INTRODUCCIÓN

Los manglares constituyen uno de los ecosistemas más productivos del mundo y tienen un gran valor ecológico y económico, debido a que proveen sitios de refugio, crianza y reproducción de la diversa fauna que habita en el mangle. A su vez, las raíces zancudas, los detritos de las hojas de los árboles del mangle, así como los compuestos orgánicos solubles, proveen nutrimentos y sustrato para muchos organismos como bivalvos, cangrejos y varias especies de peces. Por otro lado, los ecosistemas del mangle actúan como sumideros naturales, y sirven como filtros para sedimentos y nutrimentos, manteniendo la calidad del agua. Asimismo, representan barreras físicas y biogeoquímicas para contaminantes metálicos y sirven como amortiguadores de inundaciones (^{Nagelkerken et al. 2008}, ^{Zhou et al. 2011}).

Los mangles tienen la capacidad de absorber metales pesados; sin embargo, concentraciones elevadas de estos elementos en sedimentos pueden afectar su eficiencia de incorporación. Adicionalmente, las raíces, hojas y frutos se caen y forman parte de la materia orgánica, que a su vez sirve de alimento a la comunidad bentónica e inclusive como nutriente para los manglares, lo cual propicia recirculación, bioacumulación y biomagnificación de estos elementos (^{MacFarlane et al. 2007}, ^{Wang’ondu et al. 2014}).

El mercurio (Hg) es el elemento que representa mayor preocupación a nivel mundial debido a su acción tóxica para los organismos y para el hombre. Habitualmente no se encuentra en el medio natural y su presencia significa una contaminación de carácter antrópico. Según la Agencia para la Protección Ambiental de los Estados Unidos (US-EPA, por sus siglas en inglés), el Hg es unos de los elementos más peligrosos, y es perjudicial aún en pequeñas concentraciones (^{Posada y Arroyave 2006}, ^{Thangaradjou et al. 2014}).

Dentro de las fuentes de contaminación que generan Hg y descargan directamente sus vertidos hacia los cuerpos hídricos se encuentran las industrias minera, petroquímica, cementera, agroquímica, cartonera, electroquímica, de pinturas y de pilas, además de los vertidos domésticos. Una vez descargado en los cuerpos de agua y depositado en los sedimentos, se inicia la biotransformación del Hg a una de sus especies químicas más tóxicas, el metilmercurio, que luego es incorporado a la cadena trófica (^{Sanders et al. 2008}). Esta contaminación ocasiona que todas las descargas que se realizan a los cuerpos de agua, tengan como destino final las zonas costeras, lo cual ha representado un problema de salud para los ecosistemas.

Las directrices canadienses sobre la calidad de sedimentos para la protección de la vida acuática (ISQG, por sus siglas en inglés) establecen una concentracion de Hg no superior a 0.17 mg/kg, mientras que el nivel de efecto probable (PEL), parámetro que define la concentración sobre la cual podrían ocurrir efectos biológicos adversos, es superior a 0.486 mg/kg (^{CCME 2001}): por lo nterior, se puede tener una idea clara respecto dl problema de contaminación por Hg y los daños que produce en muchos ecosistemas acuáticos.

En el Ecuador existen leyes e instituciones gubernamentales encargadas de proteger los manglares. Al respecto los artículos 405 y 406 del Sistema Nacional de Áreas Protegidas establecen que se garantizará la conservación de la biodiversidad y el mantenimiento de las funciones ecológicas; asimimso, que el Estado regulará la conservación, manejo y uso sostenible, recuperación y limitaciones de dominio de los ecosistemas frágiles y amenazados (^{SENPLADES 2013}).

Actualmente hay organizaciones encargadas de la protección de los manglares en el Ecuador, entre las cuales se encuentran la Corporación Coordinadora Nacional para la Defensa del Ecosistema Manglar (C-CONDEM), que otorga las tierras a los Pueblos Ancestrales del Ecosistema de Manglares y reclama el derecho a la propiedad colectiva de las zonas de manglares ecuatorianos (^{Latorre y Farrell 2014}).

La provincia de El Oro debe su nombre a las elevadas reservas de ese metal que se encuentran en ella, que es uno de los recursos más explotados de la región desde hace más de 100 años. La actividad minera es una de las principales fuentes de contaminación de la zona, ya que durante muchos años los efluentes de dicha actividad se han descargado en forma directa a los cursos de agua. Éstos son utilizadas luego para riego, produciéndose así un ciclo de contaminación.

Una de las mayores zonas mineras del Ecuador se encuentra en la cuenca alta del Portovelo-Zaruma, donde opera gran cantidad pequeñas emepresas, la mayoría de ellas pequeñas, que utilizan el amalgamiento con Hg como forma de extracción de oro. Aproximadamente 1.5 t/año de HG son liberadas en Portovelo-Zaruma, de las cuales se evapora el 70 % y el 30 % se libera con relaves (^{Velásquez-López et al. 2010}).

La minería ha ocasionado una severa pérdida de biodiversidad y una significativa incorporación de metales, particularmente de Hg, en la biota, no sólo por sus descargas a los cuerpos de agua sino por la elevada concentración de Hg atmosférico durante la quema, que puede llegar hasta 193.8 mg/m³ (^{Sandoval 2001}).

El objetivo del presente trabajo fue determinar las concentraciones de Hg en raíces aéreas y absorbentes de Rhizophora mangle L. localizada en zonas del litoral costero perteneciente a la provincia de El Oro en Ecuador.

MATERIALES Y METODOS

Descripción del área de estudio

La investigación se realizó en la zona costera de la provincia de El Oro, ubicada al suroeste del Ecuador, la cual cuenta con una extensión de aproximadamente 203 km. Para ello se seleccionaron las localidades de Puerto Hualtaco, Estero Huaylá, Jambelí y Bajo Alto, cuyas coordenadass UTM Wgs84 Z 17S fueron (585631; 9618421), (613027; 9639698), (608625; 9642159) y (622264; 9656755), respectivamente (Fig. 1).

Fig. 1 Localidades de muestreo en la zona costera de la provincia de El Oro, Ecuador. P1: puerto Hualtaco, P2: Bajo Alto, P3: Estero Huaylá y P4: Jambelí 

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Los resultados obtenidos en la presente investigación demuestran una gran incorporación de Hg en raíces de R. mangle en la zona marino-costera de la provincia de El Oro, Ecuador, con un valor promedio de Hg en las raíces de 271.58 ± 131.05 mg/kg. Esto pudiera estar asociado con las descargas de los ríos provenientes de las cuencas altas, que tienen una elevada actividad minera industrial y artesanal, siendo esta última la que probablemente más ha contribuido al incremento de este metal en los ecosistemas acuáticos. ^{Tarras-Wahlberg et al. 2001} señalaron concentraciones de Hg de 1 a 5 mg/kg en sedimentos del río Calera en la región Portovelo-Zaruma de El Oro, Ecuador, estimando descargas de 289 kg/año, mientras que ^{Velásquez-López et al. 2010} estimaron que un Hg total liberado en esa misma región de 1467.05 ± 115.76 kg/año.

Hay pocos estudios que reporten concentraciones de Hg en R. mangle similares a las del presente trabajo, y los realizados han señalado concentraciones más bajas de Hg: ^{Marchand et al. (2006)} estimaron un promedio de 0.11 mg/kg en mangles de las costas de la Guayana Francesa; ^{Qiu et al. (2011)} encontraron una concentración de 0.2 mg/kg en manglares de la isla Hainan, China, y ^{Ding et al. (2010)} detectaron valores de 1.76 mg/kg de Hg total y 0.72 mg/kg de metilmercurio en manglares de la zona costera de China (Dongzhaigang, Sanya, Shenzhen, Zhanjiang, Daguanshan y Fugong).

Hasta donde llega el conocimiento de los autores, si bien la literatura no muestra la incorporación de Hg en raíces de manglares con concentraciones elevadas, las plantas pueden concentrar el metal en este tejido en magnitudes muy superiores a las encontradas en el entorno, como ocurre con el esparrago Asparagus acutifolius, el cual presenta concentraciones extremadamente altas de Hg en raíces (0.6 a 443 µg/g) y tallos (0.3 a 140 µg/g) cuando crece en suelos con una concentración de 4220 µg/g (^{Martínez-Coronado et al. 2011}), como la de este trabajo.

Los elevados niveles de Hg en la zona costera de El Oro están asociados principalmente con la incorporación de este elemento en los sedimentos. De acuerdo con estudios realizados por ^{Marín et al. (2016)}, los niveles de Hg en la zona costera de la provincia de El Oro se encuentran en un rango de 3.39 a 8.86 mg/kg.

El enriquecimiento en los sedimentos superficiales es probablemente consecuencia de las actividades industriales y domésticas que han caracterizado a la provincia de El Oro. Una de ellas y quizás la más importante está relacionada con las actividades de la minería que datan de 1895, aproximadamente cuando aparecieron las primeras empresas dedicadas a la explotación minera (^{Murillo 2000}). Otra posible causa del enriquecimiento de Hg en los sedimentos está relacionada con el uso de agroquímicos (óxido de mercurio, cloruro de mercurio [calomel], acetato de fenilmercurio [PMA], oleato fenilmercúrico [PMO], mercurio alquilo, mercurio alcoxialquilo y arilo), los cuales fueron prohibidos desde noviembre de 2005 por la US-EPA, la Unión Europea y el Convenio de Rótterdam sobre el Consentimiento Fundamentado Previo (^{RAS 2011}), Una tercera fuente son las descargas residuales sin tratamiento previo, que presumiblemente se han realizando a lo largo de los años debido al el desarrollo urbanístico e industrial orense.

Las concentraciones de Hg en las raíces aéreas y absorbentes se muestran en la Figura 2. En promedio, se encontró una concentración de 300.03 ± 170.96 mg/kg para raíces absorbentes, mientras que en las raíces aéreas fue de 243.13 ± 91.14 mg/kg. La prueba de Mann-Whitney (W = 639.0; p = 0.12) no estableció diferencias estadísticamente significativas en las concentraciones de Hg entre los dos tipos de raíces.

Fig. 2 Concentración promedio de Hg (mg/kg en masa seca) en dos tipos de raíces de Rhizophora mangle L. en la zona costera de la provincia de El Oro, Ecuador. La línea vertical representa el rango de valores; los puntos superiores, valores atípicos; la línea media dentro de la caja, la mediana, y el signo de +, la localización de la media 

La compartimentación de Hg en los diferentes órganos de la planta depende de los mecanismos de translocación del metal (^{Moreno-Jiménez et al. 2006}), pudiendo en muchos casos ser una estrategia de las plantas para acumular más Hg en las raíces que en las estructuras aéreas, como las hojas y los frutos (^{Dago et al. 2014}). No obstante, la incorporación de Hg en los órganos aéreos no sólo depende de la movilización del metal absorbido por las raíces de sedimentos enriquecidos con Hg, sino también de la incorporación del Hg que se encuentra en la atmosfera, ya que el tejido foliar es capaz de incorporar y liberar fácilmente Hg atmosférico (^{Ericksen et al. 2003}). Esto podría ocurrir en las raíces aéreas, las cuales presentan varias vías de incorporación de Hg; además, la liberación del mismo puede estar asociada a cambios en los factores ambientales, particularmente de temperatura, lo que establece un mecanismo de incorporación y liberación más dinámico que las raíces absorbentes.

El mangle se ha desarrollado a lo largo de la evolución creando una serie de mecanismos a nivel celular que le permiten establecerse en ambientes con altas concentraciones de metales. Con la participación de microorganismos rizosféricos, las plantas forman placas de hierro que permiten la adsorción de metales, quedando total o parcialmente inmovilizados. En la absorción a nivel celular, la planta produce exudados radicales, metalotioneínas y fitoquelatinas que participan en el enlazamiento y metabolización de los metales (^{González-Mendoza et al. 2008}).

Al parecer, los mangles tienen una gran tolerancia a la contaminación por Hg, pues se ha demostrado que las plántulas de mangle rojo (R. mangle) tratados con dosis de 10 a 500 μg/g de metal en suelo no se observan seriamente afectadas. Sólo resultan afectadas cuando la dosis de exposición es superior a 500 μg/g en suelo. Los autores atribuyen la tolerancia de las plántulas de R. mangle a altas concentraciones del metal a la formación de sulfitos no tóxicos en el interior de la raíz o en su superficie, a un mecanismo de desintoxicación en los tejidos de exclusión iónica de las raíces o a una combinación de ambos factores (^{Walsh et al. 1979}).

Los valores encontrados en las raíces absorbentes y raíces aéreas en época de lluvias fueron aproximadamente un 13 y 22% más altos, respectivamente, que en época de lluvias escasas.

Los valores encontrados en las raíces absorbentes en época de lluvias fueron aproximadamente un 13 % más altos que en época de lluvias, mientras que en las raíces aéreas fueron de 22 % en la misma época. Es posible que los mayores enriquecimientos de los sedimentos en zonas costeras estén determi-nados por el aumento en la deposición de material particulado enriquecido con el Hg arrastrado durante las épocas de lluvias a través de las descargas fluviales y la precipitación atmosférica.

En la zona de estudio, las precipitaciones comienzan en el mes de noviembre y los ríos descargan sus aguas en las zonas costeras, arrastrando consigo el Hg proveniente de la minería; allí, a su vez, el metal es movilizado por las corrientes marinas y depositado a lo largo de los ecosistemas costeros (^{Paredes et al. 2008}).

En las raíces absorbentes no se obtuvieron diferencias significativas (KW = 1.93; p = 0.585) con relación a las localidades; sin embargo, se observa un mayor rango de concentración en Puerto Hualtaco (45.70-921.99 mg/kg) (Fig. 4). En cuanto a las raíces aéreas, sí hubo diferencias significativas (KW = 18.10; p = 0.0004). La prueba de medianas de Mood indicó que la máxima concentración de Hg ocurrió en la localidad del Estero Huaylá (346.48 ± 99.69 mg/kg) y la menor en la localidad de Puerto Hualtaco (178.52 ± 34.53 mg/kg).

Fig. 3 Concentración de Hg (mg/kg en masa seca) en raíces absorbentes y aéreas de Rhizophora mangle L. en épocas de lluvia y de lluvia escasa en la zona costera de la provincia de El Oro, Ecuador. La línea vertical representa el rango de valores; los puntos superiores, valores atípicos; la línea media dentro de la caja, la mediana, y el signo de +, la localización de la media 

Fig. 4 Concentración de Hg (mg/kg en masa seca) en raíces absorbentes y aéreas de Rhizophora mangle L. en cuatro localidades de Puerto Hualtaco, Bajo Alto, Estero Huaylá y Jambelí en la zona costera de la provincia de El Oro, Ecuador. La línea vertical representa el rango de valores; los puntos superiores, valores atípicos; la línea media dentro de la caja, la mediana, y el signo de +, la localización de la media 

Las raíces aéreas de mangles de Estero Huaylá presentaron concentraciones alrededor del 34 % por encima del resto de las localidades. La incorporación del Hg en las raíces absorbentes proviene principalmente del Hg biodisponible en el sedimento y en segundo lugar del biodisponible en la columna de agua (^{Gustin et al. 2000}), siendo este órgano un bioindicador de Hg en cuerpos de agua contaminados, mientras que las raíces aéreas tienen al menos tres vías de incorporación del metal: 1) la traslocación del Hg incorporado a través de las raíces absorbentes (^{Zhang et al. 2012}), 2) la bioacumulación directamente de la columna de agua durante la pleamar y 3) la deposición atmosférica (^{Scholtz et al. 2003}). En el caso de Puerto Hualtaco, éste recibe las aguas de las principales cuencas mineras de la provincia de El Oro y el río internacional Zarumilla, que divide la frontera de Ecuador y Perú, mientras que la localidad de Estero Huaylá se caracteriza por estar localizada en un estero que se utiliza como descarga de las aguas residuales del sur de la ciudad donde no desembocan ríos provenientes de zonas mineras, por lo que posiblemente la deposición atmosférica y las mareas desempeñen un papel importante en los elevados niveles de Hg que presentaron las raíces aéreas.

Los datos registrados indicaron que el área de estudio presenta una intervención antrópica importante con elevada incorporación de Hg, lo que pudiera representar un peligro ambiental potencial para la salud de los ecosistemas de manglar, la vida silvestre y los habitantes de la Provincia de El Oro. Por ello se requiere una acción inmediata a través de procedimientos de remediación.

CONCLUSIONES

Luego de la evaluación de la concentración de Hg en raíces aéreas y absorbentes de mangle (Rhizophora mangle L.), se determinó que existen elevadas concentraciones de este metal pesado en todas las muestras evaluadas. Éstas comprendieron raíces aéreas y absorbentes recolectadas en cuatro puntos de muestreo y dos estaciones climáticas: seca y lluviosa. La mayor concentración fue detectada en las raíces absorbentes en época de lluvias. Por otra parte, no se encontraron diferencias significativas en la concentración de Hg en los diferentes puntos de muestreo, aunque sí se evidenciaron diferencias entre los periodos seco y lluvioso.