nueva página del texto (beta)
Español (pdf)
Artículo en XML
Referencias del artículo
Traducción automática
Enviar artículo por email
Citado por SciELO 
Similares en
SciELO 
Permalink
Introducción
El Colibrí Esmeralda Hondureño (Amazilia luciae), descrito por Lawrence (1867), es la única ave endémica de Honduras y es una especie amenazada catalogada bajo la categoría Vulnerable (BirdLife International, 2020, Fig. 1A). La pérdida de su hábitat, en el bosque seco tropical (BST), es una de sus amenazas más inminentes debido a que estos ecosistemas sufren de cambio de uso de suelo por la ganadería, así como por otras actividades antrópicas (Ferrufino-Acosta et al., 2019). Por otro lado, la flora del BST es la menos conservada en Honduras; representa cerca de 2079 ha en el Sistema Nacional de Áreas Protegidas (ICF, 2011; ICF, 2015).
Figura 1: A. Amazilia luciae (Lawrence, 1867); B. paisaje del bosque seco tropical del Valle de Agalta, Olancho, Honduras. Créditos: A. Dorian Argüijo Escoto, 2015; B. Saby Y. Cruz, 2015.
Con base en las investigaciones realizadas sobre la ecología de A. luciae, se conoce su distribución geográfica (Anderson et al., 2010); actualmente se complementa con observaciones de individuos registrados en la plataforma de ciencia ciudadana eBird (2020). Asimismo, se cuenta con estudios sobre la descripción de su época reproductiva, la caracterización de sus sitios de anidación (Espinal y Marineros, 2013; Herrera y Rodríguez, 2016; Rodríguez et al., 2019, 2020), la relación de su abundancia respecto a la estructura vegetal de su hábitat (Mora et al., 2016; Rodríguez et al., 2019) y de su uso de los recursos florales (Howell y Webb, 1989; Thorn et al., 2000; House, 2004; Germer et al., 2013; INGTELSIG, 2013). Sin embargo, aún existen vacíos de información acerca de las características del hábitat que favorecen el éxito reproductivo o sobrevivencia de A. luciae.
Rodríguez et al. (2019) evaluaron la relación entre los componentes de la estructura vegetal y la abundancia local de A. luciae, y determinaron que la diversidad estructural de las cactáceas y la densidad de los arbustos pueden influir positivamente sobre su abundancia. Además, se ha planteado ya la importancia de los componentes de la estructura vegetal como sustrato de anidación (Rodríguez et al., 2016) y alimentación (Anderson et al., 2010).
Los recursos florales, en particular el néctar y el polen, se consideran una fuente de alimento para las especies de colibríes (Arizmendi y Ornelas, 1990; Wcislo y Cane, 1996). Estos dependen del néctar para abastecer la mayoría de sus requerimientos energéticos y a la vez este gremio está adaptado, según su morfología, fisiología y conducta, para visitar flores en busca de este recurso (Diamond et al., 1986; Rodrigues y Araujo, 2011).
En los BST de Honduras, se han registrado con anterioridad 25 especies vegetales que son utilizadas como recurso floral por A. luciae (Howell y Webb, 1989; Thorn et al., 2000; House, 2004; Anderson et al., 2010; Germer et al., 2013; INGTELSIG, 2013). Sin embargo, estos estudios muestran incidentes que no reportan el uso del recurso floral durante el año y no cuantifican la frecuencia de visitas por la especie. Los objetivos de este estudio fueron contribuir al conocimiento de las especies vegetales que componen el recurso floral anual de A. luciae en el BST del Valle de Agalta, Honduras, y estimar la riqueza de especies con el número de unidades y coberturas de muestreo.
Materiales y Métodos
Este trabajo se basa en los datos obtenidos de dos muestreos previos: uno dirigido a comprender la relación entre la abundancia de A. luciae y la estructura vegetal de su hábitat (Rodríguez et al. 2019) y otro que explora su uso del hábitat (Rodríguez et al., datos sin publicar). Es decir, no estaban dirigidos a estudiar el uso de recurso floral de esta especie, pero en su análisis, se determinó que podrían contribuir al conocimiento de la historia natural del Colibrí Esmeralda Hondureño, específicamente para conocer las especies vegetales del Valle de Agalta en Honduras que utiliza como recurso floral.
Área de estudio
Ambos muestreos (Rodríguez et al., 2019; datos sin publicar) se llevaron a cabo entre agosto 2014 y julio 2015, en el Valle de Agalta ubicado en el Departamento de Olancho, República de Honduras (Fig. 2). El área de estudio cubre una extensión aproximada de 70,000 ha, entre 430 y 760 m sobre el nivel del mar. Además, se encuentran diferentes zonas de vida, como lo son el bosque seco tropical (BST, Fig. 1B), bosque húmedo subtropical, bosque húmedo montano bajo y bosque muy húmedo montano bajo (Holdridge, 1962). Este BST tiene una extensión aproximada de 2034 ha (ASIDE, 2015, shapefile), en él se han registrado 316 especies vegetales (Ferrufino-Acosta et al., 2019) y fue el enfoque de este trabajo al ser el hábitat de A. luciae.
Figura 2: Área de estudio que ilustra los sitios de los cuales se obtuvieron las detecciones de uso de recurso floral por Amazilia luciae (Lawrence, 1867), agosto 2014-julio 2015, en el Valle de Agalta, Departamento de Olancho, Honduras.
Muestreos
Los registros de las visitas de A. luciae a diversas flores de especies vegetales fueron extraídos principalmente de dos muestreos. Los registros se documentaron en las columnas designadas como “notas de campo” de sus tablas de datos, el conteo por punto y la búsqueda de área (ver Material Suplementario (MS1, MS2); sin embargo, también se consideraron en el análisis de datos las observaciones incidentales. Se consideraron así aquellos reconocimientos captados fuera de los tiempos de muestreo.
El conteo por punto se describe en Rodríguez et al. (2019) y se llevó a cabo en 174 puntos distribuidos en 35 fragmentos de BST (sitios) durante tres períodos del año (septiembre-diciembre 2014, marzo-abril 2015 y junio-julio 2015). La búsqueda de área se basó en la técnica de mapeo territorial (Bibby et al., 1992), que se ejecutó como parte del estudio sobre la distribución y uso de hábitat de A. luciae (Rodríguez et al., datos sin publicar). Para la búsqueda de área se consideraron seis de los 35 sitios conformados por fragmentos con BST, con una extensión aproximada de 20 ha. Los sitios fueron visitados en 10 ocasiones, dos en el período enero-abril 2015 y ocho en mayo-julio 2015. En cada ocasión la búsqueda de área consistió en un recorrido por el sitio de las 06:00 a las 12:00 horas, durante el cual se documentaron las detecciones de A. luciae y si se observó en búsqueda de alguna fuente de alimento.
Se designó como visita al recurso floral aquella observación en la que A. luciae insertó su pico en la corola de una flor para alimentarse, según lo sugerido por Bustamante-Castillo et al. (2020). En todas las observaciones se utilizaron binoculares con aumento y diámetro de 10 × 42 (mm). Se colectaron muestras botánicas de las especies visitadas por A. luciae y estas fueron identificadas y depositadas en el Herbario Cyril Hardy Nelson Sutherland (TEFH).
Análisis de datos
Para el análisis de datos se compilaron las detecciones visuales de A. luciae de cada muestreo (MS1) y de las observaciones incidentales. Todas estas observaciones fueron utilizadas para determinar las especies visitadas en el Valle de Agalta. Sin embargo, para evaluar qué tanto logró contribuir cada muestreo a la estimación de riqueza de plantas visitadas por A. luciae, no se incluyeron las observaciones incidentales.
A partir de los dos muestreos se generaron curvas de rarefacción como proponen Chao y Jost (2012). Debido a que las detecciones provienen de dos metodologías distintas, para cada uno se hicieron cálculos e inferencias independientes. La rarefacción permitió evaluar la riqueza de especies considerando el número de unidades de muestreo, que en este estudio equivale al total de detecciones de A. luciae. Al estimar la riqueza de especies, el método de rarefacción propuesto por Chao y Jost (2012) permitió evaluar la cobertura. Se usó el paquete “iNEXT” en el ambiente de R para construir las curvas (MS2), estimando la riqueza de especies (± IC 95%) a partir de un bootstrap de 1000 repeticiones (Chao et al., 2014; R Core Team, 2018; Hsieh et al., 2020). También, se calculó la cobertura de cada uno en porcentaje con sus IC 95% y sus rarefacciones no se compararon de forma estadística debido a las diferencias en metodología y en períodos de colecta de datos, los que se usaron independientemente.
Para determinar las especies que componen el recurso floral anual de A. luciae, se usaron únicamente las detecciones de conteo por punto y búsqueda de área. Se calculó la frecuencia relativa de visitas realizadas por A. luciae a especies vegetales por período de muestreo (MS3, MS4). Finalmente, se definió el estado de conservación de dichas plantas, consultando la Lista Roja de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN, 2021) y la lista de la Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres (CITES, 2020).
Resultados
Se registraron 26 especies vegetales que son visitadas por A. luciae para la obtención de néctar o de polen (Cuadro 1, Fig. 3). Los registros se basan en los datos de conteo por punto, búsqueda de área y observaciones incidentales. Estas especies se distribuyen en 16 familias, 96% son nativas y se encuentran en todos los estratos del BST: suelo del bosque (siete especies), sotobosque (cuatro) y dosel (15).
Cuadro 1: Especies vegetales utilizadas como recurso floral por Amazilia luciae (Lawrence, 1867) en Honduras. Se incluyen las 26 plantas enlistadas en este trabajo. Los 15 nuevos registros de especies se indican con asterisco; las 11 que también se reportan en otras investigaciones se muestran con un signo+.
| Grupo/familias | Nombre científico | Fuente |
|---|---|---|
| MONOCOTILEDÓNEAS | ||
| Bromeliaceae | Aechmea bracteata (Sw.) Griseb.+ | Howell y Webb 1989; Thorn et al., 2000; House, 2004; Anderson et al., 2010 |
| Bromelia plumieri (E. Morren) L.B. Sm.+ | Thorn et al., 2000; House, 2004; Anderson et al., 2010 | |
| Tillandsia brachycaulos Schltdl. | Thorn et al., 2000 | |
| Tillandsia fasciculata Sw.+ | Thorn et al., 2000; House, 2004; Anderson et al., 2010 | |
| Tillandsia schiedeana Steud.+ | House, 2004 | |
| Tillandsia utriculata L.* | ||
| EUDICOTILEDÓNEAS | ||
| Acanthaceae | Aphelandra scabra (Vahl) Sm.+ | Thorn et al., 2000; House, 2004; Anderson et al., 2010; INGTELSIG, 2013 |
| Ruellia nudiflora (Engelm. & A. Gray) Urb.* | ||
| Apocynaceae | Plumeria rubra L.* | |
| Mandevilla subsagittata (Ruiz & Pav.) Woodson+ | INGTELSIG, 2013 | |
| Asteraceae | Emilia fosbergii Nicolson* | |
| Bixaceae | Cochlospermum vitifolium (Willd.) Spreng.* | |
| Cactaceae | Melocactus curvispinus Pfeiff. | Thorn et al., 2000; Anderson et al., 2010 |
| Opuntia hondurensis Standl.+ | Thorn et al., 2000; House, 2004; Anderson et al., 2010 | |
| Pilosocereus leucocephalus (Poselg.) Byles & G.D. Rowley+ | Thorn et al., 2000; House, 2004; Anderson et al., 2010 | |
| Stenocereus yunckeri (Standl.) M. Bravo & Sánchez- Mej. | Thorn et al., 2000; House, 2004; Anderson et al., 2010; Germer et al., 2013 | |
| Capparaceae | Quadrella indica (L.) Iltis & Cornejo* | |
| Quadrella odoratissima (Jacq.) Hutch.* | ||
| Combretaceae | Combretum fruticosum (Loefl.) Stuntz+ | Thorn et al., 2000; House, 2004; Anderson et al., 2010; Germer et al., 2013 |
| Convolvulaceae | Ipomoea pauciflora M. Martens & Galeotti* | |
| Ipomoea purpurea (L.) Roth | INGTELSIG, 2013 | |
| Euphorbiaceae | Cnidoscolus aconitifolius (Mill.) I.M. Johnst.* | |
| Pedilanthus tithymaloides (L.) Poit.+ | Howell y Webb, 1989; Thorn et al., 2000; House, 2004; Anderson et al., 2010 | |
| Fabaceae | Caesalpinia pulcherrima (L.) Sw. | INGTELSIG, 2013 |
| Caesalpinia yucatanensis Greenm. | Anderson et al., 2010 | |
| Calliandra houstoniana (Mill.) Standl. | INGTELSIG, 2013 | |
| Inga vera Willd.+ | INGTELSIG, 2013 | |
| Leucaena lempirana C.E. Hughes | Anderson et al., 2010 | |
| Pithecellobium lentiscifolium (A. Rich.) C. Wright | Howell y Webb, 1989 | |
| Lamiaceae | Salvia coccinea Buc’hoz ex Etl.* | |
| Salvia purpurea Cav.* | ||
| Loranthaceae | Psittacanthus rhynchanthus (Benth.) Kuijt | Thorn et al., 2000; Anderson et al., 2010 |
| Malvaceae | Helicteres guazumifolia Kunth | Anderson et al., 2010; INGTELSIG, 2013 |
| Luehea candida (DC.) Mart.* | ||
| Triumfetta speciosa Seem. | INGTELSIG, 2013 | |
| Polygonaceae | Coccoloba acapulcensis Standl.* | |
| Rubiaceae | Genipa americana L.* | |
| Moussonia deppeana (Schltdl. & Cham.) Hanst. | INGTELSIG, 2013 | |
| Scrophulariaceae | Russelia sarmentosa Jacq. | INGTELSIG, 2013 |
| Verbenaceae | Stachytarpheta frantzii Pol.* | |
Figura 3: Ejemplos de especies vegetales visitadas por el Colibrí Esmeralda Hondureño (Amazilia luciae (Lawrence, 1867)) en el Valle de Agalta, Honduras. A. Opuntia hondurensis Standl.; B. Salvia coccinea Buc’hoz ex Etl.; C. Combretum fruticosum (Loefl.) Stuntz; D. Aphelandra scabra (Vahl) Sm.; E. Bromelia plumieri (E. Morren) L.B. Sm.; F. Tillandsia fasciculata Sw.; G. Aechmea bracteata (Sw.) Griseb.; H. Tillandsia schiedeana Steud.; I. Pilosocereus leucocephalus (Poselg.) Byles & G.D. Rowley; J. Salvia purpurea Cav.; K. Mandevilla subsagittata (Ruiz & Pav.) Woodson; L. Stachytarpheta frantzii Pol.
Durante el muestreo de conteo por punto se completaron 87 horas de esfuerzo que resultaron en 22 detecciones de A. luciae visitando flores. Se estimó una riqueza de nueve especies de plantas visitadas (IC 95%=6.34-11.66 especies; Fig. 4A). El muestreo de conteo por punto alcanzó una cobertura de muestreo de 89% (IC 95%=74-100%; Fig. 4B).
Figura 4: Curva de rarefacción para la riqueza de especies de plantas visitadas por parte del Colibrí Esmeralda Hondureño, Amazilia luciae (Lawrence, 1867) en el Valle de Agalta, Honduras. El punto indica el valor observado con valores de interpolación representados con línea sólida y valores de extrapolación con línea punteada. Valores estimados se presentan con intervalos de confianza 95% en sombreado gris. A y C ilustran las curvas de rarefacción para los tipos de muestreo. B y D ilustran las curvas de cobertura de muestreo o completitud.
Durante la búsqueda de área se completaron aproximadamente 648 horas de esfuerzo con 181 detecciones de A. luciae que resultaron en la estimación de 15 especies de plantas (IC 95%=15.13-24.98 especies; Fig. 4C). El muestreo de búsqueda de área alcanzó una cobertura de muestreo de 98% (IC 95%=97-100%; Fig. 4D).
Se registró el uso del recurso floral en todos los meses del año, excepto en agosto (Fig. 5A-B). La mayor frecuencia de visitas se observó en el cactus “Oreja de vaca” (Opuntia hondurensis Standl. (≡ Nopalea hondurensis (Standl.) Rebman)), considerado un cactus endémico del norte, noroccidente y noreste de Honduras. Opuntia hondurensis fue utilizada durante la mayor parte del año, pero con mayor frecuencia entre enero y abril. Con menor frecuencia A. luciae visitó las siguientes especies vegetales: Salvia coccinea Buc'hoz ex Etl. (Fig. 3B), Combretum fruticosum (Loefl.) Stuntz (Fig. 3C), Aphelandra scabra (Vahl) Sm. (Fig. 3D), Bromelia plumieri (E. Morren) L.B. Sm. (Fig. 3E), Tillandsia fasciculata Sw. (Fig. 3F), Aechmea bracteata (Sw.) Griseb. (Fig. 3G), Tillandsia schiedeana Steud. (Fig. 3H), Pilosocereus leucocephalus (Poselg.) Byles & G.D. Rowle (Fig. 3I), Salvia purpurea Cav. (Fig. 3J), Mandevilla subsagittata (Ruiz & Pav.) Woodson, L. (Fig. 3K), Stachytarpheta frantzii Pol. (Fig. 3L), Coccoloba acapulcensis Standl., Cochlospermum vitifolium (Willd.) Spreng., Inga vera Willd., Ipomoea pauciflora M. Martens & Galeotti, Luehea candida (DC.) Mart., Pedilanthus tithymaloides (L.) Poit. y Ruellia nudiflora (Engelm. & A. Gray) Urb.
Figura 5: Proporción de visitas detectadas a recursos florales por parte del Colibrí Esmeralda Hondureño (Amazilia luciae (Lawrence, 1867)) en el Valle de Agalta, Honduras, durante un año representado en períodos de muestreo: A. conteos por punto; B. búsqueda de área. Las proporciones son relativas al total de las observaciones documentadas por período de observación.
A partir de las observaciones incidentales, realizadas fuera de tiempos de muestreos, se registraron otras especies visitadas por A. luciae como recurso floral: Plumeria rubra L., Emilia fosbergii Nicolson, Tillandsia utriculata L., Quadrella indica (L.) Iltis & Cornejo, Q. odoratissima (Jacq.) Hutch., Cnidoscolus aconitifolius (Mill.) I.M. Johnst. y Genipa americana L.
Estado de conservación
Se identificaron las siguientes especies en la categoría de Preocupación Menor (LC) según la Lista Roja de UICN (2021): Ipomoea pauciflora, Pilosocereus leucocephalus, Quadrella indica y Quadrella odoratissima. Mientras que se incluyen en el apéndice II de la lista CITES (2020) las siguientes especies de la familia Bromeliaceae: Aechmea bracteata, Bromelia plumieri, Tillandsia fasciculata, Tillandsia schiediana, Tillandsia utriculata, así como Opuntia hondurensis y P. leucocephalus de la familia Cactaceae.
Discusión
En este estudio se registraron 15 especies como recurso alimenticio de A. luciae que no se habían identificado en otras investigaciones (Howell y Webb, 1989; Thorn et al., 2000; House, 2004; Anderson et al., 2010; INGTELSIG, 2013; Germer et al., 2013). Sumando los registros referenciados y el presente, se han documentado 40 especies vegetales como recurso floral de A. luciae. Se consideró que los valores de cobertura de muestreo fueron altos para el conteo por punto (88%) y la búsqueda de área (98%), reflejando la riqueza de especies vegetales disponibles durante estos muestreos (Cuadro 1). Se desconoce cuál método de muestreo es más efectivo, ya que en este trabajo el propósito fue aprender de cada uno y no compararlos. Para lograr comparar entre tipos de muestreos se deberá dirigir un estudio que los ejecute simultáneamente.
Se registró que Opuntia hondurensis fue la especie con mayor frecuencia de visitas por parte de A. luciae en el año. Este resultado contrasta con lo reportado por Anderson et al. (2010) en el Departamento de Yoro, Honduras, donde se registró cerca de 90% de visitas de A. luciae en Pedilanthus tithymaloides (sinónimo de Pedilanthus camporum Standl. & Steyerm.), además de O. hondurensis. En Santa Bárbara, 90% de las observaciones de forrajeo fueron en Aphelandra scabra y Helicteres guazumifolia Kunth (INGTELSIG, 2013). Sin embargo, en el presente estudio pocas visitas se observaron en A. scabra y no se detectaron visitas a H. guazumifolia por A. luciae. La alta frecuencia de forrajeo en O. hondurensis en el Valle de Agalta se podría explicar por su disponibilidad, ya que es de floración continua durante todo el año y se observaron altos picos de floración en este trabajo de enero a julio y octubre a noviembre. Además de su importancia como recurso floral, A. luciae utiliza a O. hondurensis como sustrato para construir sus nidos (Rodríguez et al., 2016).
Los colibríes del género Amazilia Lesson, 1843, pueden considerarse generalistas de acuerdo con sus interacciones con plantas de distintos tipos y de diversas familias (Rodríguez-Flores et al., 2019). Amazilia luciae parece tener esta cualidad; sin embargo, podría depender de especies características del BST como O. hondurensis que no se encuentran en otro ecosistema. Los análisis de redes de interacciones planta-colibrí proporcionan información base para comprender estas dinámicas ecológicas (Rodríguez-Flores et al., 2019; Bustamante-Castillo et al., 2020). En los BST de Honduras habitados por A. luciae, estudios sobre la selección entre los recursos florales disponibles, el aporte de recursos a la energía y calidad del hábitat, así como la contribución de A. luciae como polinizador en el BST, serán de utilidad para conocer la ecología de la especie endémica. A su vez, estudios de ecología vegetal que desglosen factores que rigen patrones de fenología son importantes para dirigir acciones de conservación en este ecosistema amenazado.
En conclusión, el Colibrí Esmeralda Hondureño puede usar recursos florales del BST durante todo el año en el Valle de Agalta, visitando con mayor frecuencia a O. hondurensis. Únicamente en el mes de agosto no se detectaron visitas debido a las labores logísticas que se condujeron y no permitieron la colecta de registros, por ejemplo, reconocimiento de sitios. El Colibrí Esmeralda Hondureño parece hacer uso de recursos florales diversos como un miembro de un clado de colibríes generalistas, pero incorpora recursos florales distintivos del BST como cactáceas de distribución restringida y bromelias.
