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Introducción
El cultivo de la fresa (Fragaria × ananassa) se ha convertido en una actividad productiva importante, tanto en lo económico como en lo social en muchas partes del mundo. El crecimiento de la actividad es notable por el aumento en los niveles de producción y comercialización de la fresa para consumo en fresco, así como en productos procesados diversos (Barrantes & López, 2013).
En el ámbito internacional, los principales países productores son encabezados por China, con una producción de 3 005 304 t al año, seguido de Estados Unidos con 1 360 869 t y en tercer lugar México, con 379 464 t (United Nations Food and Agriculture Organization[FAOSTAT], 2017). Lo cual coloca a la fresa como la frutilla de mayor producción y exportación con una superficie cultivada que supera las 10000 ha. En orden de producción las principales entidades son Michoacán, Baja California y en tercer lugar Guanajuato (Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera [SIAP], 2016).
En México, Ceja-Torres et al. (2008) han reportado que factores fitosanitarios limitantes para el cultivo de fresa son los hongos y pseudohongos que causan enfermedades de la raíz, destacando la secadera, que consiste en un marchitamiento y muerte gradual de la planta. La enfermedad se ha asociado con nueve organismos, de los cuales sobresalen cuatro especies de Fusarium, Verticillium dahliae, Rhizoctonia solani y Phytophthora spp. y otros hongos que afectan el sistema radical o zona cortical del cuello como Rhyzopus spp., Pythium spp., Cladosporium spp., Alternaria spp. y Penicillium spp. (Ávila, 2014).
Existen un gran número de factores que propician enfermedades en las plantas, por sí solos o bien en combinación con uno o varios más que hacen que sea posible la aparición y desarrollo de la enfermedad. En los cultivos hortícolas, las enfermedades constituyen uno de los factores de mayor riesgo para su producción, por lo que resulta importante protegerlos del ataque de diversos patógenos (Agrios, 2005). En los últimos años, las enfermedades causadas por hongos han ocasionado fuertes pérdidas económicas en la producción de diferentes cultivos hortícolas en México (Montes-Belmont, Nava-Juárez, Flores-Moctezuma & Mundo-Ocampo, 2003; Rodríguez, García & Fernández, 2011; Pérez-Moreno et al., 2013; Pérez-Moreno, Belmonte-Vargas, Núñez-Palenius, Guzmán-Mendoza & Mendoza-Celedón, 2015; Pérez-Rodríguez, Pérez-Moreno, Guzmán-Mendoza, Sanzón-Gómez & Belmonte-Vargas, 2017). Estas pérdidas son variables año con año y han estado en función de las condiciones climáticas, manejo del cultivo y control químico y biológico utilizado, llegando en algunos casos a alcanzar pérdidas del 100%, como es el caso del estado de Guanajuato donde la pudrición blanca del ajo puede ocasionar pérdidas del 100% (Montes-Belmont et al., 2003; Michel-Aceves et al., 2009; Pérez-Moreno et al., 2013); mientras que la fresa puede perder más del 50% de su producción en presencia de la secadera bajo condiciones ambientales y culturales favorables para su incidencia (Ceja-Torres, Vázquez & Muñoz, 2001). Las enfermedades causadas por hongos fitopatógenos se han incrementado en casi todas las zonas productoras del país, convirtiéndose en uno de los problemas más importantes de los diversos cultivos, entre ellos la fresa (Mariscal-Amaro, Rivera-Yerena, Dávalos-González & Ávila-Martínez, 2017), siendo la región del Bajío una de las zonas con fuerte incidencia de enfermedades de origen fúngico (Montes-Belmont et al., 2003; Rodríguez et al., 2011; Pérez-Moreno et al., 2013; Pérez-Rodríguez et al., 2017), muchas de esas especies aún sin conocer (Mariscal-Amaro et al., 2017).
De acuerdo con Pérez-Moreno et al. (2015), los agricultores utilizan a los fungicidas como medida de control. Pero por su uso excesivo, se ha promovido la resistencia en los patógenos a dichos agroquímicos, aunado a que generan residuos tóxicos en alimentos y en el medio ambiente, que pone en riesgo la salud humana. Por tal razón, es necesaria la búsqueda de nuevos fungicidas, que en algunos casos se encuentran en otros organismos, a los que se les conoce como biofungicidas (Angulo-Escalante et al., 2009; Ávila, 2014; Pérez-Rodríguez et al., 2017). En este sentido, han sido evaluados métodos de control alternativos a los fungicidas con resultados alentadores sobre el control de enfermedades fúngicas que atacan a la fresa (Ceja-Torres et al., 2001). Por ello, el control biológico (CB) de fitopatógenos puede llegar a ser un alternativa eficaz, económica y libre de riesgo frente a los numerosos y crecientes problemas derivados del uso indiscriminado de agroquímicos (Pérez-Moreno et al., 2015).
Entre los agentes antagonistas utilizados en control biológico son los hongos saprófitos de la clase Hyphomycetes y varias especies del género Trichoderma spp., (Pérez-Moreno et al., 2015). Michel-Aceves et al. (2009) encontraron resultados satisfactorios de control biológico utilizando especies de Trichoderma spp., siendo altamente antagónicos para muchas especies de hongos fitopatógenos como Rhizoctonia spp., Fusarium spp., Pythium spp., entre muchos otros que participan en la enfermedad de la secadera y otras enfermedades fungosas.
Existen fungicidas recomendados como los benzimidazoles y dicarboximidas; sin embargo, su efectividad es baja, por problemas de resistencia y la dificultad en las aplicaciones (Mondino, Alaniz & Leoni, 2003). Dada la importancia que la fresa ha tomado y que no existen estudios en México tendientes a conocer sensibilidad in vitro a agentes de control biológico y fungicidas en hongos fitopatógenos del suelo, se considera apropiado generar dicha información. Con base en la problemática antes descrita, se planteó como objetivo determinar la sensibilidad in vitro a agentes de control biológico y fungicidas sobre aislados de Alternaria spp., Fusarium spp. y Rhizoctonia solani del cultivo de fresa.
Materiales y Métodos
Localización de los experimentos
La investigación se realizó en campos de producción comercial de fresa del municipio de Irapuato, Guanajuato, México; y en el Laboratorio de Fitopatología de la División de Ciencias de la Vida del Campus Irapuato-Salamanca de la Universidad de Guanajuato.
Obtención de aislados
Se obtuvo un aislado de cada uno de los hongos Alternaria spp., Fusarium spp., Rhizoctonia solani, de plantas sintomáticas de fresa (Fragaria x ananassa), de campos comerciales del Rancho La Quina, de Irapuato, Guanajuato, México.
De cada aislado se tomó parte de tejido que presentó síntomas de la enfermedad, se desinfectó con hipoclorito de sodio al 1 %, y se cultivó en Papa Dextrosa Agar (PDA) durante ocho días a 20±2 °C.
Agentes de control biológico y fungicidas
Los agentes de control biológico y fungicidas que se evaluaron (Tabla 3), se aplicaron con base en las recomendaciones comerciales.
De acuerdo con el Comité de Acción de Resistencia a Fungicidas (Fungicide Resistance Action Committee [FRAC]), los fungicidas evaluados pertenecen a los siguientes Códigos (Code) y Nombres de Grupo (Group Name): a) Dicloran, 14, AH-fungicides (Aromatic Hydrocarbons) (chlorophenyls nitroanilines); b) Benomyl, 1, MBC-fungicides (Methyl Benzimidazole Carbamates); c) Boscalid, 7, carboxamides; d) Iprodione, 2, dicarboximides; e) Chlorothalonil-Cymoxanil, M y 27, M5 y cyanoacetamide-oximes; f) Cyprodinil-Fludioxonil, 9 y 12, AP-fungicides (Anilino-Pyrimidines) y PP-fungicides (PhenylPyrroles); g) Tebuconazole, 3, DMI-fungicides (DeMethylation Inhibitors); h) Chlorothalonil, M, M5.
Sensibilidad in vitro y evaluación de productos biológicos y fungicidas
Se pesaron y midieron las dosis recomendadas comercialmente de los productos biológicos y fungicidas a evaluar para ser agregados al agar y posteriormente se vacío en cajas Petri. Al solidificar el agar, se colocaron en el centro de la caja discos de un centímetro de diámetro de la periferia de las colonias obtenidas de cada aislado y se incubaron a 20 °C ± 2 °C.
Evaluación del crecimiento del micelio
Se midió el diámetro de la colonia en dos direcciones, en la mayor y menor longitud y el crecimiento micelial se obtuvo como el promedio de los valores en las dos direcciones a las 24 h, 48 h, 72 h, 96 h, 120 h, 144 h, 168 h, 192 h, 216 h, 240 h y 264 h, posteriores a la colocación del disco con el hongo en el centro de cada caja Petri en cada una de las tres repeticiones de cada tratamiento.
Análisis estadístico
El diseño experimental utilizado fue un completamente al azar, en un arreglo factorial, con tres repeticiones. El factor A correspondió a los aislados del hongo, el cual tuvo tres niveles. Al factor B se le asignaron los agentes de control biológico y los fungicidas, el cual tuvo 25 niveles; lo anterior dio un total de 75 tratamientos. La comparación múltiple de medias se realizó con la prueba de Tukey (p ≤ 0.05) (Statgraphics Centurion XVII, 2014).
Resultados
Hongos fitopatógenos del cultivo de fresa
En el cultivo de fresa se obtuvieron tres aislados de los hongos Alternaria spp., Fusarium spp., Rhizoctonia solani, provenientes del Rancho La Quina, Irapuato Guanajuato, por lo que el factor A tuvo tres niveles.
Alternaria spp., Fusarium spp., Rhizoctonia solani
Se observaron diferencias significativas para el factor A: aislados de los hongos Alternaria spp., Fusarium spp., Rhizoctonia solani, para el factor B: productos biológicos y fungicidas; y para la interacción de aislados por fungicidas y productos biológicos, en las variables de crecimiento micelial a las 24 h, 48 h, 72 h, 96 h, 120 h, 144 h, 168 h, 216 h, 240 h y 264 h. Lo anterior significa que al menos uno de los aislados de Alternaria spp., Fusarium spp. y Rhizoctonia solani, tuvo un crecimiento micelial diferente y que los tratamientos de productos biológicos y fungicidas propiciaron al menos un crecimiento micelial diferente (Tabla 1).
Tabla 1 Significancia de los factores y la interacción de las variables analizadas para el cultivo de fresa.
| No. | Crecimiento radial micelial (CRM) en cm |
F0 A:aislados |
F0 B:productos |
F0 interacción |
C.V. (en %) |
|---|---|---|---|---|---|
| 1 | CRM a las 24 h | ** | ** | ** | 2 |
| 2 | CRM a las 48 h | ** | ** | ** | 9 |
| 3 | CRM a las 72 h | ** | ** | ** | 12 |
| 4 | CRM a las 96 h | ** | ** | ** | 10 |
| 5 | CRM a las 120 h | ** | ** | ** | 9 |
| 6 | CRM a las 144 h | ** | ** | ** | 8 |
| 7 | CRM a las 168 h | ** | ** | ** | 8 |
| 8 | CRM a las 192 h | ** | ** | ** | 9 |
| 9 | CRM a las 216 h | ** | ** | ** | 7 |
| 10 | CRM a las 240 h | ** | ** | ** | 7 |
| 11 | CRM a las 264 h | ** | ** | ** | 7 |
** Altamente significativo.
F0= Estadístico de prueba; C.V.= Coeficiente de variación.
Fuente: Elaboración propia.
El aislado que creció más rápido fue Rhizoctonia solani, seguido de Alternaria spp., en comparación de Fusarium spp., que fue el que desarrolló el crecimiento micelial más lento (Tabla 2).
Tabla 2 Crecimiento promedio radial del micelio (CPRM) de tres aislados de los hongos fitopatógenos Alternaria spp. Fusarium spp. y Rhizoctonia solani, del cultivo de fresa en medio PDA con productos biológicos, fungicidas y un testigo.
| Hongo | CPRM (cm) | ||||||||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| 24 h | 48 h | 72 h | 96 h | 120h | 144h | 168h | 192 h | 216 h | 240 h | 264 h | |
| Rhizoctonia solani | 1.10b | 1.55c | 1.99b | 2.59b | 3.20b | 3.62b | 4.01b | 4.34b | 4.49b | 4.58 c | 4.59 c |
| Fusarium spp. | 1.0a | 1.27a | 1.63a | 1.84a | 2.07a | 2.29a | 2.49a | 2.68a | 2.89a | 3.06a | 3.43a |
| Alternaria spp. | 1.0a | 1.33b | 1.60a | 1.82a | 2.08a | 2.31a | 2.53a | 2.75a | 2.95a | 3.23 b | 3.68 b |
Cada valor representa el crecimiento promedio del micelio del aislado en 25 tratamientos.
Valores en cada columna con letras diferentes, son estadísticamente diferentes.
Comparación Múltiple de Medias DSH Tukey P < 0.05.
Fuente: Elaboración propia.
Los tres aislados fueron sensibles a tres de los 25 tratamientos evaluados (Tabla 3). Los tres aislados fueron sensibles a tres de los ocho fungicidas: Dicloran, Ciprodinilo-Fludioxonilo, Tebuconazole (Tabla 3).
Tabla 3 Crecimiento promedio radial micelial (CPRM) de tres aislados de los hongos fitopatógenos Alternaria spp. Fusarium spp. y Rhizoctonia solani, del cultivo de fresa con 25 tratamientos de productos biológicos, fungicidas y un testigo.
| No. | Nombre común | Nombre comercial |
CPRM (cm) | ||||||||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| 24 h | 48 h | 72 h | 96 h | 120 h | 144 h | 168 h | 192 h | 216 h | 240 h | 264 h | |||
| 1 | Dicloran | Botran | 1.00 a | 1.00 a | 1.00 a | 1.00 a | 1.00 a | 1.00 a | 1.00 a | 1.00 a | 1.00 a | 1.00 a | 1.00 a |
| 2 | Benomilo | Blindaje 50 | 1.00 a | 1.13abc | 1.19ab | 1.21abc | 1.27abc | 1.32a-e | 1.38 a-d | 1.49 abc | 1.58 c-e | 1.68 d-f | 1.87 e |
| 3 | Boscalid | Cabrio | 1.00 a | 1.00 a | 1.00 a | 1.00 a | 1.02 a | 1.03ab | 1.04 ab | 1.06 ab | 1.07 ab | 1.07 ab | 1.07 ab |
| 4 | Iprodione | Rovral | 1.00 a | 1.02 a | 1.06 a | 1.18abc | 1.33abc | 1.42a-e | 1.51cd | 1.66 c | 1.76 e | 1.94 f | 2.37 f |
| 5 | Clorotalonil-Cymoxanil | Strike | 1.00 a | 1.00 a | 1.10ab | 1.16abc | 1.18ab | 1.23a-e | 1.25a-d | 1.25 abc | 1.25 a-d | 1.27 a-d | 1.35bcd |
| 6 | Ciprodinilo-Fludioxonilo | Swish | 1.00 a | 1.00 a | 1.00 a | 1.00 a | 1.00 a | 1.00 a | 1.00 a | 1.00 a | 1.00 a | 1.00 a | 1.00 a |
| 7 | Tebuconazole | Tebucur | 1.00 a | 1.00 a | 1.00 a | 1.00 a | 1.00 a | 1.00 a | 1.00 a | 1.00 a | 1.00 a | 1.00 a | 1.00 a |
| 8 | Clorotalonil | Trevanil | 1.00 a | 1.00 a | 1.11ab | 1.14ab | 1.16ab | 1.18a-d | 1.20abc | 1.21 abc | 1.22 a-d | 1.24abc | 1.28abc |
| 9 | T. harzianum | Natucontrol | 1.00 a | 1.18a-e | 1.28ab | 1.33a-c | 1.35abc | 1.45cde | 1.47bcd | 1.47 abc | 1.48 be | 1.48bcd | 1.51 b-e |
| 10 | Bacillus sp., Glomus sp. | Soil cure | 1.00 a | 1.29b-e | 1.76 cd | 2.29 d | 2.87 d | 3.45 e | 4.07 e | 4.57 d | 5.03 f | 5.78 hi | 6.56 h |
| 11 | T. harzianum | Biotricho-H | 1.00 a | 1.10 ab | 1.13ab | 1.16a-c | 1.17ab | 1.17abc | 1.19abc | 1.19 abc | 1.20abc | 1.22abc | 1.22abc |
| 12 | Trichoderma sp. | Trichoderma | 1.00 a | 1.00a | 1.00a | 1.06ab | 1.06ab | 1.06abc | 1.06ab | 1.11 ab | 1.13abc | 1.19abc | 1.19 bc |
| 13 | B. subtillis | Natu bac-s | 1.00 a | 1.36def | 2.00 df | 2.65 d-f | 3.40 ef | 4.05 gh | 4.70 gh | 5.33 fg | 5.86 h | 6.20 i | 6.70 h |
| 14 | Microorganismos | BPG-Plus | 1.00 a | 1.33cde | 1.45 bc | 1.52 c | 1.59 c | 1.63 e | 1.66 d | 1.67 c | 1.67 de | 1.72 ef | 1.67 cde |
| 15 | T. viride | Esporalis | 1.00 a | 1.15a-d | 1.36ab | 1.38bc | 1.42 bc | 1.47 de | 1.47 b-d | 1.53 bc | 1.57cde | 1.62 c-f | 1.76 de |
| 16 | B. subtillis | Bacillus subtillis | 1.00 a | 1.61 g | 2.13e-g | 2.64 d-f | 3.37 ef | 3.99 gh | 4.57 ef | 5.42 fg | 5.70 h | 5.91 i | 6.37 i |
| 17 | Streptomyces lydicus | Actinovate | 1.17 c | 2.08 i | 2.96 h | 3.62 g | 4.30 g | 4.66 ij | 4.79 gh | 4.77 de | 5.10 f | 5.23 g | 5.60 g |
| 18 | B. subtillis | Serenade Max | 1.18 c | 2.06 i | 2.87 h | 3.56 g | 4.35 gh | 4.75 j | 4.92 gh | 5.09 ef | 5.23 fg | 5.45 gh | 5.80 g |
| 19 |
Actinomadura viridis, B. subtillis, Streptomyces sp. |
Baktillis | 1.00 a | 1.65 gh | 2.21 fg | 2.75 ef | 3.58 f | 4.11 h | 4.72 gh | 5.36 fg | 5.79 h | 6.18 i | 6.70 i |
| 20 |
B. subtillis, B. cereus, B. megaterium |
Rhizobac combi | 1.00 a | 1.38 ef | 1.96 df | 2.89 f | 4.69 h | 4.31 hi | 5.11 h | 5.82 gh | 6.48 i | 6.87 j | 7.51 j |
| 21 | T. harzianum | Triko root | 1.08 b | 1.83 h | 2.91 h | 3.66 g | 4.69 h | 5.36 k | 5.83 i | 6.30 h | 6.70 i | 7.13 j | 7.80 j |
| 22 | B. subtillis | Probac bs | 1.07 b | 1.76 gh | 2.43 g | 3.00 f | 3.18 f | 4.31 hi | 5.01 h | 5.45 fg | 5.66 gh | 5.96 i | 6.46 h |
| 23 | Testigo | Testigo | 1.02 a | 1.28b-e | 1.77c-e | 2.39 de | 2.87 d | 3.53 f | 4.23 ef | 4.65 ef | 4.92 f | 5.13 f | 5.51 g |
| 24 | Gliocadium virens | Soil gard | 1.33 d | 2.81 j | 3.92 i | 5.02 h | 5.87 i | 6.30 l | 6.88 j | 7.37 i | 7.76 j | 8.03 l | 8.50 j |
| 25 | B. subtillis | Probacil | 1.56gh | 1.50cde | 1.99 df | 2.46 de | 3.17 de | 3.70 f | 4.23 ef | 4.68 de | 5.03 f | 5.28 g | 5.78 g |
Cada valor representa el valor promedio de tres aislados.
Valores en cada columna con letras diferentes, son estadísticamente diferentes.
Comparación Múltiple de Medias DSH Tukey P < 0.05
Fuente: Elaboración propia.
Los agentes de control biológico que tuvieron los mayores efectos fungistáticos hacia los aislados de Alternaria spp., Fusarium spp., Rhizoctonia solani, a los 11 días posteriores a la confrontación, fueron: Trichoderma sp. (Trichoderma), Trichoderma harzianum (Biotricho-H), Trichoderma harzianum (Natucontrol), Microorganismo (BPG-Plus) y Trichoderma viride (Esporalis), en comparación con Gliocadium virens (Soil gard), Trichoderma harzianum (Triko root), Actinomadura viridis, B. subtillis, Streptomyces sp. (Baktillis), y Bacillus subtillis (Probac bs), los cuales causaron un menor o un nulo efecto fungistático hacia los aislados (Tabla 3).
Discusión
En el presente estudio se encontró que el aislado evaluado de cada uno de los hongos fitopatógenos mostró comportamiento diferente, a la gran parte de productos, tanto biológicos como fungicidas, que ejercieron un tipo de control hacia el micelio de los hongos fitopatógenos. La gran variabilidad mostrada por cada uno de los hongos evaluados ya se había reportado por diferentes investigadores en trabajos previos (Castañeda-Cabrera, 1999; Delgado & Méndez, 2002; Ramos García et al., 2012; Pérez-Moreno et al., 2013; Van den Bosh, Oliver, Van den Berg & Paveley, 2014; Costet-Costet, 2015; Pérez-Moreno et al., 2015; Espinoza-Altamirano, Silva-Rojas, Leyva-Mir, Marbán-Mendoza & Rebollar-Alviter, 2017; Pérez-Rodríguez et al., 2017); los resultados obtenidos en el presente estudio demuestran que Trichoderma harzianum y Trichoderma viride, son una alternativa en el control biológico de enfermedades radiculares fungosas en fresa.
Para el aislado de Fusarium spp. de fresa se encontró que los productos fungicidas con efectividad del 100% fueron a) Dicloran (Botran), el cual pertenece al código 14 de la FRAC y esta agrupado dentro de los fungicidas AH, hidrocarbonos aromáticos, b) Ciprodinilo-Fludioxonilo (Swish), de los códigos 9 y 12, perteneciente a los fungicidas anilino-pirimidinas (AP) y fenil pirroles (PP); finalmente, c) Tebuconzole (Tebucur), del código 3, perteneciente al grupo de los fungicidas inhibidores de la metilación (DMI) (Tabla 3). Resultados similares fueron reportados por Delgadillo-Sánchez & Aguilar-Laguna (2006) y Pérez-Moreno et al. (2013), Pérez-Rodríguez et al. (2017), los cuales demostraron que Tebuconazole tiene un efecto fungicida o inhibitorio hacia Fusarium spp., pertenece al código 3, del grupo de los fungicidas inhibidores de la metilación (DMI), el cual está reportado por la FRAC como de mediano riesgo de generar resistencia por varias especies de hongos. Espinoza-Altamirano et al. (2017) indicaron con base en las distribuciones de las DE50, que los aislados de Colletotrichum acutatum fueron sensibles al azoxystrobin y moderadamente resistentes al metil tiofanato.
Los diferentes microrganismos antagónicos mostraron un comportamiento diferente hacia Fusarium spp., los productos a base de Trichoderma spp., indujeron un mayor efecto fungistático hacia el aislado, resultados similares a los obtenidos en este estudio, han sido reportados por González-Cárdenas, Servín-Piñón, Mateos-Crespo, Elorza-Martínez & Maruri-García (2004), Michel-Aceves et al. (2009), Ramos-Barraza et al. (2005), Ortega-García, Bravo-Luna, Arzuffi-Barrera & Guigón-López (2011), Pérez-Moreno et al. (2015), Pérez-Rodríguez et al. (2017) y que se contraponen con lo reportado por Elías-Ogaz, Murillo-Donato, Avitia-Talamantes & Guigón-López (2005), quienes observaron que cepas de Trichoderma spp., no ejercieron un efectos fungistáticos hacia aislados de Fusarium spp. En este sentido Trichoderma spp., puede ser un mejor controlador que otros utilizados como los isotiocianatos, que promueven respuestas diferentes sobre el control de F. oxysporum (Ramos García et al., 2012) o bien la combinación de microrganismos antagónicos como Pseudomonas fluorescens + Bacillus spp., que no muestran efectos óptimos para el control de éste patógeno.
La efectividad de Trichoderma spp. sobre el control de Fusarium spp. puede incrementarse con la ayuda de otros agentes de control biológico. Delgado & Méndez (2002) reportan que la bacteria Paenibacillus macerans tuvo un efecto inhibitorio sobre un aislado de Fusarium oxysporum f. sp. asparagui; de forma similar, Rodríguez-Romero, Bautista-Baños & Villanueva-Arce (2013), encontró que la bacteria Pseudomonas fluorescens tuvo un efecto inhibitorio superior al 60% de efectividad, lo cual demuestra una nueva alternativa para el control del patógeno.
Para Alternaria spp. y Rhizoctonia solani, se obtuvieron efectos inhibitorios con los productos Dicloran (Botran), Ciprodinilo-Fludioxonilo (Swish), Tebuconazole (Tebucur), resultados similares a los obtenidos por Narro-Sánchez, Quijano-Carranza & Ramírez-Vega (2006), con los fungicidas Boscalid (Cabrio), el cual pertenece al código 7 de la FRAC y está agrupado dentro de los fungicidas carboxamidas, y Ciprodinilo+Fludioxonilo (Swish) y efectos fungistáticos con los fungicidas Benomilo (Blindaje 50), del código 1, perteneciente al grupo de los fungicidas benzimidazoles metil carbamatos (MBC), el cual está reportado por la FRAC como de alto riesgo de generar resistencia por varias especies de hongos, Clorotalonil (Trevanil), del código M, perteneciente al grupo de los fungicidas M5, Clorotalonil+Cymoxanil (Strike), de los códigos M y 27, perteneciente a los fungicidas M5 y cianoacetamidas e Iprodione (Rovral), del código 2, perteneciente al grupo de los fungicidas dicarboximidas, caso contrario con los resultados de Narro-Sánchez et al. (2006), donde pudo obtener una inhibición con el fungicida Iprodione (Rovral) hacia el patógeno Alternaria spp.
Para los controladores biológicos también se encontró una gran variabilidad hacia los aislados de Alternaria spp. y Rhizoctonia solani, pero Trichoderma spp., fue el controlador biológico que causó mayor efecto fungistático hacia los aislados de los patógenos. Esto ya ha sido reportado previamente por Michel-Aceves et al. (2009), Pérez-Moreno et al. (2015) y Pérez-Rodríguez et al. (2017). En otros estudios in vitro, Dhingra, Costa & Silva (2004) reportan una inhibición importante sobre el crecimiento micelial de Rhizoctonia solani cuando se adicionó al medio de cultivo el isotiocianato (ITC) de alilo a una concentración de 50 μl L-1. Troncoso, Sánchez-Estrada, Ruelas, García & Tiznado-Hernández (2005), reportan una completa inhibición del crecimiento micelial de Alternaria alternata, cuando se adicionó al medio de cultivo varios isotiocianatos (ITCs), tales como alilo, bencilo, fenilo y feniletilo. Finalmente, Mass (1998) indicó que se tiene un mejor control de la secadera de la fresa causada por Rhizoctonia solani, cuando se introduce el hongo antagonista Trichoderma harzianum posterior a la fumigación de los suelos, comparado con solo el efecto de la fumigación, sin la incorporación del agente de control biológico.
En predios infestados por patógenos, en donde se han realizado aplicaciones de controladores biológicos y fungicidas para su control, se ha observado que después de aplicar los tratamientos, en algunas áreas de los campos comerciales, las plantas permanecen sanas, mientras que en otros se observan plantas enfermas; lo anterior sugiere entre otras causas: a) la presencia de aislados sensibles e insensibles a los fungicidas y productos biológicos comúnmente usados; b) variación en las poblaciones naturales de microrganismos antagónicos al patógeno presentes en los diferentes lotes infestados; c) la selección inadecuada del fungicida y producto biológico usado, así como la dosis y la calidad de la aplicación; lo cual pudiera explicar las variaciones encontradas después de realizar las prácticas de control de las enfermedades (Castañeda-Cabrera,1999; Costet-Costet, 2015; Pérez-Moreno et al., 2015; Espinoza-Altamirano et al., 2017; Pérez-Rodríguez et al., 2017; Ramos García et al., 2012; Van den Bosh et al., 2014).
La gran variabilidad observada en el comportamiento de los patógenos, a los diferentes productos biológicos y fungicidas utilizados para su control, es un ejemplo de lo que se observa en las explotaciones comerciales de fresa, por lo que el uso frecuente de los diferentes ingredientes activos podría resultar en falta de eficacia en campo. Por ello los resultados de estudio sugieren que el diagnóstico etiológico, el uso racional de los fungicidas y controladores biológicos, la rotación de cultivos y en general un manejo integrado de las enfermedades radiculares de la fresa serán fundamentales para continuar las explotaciones comerciales de fresa en el Bajío guanajuatense y en general en el territorio mexicano.
Conclusiones
Existe variabilidad en la sensibilidad a fungicidas y productos biológicos dentro de los hongos fitopatógenos en las regiones productoras de fresa de donde fueron colectadas las muestras.
El Dicloran, Tebuconazole y Ciprodinilo-Fludioxonilo mostraron ser los fungicidas más tóxicos para los aislados de los hongos fitopatógenos.
Trichoderma sp. (Trichoderma), Trichoderma harzianum (Biotricho H), Trichoderma harzianum (Natucontrol), Microorganisms (BPG-Plus) y Trichoderma viridae (Esporalis) fueron los productos biológicos que ejercieron un mayor efecto fungistático hacia los aislados.
Trichoderma harzianum y Trichoderma viride son una alternativa en el control biológico de enfermedades radiculares fungosas en fresa.
Se tiene un riesgo potencial de resistencia con el uso de los fungicidas que actualmente se usan en México para el control de enfermedades radiculares fungosas en fresa.
El manejo integrado de las enfermedades será fundamental para continuar con las explotaciones comerciales de fresa en el Bajío Guanajuatense y en el resto del territorio mexicano.
