Introducción
El trigo (Triticum aestivum L.) es el cereal más utilizado en la alimentación humana debido a su alto valor nutritivo (Noriega-Carmona et al., 2019); en México se encuentra en segundo lugar de producción, solamente después del maíz (Zea mays L.). En 2018 se sembraron 543,473 ha con una producción estimada de 2,943,445 t y un rendimiento de 5.44 t ha-1 (SIAP, 2019).
La roya de la hoja (Puccinia triticina E.) y la roya lineal amarilla (Puccinia striiformis f. sp. tritici) son los principales problemas fitosanitarios del trigo (Díaz et al., 2018). En siembras bajo condiciones de temporal también se presentan hongos causantes de manchas y tizones foliares, de los cuales se han reportado especies como Helminthosporium spp., Bipolaris spp. (Bautista et al., 2011; Mariscal-Amaro et al., 2017), además de Septoria tritici en regiones productoras de trigo de riego en México (Mariscal et al., 2017) y los géneros Alternaria, Fusarium y Curvularia (Mariscal, 2014; Mariscal-Amaro et al., 2017).
La especie Bipolaris sorokiniana (sin. H. sativum) causa pérdidas de rendimiento del 20 al 60 % (Acharya et al., 2011; Duveiller et al., 2007; Rattu et al., 2011) mientras que con S. tritici las pérdidas son del 44 % (Rodríguez-Contreras et al., 2008). Estos hongos, además de reducir el rendimiento, contaminan la semilla de trigo y ocasionan el manchado de grano, pérdidas en almacén, pudriciones de raíz y tallo, reducción de la germinación y muerte de plántulas cuando el grano se usa para siembra (Mariscal-Amaro et al., 2017). Actualmente, las variedades mexicanas de trigo que se siembran bajo temporal poseen tolerancia o moderada susceptibilidad a manchas y tizones foliares y presentan pérdidas de rendimiento de hasta 36 % (Villaseñor et al., 2018), por lo que se recurre al control químico como alternativa complementaria para evitar estas pérdidas. Existe en México poca información sobre el efecto de fungicidas con diferentes ingredientes activos sobre la reducción de la severidad de manchas y tizones foliares y sobre caracteres agronómicos y de rendimiento. Por lo anterior, el presente estudio se llevó a cabo con el objetivo de probar la efectividad de fungicidas sistémicos y de contacto sobre estas enfermedades en trigo sembrado bajo temporal y su efecto sobre el rendimiento y otras características agronómicas. La hipótesis planteada fue que al menos uno de los fungicidas reduce significativamente la severidad de estas enfermedades, tiene efecto sobre alguno de los caracteres agronómicos y favorece el aumento del rendimiento en el cultivo.
Materiales y métodos
Área de estudio
El experimento se llevó a cabo en el ciclo primavera-verano 2016 bajo condiciones de temporal en tres parcelas experimentales del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), Campo Experimental Valle de México en las localidades de Juchitepec (19º 08’ 7.5'' N, 98º 52’ 7.5’’ O, 2443 msnm,), clima templado subhúmedo con lluvias en verano, con una precipitación media anual de 950 mm y temperatura media anual de 14.4 ºC; Santa Lucía (19º 26’ 45.02’’ N, 98º 53’ 36.64’’ O, 2438 msnm), clima templado subhúmedo con lluvias en verano, con una precipitación media anual de 600 mm y temperatura media anual de 16.4 ºC, y Nanacamilpa (19º 29’ 20.22’’ N, 98º 45’’ O, 2581 msnm), clima templado subhúmedo con lluvias en verano, precipitación media anual de 750 mm y temperatura media anual de 11.1 ºC (CONAGUA, 2019; INEGI, 2019). Las dos primeras localidades pertenecen al Estado de México y la tercera al estado de Tlaxcala.
Tratamientos, diseño experimental y manejo agronómico
Se evaluaron tres fungicidas de contacto y ocho sistémicos (Cuadro 1). Se usaron las dosis recomendadas por el fabricante. Se realizó una sola aspersión de los fungicidas cuando se presentó de 10 a 20 % de espigamiento, lo que coincidió con los primeros síntomas de manchas y tizones foliares, cuyos hongos causantes se presentaron de forma natural y fueron identificados posteriormente. En el tratamiento testigo sólo se asperjó agua. Los tratamientos se distribuyeron bajo un diseño de bloques completos al azar con cuatro repeticiones, la unidad experimental fue de 3.6 m2. En las tres parcelas se sembró la variedad de trigo Náhuatl F2000, que es de moderadamente susceptible a susceptible a enfermedades foliares causadas por B. sorokiniana, S. tritici y Fusarium spp. (Orantes-García et al., 2011; Villaseñor-Mir et al., 2005).
No. | Ingrediente activo | Modo de acción | Dosis ha-1 |
---|---|---|---|
1 | Captán (50 %)† | Contacto | 300 g |
2 | Clorotalonil (54 %) | Contacto | 2.5 L |
3 | Mancozeb (80 %) | Contacto | 2.0 kg |
4 | Benomilo (50 %) | Sistémico | 60 g |
5 | Tebuconazole (25 %) | Sistémico | 0.5 L |
6 | Metalaxil-M (4 %) + clorotalonil (40 %) | Sistémico | 3.5 L |
7 | Azoxistrobina (20 %) + difenoconazole (12.5 %) | Sistémico | 100 mL |
8 | Tiofanato metílico (70 %) | Sistémico | 1.0 kg |
9 | Propiconazole (25.5 %) | Sistémico | 0.5 L |
10 | Procloraz (42.10 %) | Sistémico | 1.5 L |
11 | Azoxistrobina (7.5 %) + propiconazole (12.5 %) | Sistémico | 1.0 L |
†Entre paréntesis el porcentaje de ingrediente activo del fungicida por kg o L de producto comercial.
La fertilización, control de malezas y otras labores culturales se realizaron siguiendo las recomendaciones del Programa de Mejoramiento Genético de Trigo de Temporal del INIFAP (Hortelano et al., 2013).
Variables evaluadas
Las variables evaluadas fueron días a floración (DF), días a madurez (DM), altura de planta (AP) en cm, rendimiento de grano (RG) en kg ha-1 y severidad de las enfermedades medida como el porcentaje de área foliar dañada (AFD). Para la lectura de las manchas y tizones foliares se utilizó la escala de dos dígitos (Saari y Prescott, 1975) y se transformó a porcentaje del AFD mediante la fórmula siguiente propuesta por Duveiller et al. (2005):
donde: la incidencia D1 (primer dígito) indica el progreso de la enfermedad en la altura de la planta y la severidad D2 (segundo dígito) el área foliar con síntomas de la enfermedad.
Las lecturas se hicieron en la etapa de grano masoso (Rodríguez-Contreras et al., 2008), cuando aún había follaje verde en la planta.
Para la identificación de los hongos causantes de las enfermedades se realizó un muestreo directo en las parcelas testigo de cada localidad. De cada parcela se eligieron cuatro plantas con síntomas de tizones o manchas foliares, y de ellas se seleccionó una hoja del tercio inferior con los síntomas por planta. Esto se realizó en las cuatro repeticiones (16 hojas en total) en todas las localidades (48 hojas en total). Las hojas se almacenaron en bolsas glassine para su preservación, se prensaron y secaron para evitar que se fragmentaran (Zillinsky, 1984). En el laboratorio, de cada hoja bandera se cortó una porción central de 8 cm de longitud, se desinfectó por 90 s con hipoclorito de sodio 5 %. Las porciones se lavaron tres veces con agua destilada estéril y se secaron en papel absorbente estéril. Dos porciones de hoja se colocaron en cámara húmeda (cajas de Petri con Ø =10 cm) con papel filtro absorbente estéril humedecido con agua destilada estéril. Las cámaras se sellaron con parafilm, se etiquetaron y mantuvieron a 24 ºC por 48 h y se revisaron; posteriormente, los intervalos de revisión fueron cada 24 h, según la tasa de crecimiento de los hongos. La identificación se realizó mediante observación directa de las características de las colonias y de la morfología de los conidios en preparaciones temporales con lactofenol 10 % con ayuda de un microscopio compuesto. La identificación morfológica se realizó mediante los descriptores utilizados por Leslie y Summerell (2006) y Zillinsky (1984).
Análisis estadístico
Se realizó análisis de varianza mediante modelos lineales generalizados (GLM) de un diseño de bloques completos al azar y prueba de medias de Tukey (P ≤ 0.05), además de un análisis de correlación y regresión entre las variables utilizando el programa estadístico SAS® versión 9.3 (SAS Institute, 2011).
Resultados y discusión
Incidencia de enfermedades
En la localidad de Juchitepec se identificaron los hongos S. tritici (sin. Zymoseptoria tritici), Pyrenophora tritici-repentis, Cochliobolus sativus y Fusarium spp.; en Santa Lucía se presentaron P. tritici-repentis, S. tritici y Fusarium spp., mientras que en Nanacamilpa se identificaron S. tritici, S. nodorum, P. tritici-repentis, C. sativus, Alternaria spp. y Fusarium spp. En las parcelas de los tratamientos testigo se presentó desde 70 hasta 100 % de AFD.
agronómicas y fitopatológicas
En el Cuadro 2 se presenta la comparación de medias de las variables agronómicas y fitopatológicas por localidad. Se observó que, en las localidades de Juchitepec y Nanacamilpa, donde se han registrado las mayores precipitaciones durante los meses del ciclo del cultivo (junio-noviembre), hasta 623 mm y 554 mm, respectivamente (CONAGUA, 2019), se obtuvieron los mayores RG, hasta 60 % más en comparación con la localidad de Santa Lucía (494 mm); así mismo, se incrementaron las variables DF, DM, AP y AFD, esta última con un aumento del 27 %. Esta tendencia coincide con lo reportado por otros autores, en el sentido que, en las localidades o años con mayores precipitaciones, como Juchitepec con 853 mm anuales (Rodríguez-Contreras et al., 2008) o Nanacamilpa con 640 mm (Villaseñor et al., 2012), se han obtenido rendimientos de grano mayores hasta en 18 %.
Localidad | DF | DM | AP (cm) | AFD (%) | RG (kg ha-1) |
---|---|---|---|---|---|
Santa Lucía | 60 c | 107 c | 84 b | 56 b | 2751 c |
Juchitepec | 65 b | 127 b | 95 a | 70 a | 4412 a |
Nanacamilpa | 67 a | 135 a | 94 a | 71 a | 3241 b |
CV (%) | 1.10 | 0.74 | 4.26 | 8.12 | 14.37 |
DSH (0.05) | 0.34 | 0.44 | 1.88 | 2.6 | 242 |
Medias con letras iguales en las columnas no son estadísticamente diferentes (Tukey, P ≤ 0.05). DF: días a floración, DM: días a madurez, AP: altura de planta, AFD: área foliar dañada, RG: rendimiento de grano, CV: coeficiente de variación, DSH: diferencia significativa honesta.
Se observó un aumento en la severidad de manchas y tizones foliares causados por S. tritici y P. tritici-repentis medidas a través del área bajo la curva del progreso de la enfermedad (ABCPE). Para estos dos hongos, las ABCPE tuvieron, respectivamente, valores de 3231 y 537 en los años con mayor precipitación, comparados con valores de 1699 y 370 en los años menos lluviosos (Castro et al., 2018). Gill et al. (2015), al evaluar la relación entre el contraste climático de dos regiones de la India productoras de trigo y sus parámetros agronómicos y de rendimiento observaron una mayor altura de planta (hasta 3 cm más) y un incremento del rendimiento (hasta 14 %) conforme se incrementaron los niveles de riego en el cultivo. Wegulo et al. (2012) mencionan que una mayor cantidad de lluvia tiene un impacto favorable durante la etapa de llenado de grano, lo que se refleja en el aumento del rendimiento. En el estudio de estos autores, en el año con mayor precipitación (2007 con 306 mm) comparado con 2006 (con 156 mm), el rendimiento se incrementó en 1369 kg ha-1 en 2007 mientras que en 2006 éste fue de 394 kg ha-1. Rodríguez-Contreras et al. (2008) y Wegulo et al. (2012) mencionan que la mayor severidad de la enfermedad, en este caso un mayor porcentaje de AFD, en las localidades y años con mayor precipitación se debe a que los hongos tuvieron mejores condiciones ambientales (agua disponible sobre la lámina de las hojas) para su desarrollo, reproducción y sobrevivencia, y en sus primeras etapas, para la germinación de sus esporas, crecimiento del tubo germinativo y penetración en la planta (Aung et al., 2018).
Entre fungicidas se observaron diferencias altamente significativas para DM, RG y AFD (Cuadro 3), pero no hubo efecto sobre las variables DF y AP. Para DM, la aplicación de azoxistrobina + propiconazole provocó un retraso en la madurez de la planta con 127 d, comparados con los 119 d del testigo; así mismo, Castro et al. (2018) y Zhang et al. (2010), al aplicar estrobirulinas (familia de la azoxistrobina) y triazoles (familia del propiconazole) de forma foliar en trigo, observaron que estos fungicidas mantuvieron el área foliar verde por más tiempo lo que retrasó la madurez. Zhang et al. (2010) observaron que en las plantas tratadas con azoxistrobina se incrementaron los contenidos de clorofila y de proteína soluble y se observó mayor actividad de las enzimas antioxidantes superóxido dismutasa, catalasa y peroxidasa en la hoja bandera, por lo que sugirieron que este retraso en la senescencia inducido por el fungicida se debe a una mayor actividad enzimática antioxidante que protege a las plantas de las especies dañinas de oxígeno activo.
Tratamiento | DF | DM | AP (cm) | AFD (%) | RG (kg ha-1) |
---|---|---|---|---|---|
Captán | 65 a | 121 d | 91.1 a | 90.0 a | 2306 ef |
Clorotalonil | 64 a | 122 cd | 90.7 a | 80.0 b | 2601 def |
Mancozeb | 64 a | 121 cd | 92.3 a | 77.5 bc | 3149 d |
Benomilo | 64 a | 122 cd | 92.4 a | 74.2 bc | 2851 de |
Tebuconazole | 65 a | 125 b | 91.6 a | 44.2 e | 4668 ab |
Metalaxil-M + clorotalonil | 64 a | 122 cd | 90.8 a | 79.2 b | 3180 d |
Azoxistrobina + difenoconazole | 64 a | 125 b | 89.8 a | 42.5 e | 4182 bc |
Tiofanato metílico | 64 a | 122 c | 90.5 a | 71.7 c | 2896 de |
Propiconazole | 64 a | 124 b | 89.4 a | 47.9 e | 4657 ab |
Procloraz | 64 a | 124 b | 90.4 a | 55.4 d | 3961 c |
Azoxistrobina + propiconazole | 64 a | 127 a | 91.3 a | 31.7 f | 5152 a |
Testigo | 64 a | 119 e | 90.5 a | 95.0 a | 2013 f |
CV (%) | 1.10 | 0.74 | 4.26 | 8.12 | 14.37 |
DSH (0.05) | 1.0 | 1.3 | 5.3 | 7.3 | 681.2 |
Medias con letras iguales en las columnas no son estadísticamente diferentes (Tukey, P ≤ 0.05). DF: días a floración, DM: días a madurez, AP: altura de planta, AFD: área foliar dañada, RG: rendimiento de grano, CV: coeficiente de variación, DSH: diferencia significativa honesta.
Se registró una reducción en el AFD en comparación con el testigo, lo que estuvo asociado con un incremento en el rendimiento (Figura 1). El mayor rendimiento de grano se registró en los tratamientos con azoxistrobina + propiconazole (5152 kg ha-1), tebuconazole (4668 kg ha-1), propiconazole (4657 kg ha-1) y azoxistrobina + difenoconazole (4182 kg ha-1), los cuales registraron ganancias en rendimiento de 156, 131, 131 y 108 %, respectivamente, comparados con el testigo (2013 kg ha-1). Zhang et al. (2010) mencionaron que en trigo la aplicación de fungicidas a base de azoxistrobina o de algún triazol, ya sea tebuconazole o propiconazole, induce el efecto stay-green en el follaje, la hoja permanece más tiempo verde, y por consiguiente, hay un retraso en la senescencia de la planta (Brinkman et al., 2014), lo que permite mayor periodo de área foliar fotosintéticamente activa y mayor cantidad de asimilados disponibles para el llenado de grano, que a su vez se refleja en un mayor peso y rendimiento. Estos rendimientos se relacionaron con la severidad de las enfermedades ya que con estos fungicidas se registró la menor AFD, azoxistrobina + propiconazole con 31.7 %, azoxistrobina + difenoconazole 42.5 %, tebuconazole 44.2 % y propiconazole 47.9 % (Cuadro 3, Figura 1). En general, con todos los tratamientos se obtuvo un intervalo de 5.0 a 63.3 % de reducción del AFD. La menor AFD registrada por azoxistrobina + propiconazole se debe a que los dos ingredientes activos de este fungicida tienen actividad contra un amplio espectro de hongos del follaje en trigo (Beck et al., 2002; PLM Editores, 2011), además de su efecto sobre la inducción de resistencia de la planta mencionado por Zhang et al. (2010).
El análisis de correlación de los rasgos agronómicos, rendimiento y área foliar dañada se muestra en el Cuadro 4. Se realizó un análisis combinado de las tres localidades y de forma individual. En el análisis combinado se encontró una correlación positiva entre DF y DM. En un estudio en donde se evaluó el efecto de S. tritici sobre el rendimiento de trigo, Rodríguez-Contreras et al. (2008) encontraron también una correlación positiva altamente significativa entre días a floración y días a madurez. En este experimento, la correlación en las tres localidades indicó que el RG fue afectado de forma negativa por AFD (coeficientes de correlación de -0.820 a -0.880), ya que a mayor porcentaje de AFD las plantas presentaron un menor rendimiento (Cuadro 3).
Localidades | Variables | DM | AP | RG | AFD |
---|---|---|---|---|---|
General | DF | 0.949** | 0.681 | 0.238 | 0.263 |
DM | - | 0.721 | 0.400 | 0.124 | |
AP | - | - | 0.324 | 0.292 | |
RG | - | - | - | -0.561 | |
Santa Lucía | DF | 0.048 | -0.039 | 0.028 | 0.013 |
DM | - | -0.012 | 0.856** | -0.829** | |
AP | - | - | -0.161 | 0.264 | |
RG | - | - | - | -0.841** | |
Juchitepec | DF | -0.161 | 0.047 | -0.028 | 0.208 |
DM | - | 0.076 | 0.750** | -0.804** | |
AP | - | - | 0.003 | 0.114 | |
RG | - | - | - | -0.820** | |
Nanacamilpa | DF | 0.175 | -0.030 | 0.158 | -0.246 |
DM | - | 0.086 | 0.814** | -0.872** | |
AP | - | - | 0.091 | -0.014 | |
RG | - | - | - | -0.880** |
DF: días a floración, DM: días a madurez, AP: altura de planta, AFD: área foliar dañada, RG: rendimiento de grano; **: significancia (P ≤ 0.01).
Sylvester y Kleczewski (2018) también encontraron una correlación negativa (-0.77) entre el rendimiento de grano y el porcentaje de severidad de enfermedades foliares causadas por diferentes hongos en trigo. En los análisis por localidad, en los tres casos se observó correlación positiva entre DM y RG, ésto se explica por el efecto que tuvieron algunos fungicidas sobre el retraso de la senescencia de la planta. Zhang et al. (2010) y Brinkman et al. (2014) mencionan que el retraso de la senescencia, determinado con base en la pérdida del contenido de clorofila y proteína soluble en las hojas, permitió que la planta produjera mayor cantidad de asimilados, mismos que fueron aprovechados por el grano.
En este análisis, en los tres casos se encontró correlación negativa entre DM y AFD, lo que indica que conforme las plantas estuvieron más días en campo con follaje verde, los hongos estuvieron más tiempo afectándolas, tuvieron mayor oportunidad de causar infección y, por lo tanto, de afectar más área foliar. Así mismo, se encontró correlación negativa en este estudio entre RG y AFD, lo que indicó que a mayor severidad de las enfermedades el rendimiento fue menor y se corrobora con el análisis de regresión entre estas dos variables (Figura 2).
Al aplicar los fungicidas, se observaron niveles diferenciales de severidad de la enfermedad que dieron lugar a los correspondientes aumentos de rendimiento. Los datos se usaron para modelar la relación entre el AFD y RG mediante regresión lineal por localidad (Figura 2). De acuerdo con los resultados, se observó que el AFD estuvo altamente asociada de forma negativa con el RG con R2 de 0.67 a 0.77 en las tres localidades. Esta tendencia negativa también fue reportada por Rodríguez-Contreras et al. (2008) al analizar la relación entre el rendimiento y el daño del área foliar causado por S. tritici, y por Bhathal et al. (2003), quienes observaron también esta asociación negativa (R2 de 0.65 a 0.90) entre rendimiento y severidad causada por Pyrenophora tritici-repentis en trigo. Con base en el presente análisis, por cada unidad de reducción del área foliar dañada se aumentará el rendimiento de grano en 45.5 kg ha-1 en la localidad de Juchitepec, en 54.7 kg ha-1 en Nanacamilpa y 26.20 kg ha-1 en Santa Lucia. Estos resultados muestran el beneficio potencial de la aplicación de fungicidas en el cultivo de trigo para el manejo de manchas y tizones foliares.
Conclusiones
Las manchas y tizones foliares pueden causar pérdidas de rendimiento hasta del 61 % en variedades susceptibles de trigo de temporal. Los ingredientes activos azoxistrobina + propiconazole causan un retraso sobre los días a madurez de la planta. Las plantas que recibieron estos mismos ingredientes activos más tebuconazole, propiconazole y azoxistrobina + difenoconazole presentaron una menor área foliar dañada y un aumento del rendimiento de grano de 8 % hasta 56 %. Los fungicidas con azoxistrobina y de la familia de los triazoles inducen el efecto stay-green en las plantas y provocan retraso en la senescencia. La protección proporcionada por algunos fungicidas retrasó la senescencia de las plantas e indujo un incremento en el rendimiento.