Área de estudio

El área de estudio, Monte Tláloc, se localiza en el municipio de Texcoco, Estado de México, con coordenadas 19.417 °N, y 98.715 °O y una elevación de 4120 msnm (Figura 1). El clima es frío, tipo E (T)H con temperatura media anual entre -2 y 5 °C (^{García, 2004}). La precipitación media anual varía de 900 a 1200 mm (Figura 2).

Figura 1: Localización del área de estudio y ubicación de los árboles muestreados. La imagen interior muestra la ubicación de los árboles muestreados. 

Figura 2: Precipitación y temperatura media mensual de cuatro estaciones meteorológicas cercanas al Monte Tláloc. Las barras verticales representan el error estándar. De acuerdo con la base de datos Eric III V2, la identificación de las estaciones meteorológicas corresponde a: 290, 1508, 1510 y 1521. 

Secciones transversales

Con el uso de una motosierra y sierras manuales se obtuvieron 50 rodajas de fustes o de ramas de Juniperus monticola con secciones relativamente cilíndricas, de árboles dispuestos en un transecto entre 3980 msnm (19.411 °N, 98.719 |O) y 4060 msnm (19.417 °N, 98.715 °O) (Figura 1). El enebro presenta secciones transversales irregulares que influyen en el ancho de anillos en una dirección determinada. Esta condición implicó especial cuidado para buscar, hasta donde fuera posible, secciones regulares o circulares y en cada sección seleccionada considerar radios en varias direcciones hasta encontrar aquellos con la mayor intercorrelación. Lo anterior se logró verificando que el cofechado entre series mostrara correlación estadística con variables del clima (precipitación, temperatura); por ejemplo, los anillos anchos están asociados con años lluviosos y los angostos con periodos secos.

Las secciones transversales se secaron a temperatura ambiente y se pulieron con diversos grados de lija (granos 200 a 1200) para resaltar los anillos anuales. De cada sección transversal, se seleccionaron al menos tres radios a partir de su centro, como se sugiere para especies árticas y alpinas (^{Myers-Smith et al., 2015}). Los crecimientos se midieron y fecharon mediante técnicas dendrocronológicas científicamente validadas (^{Fritts, 1976}; ^{Stokes y Smiley, 1968}).

La calidad del fechado se corroboró mediante el programa COFECHA (^{Grissino-Mayer, 2001}; ^{Holmes, 1983}), y el proceso de estandarización de los anchos de anillo anual se realizó con el programa ARSTAN (^{Cook, 1987}) para verificar la sensibilidad media, inter-correlación media entre series y la señal expresada de la población (^{Briffa y Jones, 1990}). La estandarización del anillo total se realizó con un modelo exponencial negativo, ya que las series de crecimiento mostraron una tendencia de "J invertida". Se empleó un "spline" de 128 años, con 50 % de la varianza para ayudar a la eliminación de ruido no atribuido al clima (^{Cook y Holmes, 1984}).

Para valorar el potencial dendrocronológico de la especie estudiada, se tomó en cuenta la sensibilidad media que se refiere al cambio relativo en el grosor de los anillos de un año al siguiente; la inter-correlación, que mide la intensidad de la variación común entre series de crecimiento y es de utilidad para determinar si las series responden de manera similar a un factor ambiental como precipitación o temperatura. La señal expresada de la población (EPS, por sus siglas en inglés) es una medición de la calidad estadística de una cronología, que informa el grado en que ésta se asemeja a una cronología hipotética desarrollada con un número infinito de muestras; el valor de EPS tiene un rango de 0 a 1.0, donde un valor de 0.85 se considera aceptable (Brifa y Jones, 1990).

Evaluación del potencial dendrocronológico

Para evaluar este potencial se emplearon mediciones directas y estandarizadas de anchura de anillo anual de Juniperus monticola, y como referencia se emplearon series dendrocronológicas fechadas de Pinus hartwegii en rodales de los volcanes Iztaccíhuatl y Pico de Orizaba (^{Villanueva et al., 2014b}).

Para analizar la respuesta climática de la especie y calcular la anualidad de sus crecimientos radiales, la serie dendrocronológica de anillo total de J. monticola se comparó con datos estimados de precipitación acumulada anual y de temperatura media anual del Monte Tláloc estimados por ^{Franco-Plata et al. (2012)}. Así mismo, la cronología estándar se comparó con dos índices de variabilidad climática: (a) el índice de severidad de la sequía de Palmer (PDSI, por sus siglas en inglés) para el mes de junio, reconstruido para el centro de México (^{Stahle et al. 2012}); el PDSI constituye un balance mensual hídrico que involucra datos de precipitación y temperatura, y es un indicador indirecto de la humedad actual del suelo (^{Cook et al., 2007}). Y (b) el índice de oscilación del sur (SOI, por sus siglas en inglés), que se basa en la diferencia de presión atmosférica entre las islas de Tahití y Darwin, Australia, y mide la intensidad de la Circulación de Walker y de los eventos El Niño y La Niña para el periodo 1876-1996 (^{Allan et al., 1996}).

Las series estandarizadas de ancho de anillo anual, la intensidad de una señal común y la correlación con series de Pinus hartwegii de los volcanes Iztaccíhuatl y Pico de Orizaba se emplearon para probar la hipótesis del potencial dendrocronológico de las especies. Aunque la correlación con SOI no es un indicador directo de potencial dendrocronológico, es un indicador climático que puede estar relacionado con el clima local y el crecimiento arbóreo.

Fechado de las series

Se logró fechar 66 % de las series de crecimiento (33 de 50), que de acuerdo con COFECHA tuvieron un ancho de anillo anual promedio de 0.37 mm, una desviación estándar promedio de 0.21 mm, una inter-correlación entre series de 0.55 (P < 0.01) y una sensibilidad media de 0.41. La cronología estándar de anillo total de J. monticola del Monte Tláloc abarcó desde 1750 a 2013 (264 años), aunque el periodo más confiable para estudios climáticos acorde con el EPS de 0.85 se alcanzó con 10 radios para el periodo de 1810 a 2013 (Figura 3). A pesar de que algunas series estuvieron bien fechadas, tuvieron problemas de baja inter-correlación. La presencia de anillos falsos fue poco frecuente. El análisis ARSTAN indicó que la cronología media fue de 0.981, la sensibilidad media de 0.3023, desviación estándar de 0.2556, auto-correlación de primer orden de 0.46, relación señal-ruido de 1.237, concordancia con la cronología de la población de 0.615 y varianza en el primer "eigenvector" de 54.83 %.

Figura 3: Serie dendrocronológica estandarizada de ancho de anillo total de Juniperus monticola en el Monte Tláloc, Texcoco, Estado de México. La cronología tiene una extensión de 264 años (1750-2013). La línea sólida en gris corresponde a los índices anuales; la línea sólida en negro es una línea suavizada a nivel de década, para resaltar eventos de baja fre cuencia; la línea horizontal punteada corresponde al valor medio de los índices, que es cercano a 1.0. La señal expresada de la población (EPS) se alcanzó con 8 árboles. 

Evaluación del potencial dendrocronológico

El índice de ancho de anillo anual de Juniperus monticola y de Pinus hartwegii de las localidades de los volcanes Iztaccíhuatl y Pico de Orizaba mostraron correlaciones significativas (P < 0.01) de 0.26 y 0.40, respectivamente. Principalmente, destacó la coincidencia de eventos extremos secos de las décadas de 1910, 1920, 1950, 1970 y 1990 (Figura 4). La variable estadísticamente correlacionada (P < 0.01) con el ancho de anillo total estandarizado fue la temperatura media anual (Figura 5). La variable precipitación no fue estadísticamente significativa.

Figura 4: Comportamiento de los índices de crecimiento de Juniperus monticola y de Pinus hartwegii, especies que constituyen, respectivamente, los límites superiores de la vegetación leñosa y de la vegetación arbórea en volcanes del centro de México. MTL_Jm: Juniperus monticola, Monte Tláloc; VIZ_Ph: Pinus hartwegii, Iztaccíhuatl; P_Oriz_Ph: Pinus hartwegii, Pico de Orizaba. 

Figura 5: Relación entre la cronología estandarizada de ancho de anillo total de Juniperus monticola (RWI) y la temperatura media anual (Temp °C) para Monte Tláloc, Edo. de México, con datos climáticos reportados por ^{Franco-Plata et al. (2012)}. 

Correlación con índices de variabilidad climática (PDSI y SOI)

Las series de índice de anillo anual de enebro se correlacionaron significativamente (P < 0.01) con los índices de sequía de severidad de Palmer (PDSI) reconstruido para el mes de junio en el centro de México y con el índice promedio anual de la oscilación del sur (SOI) (Figuras 6 y ⁷).

Figura 6: Relación entre los índices estandarizados de crecimiento de J. monticola del Monte Tláloc (RWI) y el índice de sequía de severidad de Palmer reconstruido para el mes de junio en el centro de México (Jun_PDSI; Stahle et al., 2011). 

Figura 7: Relación entre el índice promedio anual de la Oscilación del Sur (SOI_Anual; ^{Allan et al., 1996}) y la cronología de anillo total de J. montícola del Monte Tláloc (RWI). La relación es negativa, lo que implica un efecto favorable de condiciones El Niño en el crecimiento del enebro. 

Series fechadas

Los valores de los parámetros de señal-ruido (1.24), sensibilidad media (0.41) y desviación estándar (0.49) indican que el enebro es viable para reconstrucciones paleoclimáticas. Al comparar con estudios en Pinus hartwegii (^{Villanueva-Díaz et al., 2014b}; ^{Yocom y Fulé, 2012};) y Pinus culminicola (^{Villanueva-Díaz et al., 2009b}) que también crecen en regiones elevadas, el enebro muestra anillos anuales más estrechos (0.21 mm) y menor señal climática común, pero su cambio relativo de un año a otro (0.41) es mayor que el de esas otras dos especies (Cuadro 1). Con relación a la longevidad de J. monticola se encontraron individuos cercanos a los 300 años de edad, que son jóvenes si se considera que en algunos volcanes del centro de México se han encontrado individuos de 400 años en el Iztaccíhuatl y de hasta 900 años en el Cofre de Perote y Pico de Orizaba (Villanueva-Díaz, Com. pers.¹).

Cuadro 1: Parámetros estadísticos de las cronologías de Juniperus montícola y otras especies que habitan sitios de alta montaña en el centro y norte del país. 

La sensibilidad media de 0.41 determinada para enebro es relativamente alta si se toma en cuenta que crece en condiciones adversas de suelos someros y rocosos (^{Farjon, 2013}; ^{Giménez de Azcárate y Escamilla, 1999}) y la irregularidad en crecimiento en los diversos radios del fuste. Las especies del norte de México como Pseudotsuga menziesii, que crecen en ambientes más benignos, presentan valores de sensibilidad media de 0.13 a 0.40 (^{Villanueva-Díaz et al., 2008}). La sensibilidad media más alta en especies mexicanas corresponde a las de climas secos como Pinus cembroides y Pinus pinceana con valores de hasta 0.7 (^{Constante-García et al., 2010}; ^{Santillán et al., 2010}).

Evaluación del potencial dendrocronológico

La correlación encontrada entre series de anillos de P. hartwegii y J. monticola es baja pero significativa. Es posible que esto se deba a que los periodos de actividad del cambium no sean similares entre especies. En otros estudios en los que se ha comparado la correlación de anillos entre especies que crecen en lugares cercanos, la correlación es de hasta 0.78; sin embargo, las correlaciones con el clima en general son menores a 0.6 (^{Maxwell et al., 2015}).

La correlación significativa (P < 0.01) de la serie dendrocronológica generada para los últimos 108 años (1900 a 2007) con la especie Pinus hartwegii en el Iztaccíhuatl y el Pico de Orizaba (Figura 4), corrobora el potencial del enebro para fines dendroclimáticos. La coincidencia de las series es mayor al analizar periodos muy secos, como los ocurridos en las décadas de 1910, 1920, 1950, 1970 y 1990, donde los índices estandarizados de J. monticola coinciden en general con los de las series dendrocronológicas de P. hartwegii. Este comportamiento se evidencia también en años húmedos cuando los valores estandarizados para J. monticola en general son más altos, lo cual muestra su sensibilidad climática. La correspondencia observada entre los índices dendrocronológicos de Juniperus monticola y Pinus hartwegii es una confirmación de que los anillos de la especie son anuales y que, por su alta sensibilidad a la temperatura, pueden ser utilizados con fines de reconstrucción paleoclimática.

La presencia de anillos falsos en Juniperus monticola fue de baja frecuencia, como se ha encontrado para otras especies de hábitat alpino (^{Liang y Eckstein, 2009}). La baja frecuencia de anillos falsos en esta especie se puede explicar por lo siguiente: (1) La estacionalidad es marcada y da lugar a un anillo anual estrecho de 0.2 a 0.5 mm; (2) La precipitación a esa elevación normalmente no es un factor limitante, por lo que difícilmente se forman bandas falsas de crecimiento; 3) El programa COFECHA considera indirectamente la posibilidad de anillos falsos mediante la falta de correlación o desfase de las series entre muestras independientes, y éste no fue el caso; y 4) Ocasionalmente se observaron posibles bandas obscuras en un anillo anual, pero anatómicamente no se mostraron como las bandas tenues que caracterizan a un anillo falso.

La correlación significativa de la serie dendrocronológica de J. monticola con la temperatura media anual (r = 0.45, P < 0.01), indica que esta variable explica 20 % del crecimiento radial de la especie en cuestión (Figura 5). Este hallazgo es relevante para estudios de cambio climático, ya que las especies hasta ahora utilizadas en investigaciones dendroclimatológicas en México en general responden a variaciones de la precipitación más que de temperatura (^{Cleaveland et al., 2003}; ^{Meko et al., 2013}; ^{Villanueva-Díaz et al., 2007}).

La sensibilidad de la especie a índices que involucran en forma combinada temperatura y humedad disponible se verificó al comparar los índices de ancho de anillo anual y el de severidad de la sequía (PDSI) reconstruido para el mes de junio en el centro de México (^{Stahle et al., 2012}). Se determinó una asociación significativa entre ambas variables (r = 0.25, P < 0.01) para el periodo común 19002008, donde el crecimiento de la especie fue favorecido por valores menos extremos (positivos) del PDSI, es decir por condiciones más benignas de temperatura y humedad; sin embargo, sólo se explica 6.3 % de la variabilidad de los anillos (Figura 6). Por otra parte, al explorar la correlación por periodos de 30 años, la correlación significativa solo se sostiene a principios y finales del siglo pasado, con r = 0.53 (P < 0.01) de 1900 a 1929; y de 0.55 (P < 0.01) de 1990 a 2008; en el tiempo intermedio de esos periodos se pierde la significancia estadística.

A pesar de que se pudo establecer una relación positiva con indicadores combinados de humedad temperatura y el ancho del anillo anual, la mayor explicación de la variación de los anillos fue en la temperatura media como variable independiente (20 %). Esta información es congruente al comparar los valores anuales del SOI con la cronología de anillo total, de la que resultó una asociación significativa, pero negativa (r = -0.27); es decir que en eventos intensos de El Niño (valor más negativo), que corresponden con menor precipitación y mayor temperatura en el centro de México (^{Magaña et al., 2003}), los anillos fueron más anchos, situación asociada a un incremento en las temperaturas que parece favorecer el crecimiento de esta especie (Figura 7). Este resultado indica que los anillos del enebro son útiles para la reconstrucción de la temperatura media anual, y que a diferencia de otras especies un aumento en temperatura estimula su crecimiento radial.

Correlación con índices de variabilidad climática (PDSI y SOI)

La relación entre el crecimiento y el PDSI, este último también afectado por la presencia de ENSO en su fase Niño para el centro de México, indicó que los mayores crecimientos ocurrieron en años catalogados como Niño intenso; casos específicos los de 1930 (1.11, -2.48), 1939 (1.10, -1.34), 1946 (1.1503, -2.25), 1957 (1.50, -0.23), 1958 (1.54, -0.16), 1982 (1.60, -2.11), 1983 (1.24, -4.19) y 2004 (1.08, -0.03), en donde los valores entre paréntesis constituyen el índice de ancho de anillo y el valor anual del SOI, respectivamente.

El enebro del centro de México muestra inter-correlación alta (0.52), como las especies alpinas de Sudamérica y de Asia. Por ejemplo, la inter-correlación de Polylepis tarapacana en los Andes varía de 0.26 a 0.36 (^{Argollo et al., 2004}), mientras que para Rhododendrom nivale en la meseta del Tibet fue de 0.1 (^{Liang y Eckstein, 2009}). En el caso de Nothofagus pumilio en el límite altitudinal arbóreo de los Andes, la inter-correlación fue de 0.48 y la variación de las series se explicó por la temperatura principalmente (^{Álvarez et al., 2015}). La reducción en la inter-correlación entre sitios y especies se explica por secuencias erráticas de liberación y compresión de crecimiento radial (Liang y Ecktein, 2009; ^{Myers-Smith et al., 2015}) que influyen en una distribución irregular de las hormonas de crecimiento (^{Schweingruber, 1996}).

La correlación negativa entre el índice de ancho de anillo (RWI) y el índice de oscilación del sur (SOI) indica que los valores altos de crecimiento radial corresponden con valores bajos de SOI. Esta situación también se reflejó con el PDSI, que indicó mayores incrementos radiales con valores bajos (condiciones más secas). Por otro lado, este resultado es consistente con el impacto de ENSO, particularmente en años catalogados como de Niño intenso.

La tendencia a un incremento en la temperatura en Monte Tlaloc a 4000 msnm, de 5.35 a 6.45 °C en los últimos 50 años (^{Franco-Plata et al., 2012}), parece relacionarse con el incremento en crecimiento radial de Juniperus monticola, corroborado por la asociación significativa entre ambas variables y de manera más notoria en los últimos 15 años (Figura 7). El impacto de un incremento en la temperatura atribuido al calentamiento global y su influencia en el crecimiento radial de especies arbóreas, ha sido analizado mediante modelos predictivos de cambio climático, con efectos diferentes dependiendo del hábitat de las especies analizadas; de esta manera, se ha encontrado una relación positiva entre el incremento en temperatura y el crecimiento de especies de coníferas en zonas frías en el norte de Europa (^{Tishin y Chizhikova, 2013}). Sin embargo, en bosques de Pinus hartwegii en México se han encontrado reducciones en crecimiento, debido tanto a un incremento de la temperatura como a una disminución en la precipitación en picos elevados de México (^{Ricker et al., 2007}).

Pocos estudios, sin embargo, han analizado la relación directa entre variables climáticas y el incremento radial; uno de esos contados estudios se desarrolló cerca del límite arbóreo del Nevado de Colima, donde se midió el inicio y fin de la estación de crecimiento para P. hartwegii y la influencia de diversas variables climáticas procesadas en tiempo real por una estación climática automatizada (^{Biondi et al., 2005}). La generación de series dendrocronológicas de especies de alta montaña, como es el caso de Juniperus monticola, puede contribuir a un mejor entendimiento de la variabilidad climática y de su impacto en los ecosistemas alpinos (^{Myers-Smith et al., 2015}).

El potencial dendroclimático de una especie depende de su sensibilidad, pero también de su longevidad. Los muestreos en tres montañas del centro de México hasta ahora indican que J. monticola es una especie con individuos longevos que pueden superar los 800 años de edad, lo cual permite considerarla como una de las especies más longevas -probablemente la mayor- hasta ahora encontrada en las montañas altas del centro de México (^{Villanueva-Díaz et al., 2010}).