (Bull.) J. Schröt. (también reportada como C. coralloides (L.) J. Schröt.), C. complanata Corner, C. cristata (Holmsk.) J. Schröt., C. mahiscolorata E. Pérez-Pazos & Villegas, C. parvispora Pérez-Pazos & Villegas, C. reae Olariaga y C. rugosa (Bull.) J. Schröt. El conocimiento de la mayoría de ellas proviene de inventarios micobióticos (^{Bandala-Muñoz et al., 1987}; ^{Robles et al., 2005}; ^{Burrola-Aguilar, 2012}; ^{Jiménez-González et al., 2013}; ^{López y García, 2019}; ^{Pérez-Pazos et al., 2019}).

Como parte de un trabajo más amplio sobre los hongos macroscópicos de la Península de Yucatán, se recolectaron varios ejemplares que resultaron ser un nuevo registro para el país. El objetivo de este trabajo consiste en reportar una especie previamente no conocida de la funga presente en la Península de Yucatán, para contribuir al conocimiento micológico tropical de México.

Materiales y Métodos

La recolecta del material proveniente del estado de Quintana Roo, México, se realizó durante la temporada de lluvias de junio a octubre de 2017, en el municipio Othón P. Blanco, al sur del estado, en la bahía de Chetumal (18°31'11.6"N, 88°18'19.5''O) (Fig. 1).

Figura 1: Sitios de muestreo en la Península de Yucatán, México. Créditos: M.O. Uitzil-Colli. 

La recolecta correspondiente al material de Yucatán, México, se realizó durante la temporada de lluvias de junio a agosto de 2019, en el municipio Mérida, al norte del estado, en el Parque Ecológico Metropolitano del Sur de la Ciudad de Mérida “Yuumtsil” (20°53'48.9"N, 89°39'33.6"O) (Fig. 1).

El material estudiado se encuentra depositado en el Herbario Micológico “José Castillo Tovar” (ITCV), del Instituto Tecnológico de Ciudad Victoria, y en el Herbario “Alfredo Barrera Marín” (UADY), de la Universidad Autónoma de Yucatán (acrónimos según ^{Thiers, 2019}).

Para la determinación de las especies, los ejemplares recolectados se caracterizaron macromorfológicamente de acuerdo con ^{Corner (1950)} y micromorfológicamente a partir de preparaciones con agua destilada e hidróxido de potasio al 3%; posteriormente se observaron al microscopio óptico (Zeiss K7, Oberkochen, Alemania). Las estructuras microscópicas se esquematizaron a partir de dibujos realizados a mano alzada. Para la fotografía electrónica de barrido se utilizó un microscopio electrónico (JEOL JSM-6010PLUS/LA, Tokio, Japón) instalado en El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR), Unidad Chetumal. Para la descripción de los colores se utilizó la clave de colores de ^{Kornerup y Wanscher (1978)}. La clave taxonómica se realizó a partir de la siguiente literatura disponible para las especies de Clavulina en México: ^{Corner (1950)}, ^{Robles et al. (2005)}, ^{Burrola-Aguilar et al. (2012)}, ^{Jiménez-González et al. (2013)}, ^{López y García (2019)} y ^{Pérez-Pazos et al. (2019)}.

Resultados

Agaricomycetes

Cantharellales

Hydnaceae

Clavulina fuscolilacina (Berk.) ^{Overeem, Bull. Jard. Bot. Buitenzorg 5: 262. 1923}. Figs. 2-3.

TIPO: BRASIL. Paraná, en suelo arenoso, Spruce 152 (holotipo: K).

Figura 2: Clavulina fuscolilacina (Berk.) Overeem. A. basidiomas, M. O. Uitzil-Colli 384 (UADY); B-C. estructuras micromorfológicas, de la Fuente 354 (ITCV): B. basidios; C. basidiosporas. Créditos: A. Rommel Basora-Dorantes, B-C. Javier De la Fuente. 

Figura 3: Clavulina fuscolilacina (Berk.) Overeem. A. basidiosporas vistas a través del MEB, de la Fuente 354 (ITCV); B. basidiomas asociados a Gymnopodium floribundum Rolf. en una selva baja caducifolia de Yucatán, M. O. Uitzil-Colli 384 (UADY); C-E. basidiomas asociados a Coccoloba uvifera (L.) L. en vegetación costera de Quintana Roo, de la Fuente 354 (ITCV); D. ejemplar en estadío juvenil; E. acercamiento a los ápices agudos y cristados de las ramas. Créditos: A, C, D, E, Javier de la Fuente; B. Rommel Adán Basora-Dorantes. 

Basidiomas 26-64 × 2-5.5 mm, crecimiento basitónico, en su mayoría claviformes o ramificados, algunos espatulados, filiformes o sinuosos en ejemplares jóvenes, consistencia correosa, textura seca, superficie lisa a rugosa; ejemplares jóvenes de color violeta blanquecino (19A2), gris violeta (19D4) o gris azulado (19E2) a azul negruzco (19F7) cuando maduros; ramas aplanadas, ramificación en la mayoría dicotómica, algunas ramas fusionadas, onduladas, palmadas, rectas o torcidas, en ocasiones entremezcladas; ápices redondeados, agudos, cristados, algunos aplanados en ejemplares muy maduros, color gris violeta ligeramente más claro (19D4); base monopodal 3-8 × 3-5.5 mm, textura seca, superficie lisa, con algunos surcos longitudinales leves, blanca, violeta blanquecina (19A2) o gris azulada (19E2); contexto blanquecino, hueco; sabor agradable y olor suave; basidiosporas 5.2-8.9 × 3.4-7.3 µm, Q=1.2-1.5, ampliamente elipsoides a elipsoides, pared delgada, hialinas, lisas tanto en microscopio óptico como en microscopio electrónico de barrido (MEB), apéndice suprahilar corto y con una gútula prominente en el interior; basidios 41.2-51.5 × 6.5-7.5 µm, claviformes, hialinos, gutulados, dos esterigmas gruesos hasta 2 µm de longitud, pared delgada, base levemente sinuosa y septo simple; cistidios ausentes.

Hábitat y hábito: terrícola en vegetación costera (suelo arenoso) y selva baja caducifolia, disperso, en su mayoría gregario y cespitoso.

Distribución: se conocía de Brasil (^{Berkeley, 1856}); se amplía su distribución hasta México.

Material estudiado: MÉXICO. Quintana Roo, municipio Othón P. Blanco, bahía de Chetumal, 25.X.2017, de la Fuente 354 (ITCV). Yucatán, municipio Mérida, Parque Ecológico Metropolitano del Sur de la Ciudad de Mérida “Yuumtsil”, 10.IX.2019, M. O. Uitzil-Colli 384 (UADY).

Notas taxonómicas: los ejemplares coinciden con la descripción macromorfológica de ^{Berkeley (1856)} y ^{Overeem (1923)}; no obstante, difieren en el tamaño de las basidiosporas (7-8 µm) descritas por este último autor. Probablemente esto se deba a que la variación de las medidas y forma de las basidiosporas no habían sido reportadas con anterioridad, debido a las escasas recolectas citadas hasta el momento. Esta especie se puede reconocer en campo por sus basidiomas en forma de espátula, clavarioides o ramificados color violeta pálido, gris azulado o azul negruzco, con ápices ocasionalmente aplanados, palmados, redondeados o cristados. Posiblemente se trate de una especie ectomicorrizógena asociada con Polygonaceae, ya que en vegetación de duna costera se encontró debajo de Coccoloba uvifera (L.) L., mientras que en selva baja caducifolia dentro de un parche monodominante de Gymnopodium floribundum Rolf. Previamente, ^{Wartchow (2012)} mencionó el crecimiento de Clavulina incrustata Wartchow bajo Coccoloba sp. en Brasil, por lo cual es probable que esta especie se encuentre relacionada ecológicamente con la aquí tratada. Clavulina fuscolilacina puede ser confundida con C. leveille (Sacc.) Overeem, porque ambas comparten características morfológicas como los basidiomas clavados o poco ramificados, el tono blanquecino o color crema cuando jóvenes, o violeta blanquecina, gris violeta o azul negruzco al madurar. Sin embargo, se puede diferenciar porque esta última presenta basidiosporas de mayor tamaño (8-10 × 7-9 µm), presencia de cistidios (70-300 × 10-15 µm) y por su distribución en Java y Malasia en elevaciones de hasta 1500 m s.n.m. (^{Corner, 1950}). Otra especie similar por el basidioma grisáceo violeta a marrón violeta y descrita en América es C. guyanensis Uehling & T.W. Henkel; sin embargo, esta presenta un basidioma muy ramificado, con una característica base de color vino, basidiosporas de (7-)8-9(-10) × (6.5-)7-9 µm y basidios de (39-)48-60(-70) × 5-7 µm (^{Uehling et al., 2012}).

A continuación, se presenta una clave taxonómica para las especies de Clavulina conocidas hasta la fecha en México.

Discusión

Alrededor del mundo se han descrito 75 especies de Clavulina provenientes de áreas templadas y tropicales; cerca de 40 de ellas se encuentran restringidas al neotrópico. Se distribuyen principalmente en Argentina, Brasil, Guyana, Panamá, Puerto Rico, Surinam, Trinidad y Venezuela (^{Uehling et al., 2012}).

Para Brasil, ^{De Meiras-Ottoni et al. (2017)} indicaron la presencia de 18 especies de Clavulina, entre ellas C. fuscolilacina y C. leveille. Previamente, ^{Corner (1950)} consideró que C. fuscolilacina sensu Overeem, la cual correspondía a una especie que carecía de cistidios, se trataba de un sinónimo de C. leivelle, solo que en un estado de desarrollo más maduro caracterizado por presentar colores más intensos y ramificaciones despuntadas. Sin embargo, C. leveille fue descrita creciendo sobre tierra en Java, Malasia y, más frecuentemente, en Singapur, en una altitud que abarca desde tierras bajas hasta montañas de 1500 m de altura. En contraste, C. fuscolilacina sensu Berkeley fue descrita de América, específicamente de Paraná en Brasil, creciendo sobre suelo arenoso al nivel del mar. Esta evidencia sugiere que se trata de entidades taxonómicas distintas debido a que se encuentran en diferentes regiones biogeográficas y que al ser especies ectomicorrizógenas son específicas de ciertos hospederos vegetales de cada zona.

Algo característico de C. leveille es que presenta cistidios. ^{Corner (1950)} los mencionó como únicos por ser muy largos y delgados. Además, este mismo autor observó que morfológicamente existían dos variedades: una que presentaba cistidios (C. leiveille var. megaspora Corner) y otra que crecía a 1300 m s.n.m. y no presentaba estas estructuras (C. leiveille var. atricha Corner). De acuerdo con este autor, macroscópicamente no es posible distinguir entre ambas variedades, ya que la única diferencia es microscópica (ausencia de cistidios), por lo cual la presencia o ausencia de cistidios es un carácter de importancia taxonómica en las especies dentro de Clavulina.

Se debe destacar el hecho de que el protólogo de C. fuscolilacina por ^{Berkeley (1856)} carece de información microscópica y de detalles en la información macroscópica. Posteriormente, ^{Overeem (1923)} realizó una nueva descripción de C. fuscolilacina en la cual se agregaron datos microscópicos como el tamaño de basidiosporas y basidios. No obstante, no se menciona si la descripción fue realizada a partir del holotipo o de nuevas recolectas de la zona; tampoco se comenta nada acerca de los cistidios.

^{Wartchow (2012)} sugirió que, debido a la carencia de los detalles en las descripciones, es necesario re-examinar las colecciones ya que actualmente se sabe de especies que fueron reportadas para Brasil como C. floridana (Singer) Corner, C. cartilaginea (Berk. & M.A. Curtis) Corner, C. coralloides, C. puiggarii (Speg.) Corner y C. rugosa; que no se distribuyen naturalmente en la región. Por ello, de manera similar a lo que ^{Pérez-Pazos et al. (2019)} mencionan para zonas templadas, también es necesario realizar más estudios que incluyan la secuenciación de los tipos nomenclaturales presentes en el neotrópico que fueron descritos hace un tiempo considerable y cuyas descripciones no son lo suficientemente detalladas, como en C. fuscolilacina. En caso de que esto no sea posible, sería necesaria la designación de lectotipos o neotipos, con la finalidad de poder delimitar las especies, esclarecer el rango de distribución de las mismas y verificar si en realidad se distribuyen de manera extensa en América, como se ha visto con otras especies de hongos neotropicales (^{Tedersoo et al., 2010}; ^{Henkel et al., 2011}; ^{Uehling et al., 2012}).

Para el caso de Clavulina, los registros mexicanos provienen principalmente de inventarios micobióticos realizados en zonas templadas en las que se reportaron C. amethystina, C. cinerea, C. coralloides y C. rugosa. Sin embargo, como ^{Pérez-Pasos et al. (2019)} hicieron notar, los taxones antes mencionados en realidad forman parte de un complejo de especies crípticas distribuidas en las zonas templadas de México.

Conclusiones

Se reporta por primera vez a Clavulina fuscolilacina para México y fuera de Brasil. Es necesario re-examinar las colecciones históricas de todas las especies descritas tanto morfológicamente como filogenéticamente, y de ser necesaria la designación de lectotipos o neotipos, con la finalidad de poder delimitar los taxones específicos neotropicales, así como obtener una descripción detallada de las mismas y su rango de distribución geográfica.