Introducción

El phylum Chaetognatha es uno de los grupos carnívoros más abundantes del zooplancton en el ambiente pelágico (^{Raymont, 1983}; ^{Alvariño, 1985}). Estos organismos proporcionan un enlace trófico entre los copépodos (su presa principal) y los depredadores de mayor talla (^{Terazaki, 1998}; ^{Brodeur & Terazaki, 1999}). A la vez, también compiten por alimento con las larvas de otros organismos, como peces y crustáceos (^{Feigenbaum & Maris, 1984}; ^{Baier & Purcell, 1997}), por lo que el conocimiento de los quetognatos es primordial en los estudios de reclutamiento de los recursos pesqueros (^{Boltovskoy & Mostajo, 1974}). Desde el punto de vista ecológico, los quetognatos juegan un papel primordial, ya que constituyen, después de los copépodos, el grupo más abundante en la comunidad pelágica y por lo tanto, son un eslabón básico en la transferencia de energía en el ecosistema, hasta los niveles superiores de las redes tróficas, sin embargo, son pocos los estudios que analizan su impacto ecológico (^{Øresland, 1990}; ^{Sato et al., 2011}). El quetognato Flaccisagitta enflata (Grassi 1881) se distribuye ampliamente en las regiones tropicales y subtropicales de los océanos y su presencia en las regiones neríticas ha sido bien documentada (^{Almeida-Prado, 1968}; ^{Boltovskoy & Mostajo, 1974}; ^{Van der Spoel & Pierrot-Bults, 1979}; ^{Ruiz-Boijseauneau et al., 2004}).

En los sistemas lagunares costeros sus registros son escasos, pero se ha observado que su abundancia puede incrementarse durante algunas épocas del año (^{Gómez-Aguirre & Rivero-Beltrán, 1988}; ^{Cota-Meza et al.; 1992}; ^{Hossfeld, 1996}; ^{Marazzo & Nogueira, 1996}; ^{Cota-Meza, 2011}). Por lo anteriormente expuesto, los quetognatos juegan un papel relevante en las pesquerías que se desarrollan en estas productivas áreas, debido a las posibles implicaciones que su presencia ocasiona, ya sea como depredadores o competidores de alimento de las larvas de los recursos utilizados por el hombre. En particular, es importante recordar que estos sistemas lagunares son las áreas de desove de los peces pelágicos menores, como las sardinas, las macarelas, las anchovetas y otros recursos de importancia económica como el camarón (^{Félix-Uraga et al., 1996}; ^{Avendaño-Ibarra et al., 2004}; ^{Funes-Rodríguez, et al., 2007}; ^{Gluyas-Millán, 2007}; ^{García-Martínez & Chávez-Ortiz, 2007}), cuya explotación genera significativos y cuantiosos beneficios económicos a los pobladores rivereños en las regiones costeras y en particular en el Pacífico Mexicano.

Es importante mencionar que aunque el muestreo se haya realizado hace más de 30 años, representa uno de los monitoreos más completos para el área de estudio y por lo tanto, la información de un grupo de animales poco conocidos y de interés ecológico, serán primordiales para futuros trabajos en esta línea de investigación.

La finalidad de este estudio fue determinar la variación espacio temporal de la abundancia del quetognato F. enflata en relación con la temperatura, la dinámica de la marea y la biomasa del zooplancton, dentro del Sistema Lagunar Bahía Magdalena (SLBM), Baja California Sur durante 1982, así como analizar y documentar los cambios que se realizan en la comunidad de quetognatos durante un ciclo de 24 horas.

Material y métodos

El Sistema Lagunar de Bahía Magdalena se encuentra en la costa occidental de la península de Baja California, en el noroeste de México (24° 15'-25 ° 20' N, 112° 30 "-112 ° 12' 0). Este sistema abarca tres tipos de lagunas: la región norte conocida como la Zona de Canales (ZC), con una profundidad media de 3.5 m; la zona central, llamada Bahía Magdalena (BM), con un área superficial de aproximadamente 900 km², conectada con el Océano Pacífico a través de una boca ancha (Boca Entrada) de 4.5 km de largo y con profundidades de hasta 39 m; al sur, la Bahía Almejas (BA), con una superficie de 370 km² y 3 m de profundidad media, que conecta con el mar a través de una boca pequeña (Canal Rehusa) (Fig. 1).

Figura 1 Área de estudio y localización de estaciones de muestreo en el sistema lagunar Bahía Magdalena, B. C. S., México. 

La distribución espacial de la temperatura en el sistema lagunar está asociada al balance entre los procesos de intercambio de calor y a los efectos del forzamiento hidrodinámico a través de las bocas del sistema lagunar (^{Sánchez-Montante et al., 2007}). Asimismo, los estudios ecológicos lo identifican como un sistema antiestuarino de alta salinidad (34.5-37) con bajas precipitaciones, ~ 14 mm promedio anual (^{Álvarez-Borrego et al., 1975}; ^{Sánchez-Montante et al., 2007}). La productividad primaria y la concentración de clorofila es alta en la superficie, durante el primer semestre del año (0.31 g C m^-2 d^-1, y 4.5 mg Chl a m^-3, respectivamente) y baja en la segunda mitad (0.08 g C m^-2 d^-1, y 0.36 mg Chl a m^-3) (^{Martínez-López & Verdugo-Díaz, 2000}). Sobre la plataforma continental del océano adyacente ^{Zaytsev et al. (2002}; ²⁰⁰⁷⁾ registraron dos escenarios dinámicos: 1) de enero a junio la intensificación de los vientos del noroeste establece una corriente costera predominante hacia el ecuador (Corriente de California); y 2) de agosto a noviembre se establece la prevalencia de la contracorriente hacia los polos, causada por el debilitamiento de la fuerza del viento y de la Corriente de California. Otros factores que influyen en esta área son: el efecto combinado de la surgencia costera con mayor influencia de marzo a junio (50 a 300 m^-3 s^-1) y la dinámica de las mareas y la mezcla turbulenta que proporcionan el mecanismo de transporte principal de materia orgánica disuelta y particulada, así como de nutrientes con altas concentraciones durante el flujo y bajas durante el reflujo (^{Guerrero-Godínez et al., 1988}); lo contrario sucede con la salinidad y la clorofila a (^{Acosta-Ruiz & Lara-Lara, 1978}).

Los arrastres de zooplancton se realizaron en ocho cruceros, en un plan de estaciones, de aproximadamente 28 localidades dentro del SLBM (4 en ZC, 14 en BM y 10 en BA; Fig. 1). Los periodos de muestreo se realizaron en 1982, del 16 al 18 de febrero; del 23 al 25 de marzo; del 7 al 10 de junio; del 20 al 22 de julio; del 9 al 11 de agosto; del 7 al 10 de septiembre; del 17 al 19 de noviembre, y del 16 al 17 de diciembre.

Durante el ciclo circadiano se realizaron 24 arrastres de zooplancton en un punto fijo, ubicado en una localidad cercana a la boca principal de BM, el 1 y 2 de agosto de 1988.

Las muestras de zooplancton se obtuvieron mediante arrastres superficiales durante 5 minutos a una velocidad aproximada de 4.0 kilómetros h^-1, con una red cónica estándar de 0.3 m diámetro en la boca, 1 m de largo y 0.3 mm de malla. La red estaba equipada con un flujométro para estimar el volumen de agua filtrada. Las muestras se conservaron en formalina al 4% neutralizada con borato de sodio saturado (^{Steedman, 1976}). La temperatura superficial del mar se registró en cada periodo de estudio, utilizando un termómetro de inmersión. La biomasa de zooplancton (BZ) se estimó usando la técnica de volumen desplazado (^{Steedman, 1976}).

Los quetognatos fueron separados de alicuotas de un octavo de la muestra completa (con un separador Folsom), excepto, cuando la biomasa zooplantónica fue menor o igual a 10 ml, en donde se analizó la muestra total. Los ejemplares de Flaccisagitta enflata fueron identificados, contados y medidos en su longitud total, excluyendo la aleta caudal.

Los valores de abundancia se estandarizaron a número de organismos por 100 m³ de agua filtrada. Los análisis de varianza (ANOVA, una vía) se utilizaron para probar las diferencias en la densidad de F. enflata, la biomasa del zooplancton y la temperatura de febrero a diciembre de 1982. La densidad total de cada una de las especies de quetognatos recolectados durante el muestreo circadiano estuvo relacionada con la altura de la marea de Puerto San Carlos, Baja California Sur (www.perdmar.cicese.mx) y la hora de muestreo. Las diferencias noche-día en las capturas de las especies de quetognatos fueron comparadas usando la prueba U de Mann-Whitney (Statistica Ver. 7).

Resultados

La variabilidad estacional de la temperatura superficial del mar mostró diferencias estadísticamente significativas (p <0.05) a lo largo del periodo de estudio. Las temperaturas medias inferiores (19.9, 17.9, 19.2 °C) se observaron de febrero a junio, con un incremento en julio (23.6 °C) y temperaturas medias más altas de agosto a septiembre (24.9, 25.2 °C), seguida de una disminución en diciembre (22.0 °C) (Fig. 2a). En general, las temperaturas fueron homogéneas a lo largo del año en BM, con un gradiente térmico que se incrementó desde la boca de acceso hacia la parte central, que es más evidente en junio y julio (Figs. 3 y 4).

Figuras 2a-c Análisis de varianza (ANOVA) e intervalo de confianza ±0.95%. a) temperatura superficial del mar (°C), b) biomasa zooplanctónica (mL por 100 m³⁾ y c) abundancia de Flaccisagitta enflata (individuos por 100 m³⁾ en el sistema lagunar Bahía Magdalena, B. C. S., México en 1982. 

Figuras 3a-d Distribución de Flaccisagitta enflata e isotermas superficiales (°C) en el sistema lagunar Bahía Magdalena, B. C. S., en a) febrero, b) marzo, c) junio, y d) julio de 1982. 

Figuras 4a-d Distribución de Flaccisagitta enflata e isotermas superficiales (°C) en el sistema lagunar Bahía Magdalena, B. C. S., en a) agosto, b) septiembre, c) noviembre y d) diciembre de 1982. 

La biomasa del zooplancton mostró una tendencia similar a la temperatura durante la primera mitad de laño, con valores significativamente (p<0.05) menores de febrero a marzo (1.30-2.67 ml por 100 m^-3) y los valores máximos se presentaron en julio-agosto (37.7 y 23.1 ml por 100 m^-3, respectivamente), para disminuir otra vez entre septiembre y diciembre <3.0 ml por 100 m^-3 (Fig. 2b).

En coincidencia con una disminución de la temperatura y biomasa del zooplancton, la abundancia de F. enflata fue menor de febrero a junio (promedio de 0.5 a 9.0 organismos por 100 m^-3) y mayor durante el segundo semestre del año, con valores promedio de 328 a 600 organismos por 100 m^-3 de julio a diciembre, sin que hubiera diferencias significativas (p<0.05), como es observado en el intervalo de confianza que fue amplio, particularmente en julio (Fig. 2c). En cuanto a la distribución F. enflata se encontró ampliamente representada durante la segunda mitad del año en el SLBM. No obstante, sus abundancias variaron considerablemente en BM, desde densidades medias (200-2,000 organismos) en junio y julio (Fig. 3) y mínimas (20 200 organismos) en febrero y marzo a muy altas (2,000 - 20,000 organismos por 100 m^-3) en la boca y al noroeste en agosto y diciembre (Fig. 4).

Estructura de tallas. El intervalo de tallas más amplio se encontró de agosto a diciembre, donde ocurrieron tallas pequeñas (<5.0 mm) y grandes (>10 mm) (Fig. 5). La presencia de individuos de 2 mm, posiblemente recién eclosionados de agosto a septiembre, sugiere que penetraron al sistema lagunar por las intrusiones de agua desde la zona costera adyacente. Es relevante mencionar que los organismos pequeños no se observaron de marzo a julio, mientras que los individuos de 5.0 a 9.0 mm fueron abundantes y predominaron en septiembre y noviembre, en tanto que los de tallas ≥4 mm fueron escasos en la mayoría de los muestreos (Fig. 5).

Figura 5: Estructura de tallas de Flaccisagitta enflata en el sistema lagunar Bahía Magdalena, B. C. S, en 1989. (Los cambios en las escalas de abundancia en los gráficos, responden a los periodos estacionales). 

Ciclo circadiano. En las muestras obtenidas durante este muestreo se identificaron seis especies: Parasagitta euneriticia (Alvariño 1962), Mesosagitta minima (Grassi 1881), Flaccisagitta enflata (Grassi 1881), Serratosagitta bieri (Alvariño 1961), Zonosagitta bedoti (Beraneck 1895) y Aidanosagitta neglecta (Aida 1897).

En general, la abundancia de quetognatos siguió una tendencia similar al ciclo de la marea, con incrementos durante el flujo y disminuciones durante el reflujo. No obstante, la máxima abundancia de quetognatos se observó en las primeras horas del día (07:00), al igual que F. enflata y P. euneritica, cuando iniciaba el ascenso de la marea (Fig. 6). El mayor incremento en la abundancia de P. euneritica y F. enflata ocurrió a las 07:00 horas y M. minima a las 20:00 horas. Sin embargo, S. bierii no presentó un patrón definido con el ciclo de la marea y su abundancia fue mayor a las 05:00 horas. Los quetognatos, P.euneritica, M. minima y S. bierii presentaron diferencias significativas (p<0.05) entre las horas de luz y obscuridad, mientras que no hubo diferencia con el resto de las especies analizadas (F. enflata, Z. bedoti, A. neglecta).

Figuras 6a-g Distribución de la abundancia diaria de diferentes especies de quetognatos recolectados en una estación (estación 10) cercana a la boca del sistema lagunar Bahía Magdalena, B.C.S., en agosto de 1988. 

Discusión

La temperatura superficial del mar en el área de estudio es compleja y está sujeta a fuertes variaciones estacionales, causadas por el equilibrio entre los procesos de intercambio de calor y los flujos oceánicos de la zona nerítica adyacente (^{Lynn & Simpson, 1987}; ^{Zaytsev et al., 2002}; ²⁰⁰⁷; ²⁰¹⁰; ^{Sánchez-Montante et al., 2007}), así como a la batimetría del área de estudio. Flaccisagitta enflata alcanzó su máxima abundancia durante el verano y el otoño, coincidiendo con un aumento de la temperatura, de forma similar a lo registrado en aguas de California y Baja California por ^{Alvariño (1965)}.

El incremento en la biomasa zooplanctónica, probablemente promueve el aumento en la abundancia de F. enflata dentro de BM a principios de verano y la temperatura parece ser el principal factor limitante, ya que la densidad de esta especie disminuye en temperaturas relativamente más bajas (18-20 °C).

Por otro lado, la alta densidad de F. enflata en BM durante el verano-otoño también pudo haber estado relacionada con la intrusión de las aguas subtropicales y el ingreso de la biota subtropical, ya que de acuerdo a ^{Sánchez-Montante et al. (2007)}, existe un mecanismo de transporte horizontal que es observado en los gradientes de la temperatura y la salinidad, con valores comparativamente menores en las bocas de acceso al sistema lagunar. Esto es consistente con la variación en la abundancia de quetognatos durante el ciclo circadiano, en estrecha relación con ciclo de la marea, más que con la variación día-noche; excepción hecha para P. euneritica. S. bierii y M. minima, al igual que ocurre con otros grupos del zooplancton (^{Aceves-Medina et al., 1992}; ^{Avendaño-Ibarra et al., 2004}; ^{Gómez-Gutiérrez & Robinson, 2006}; ^{Gómez-Gutiérrez et al., 2007}). En tanto que, la acción de las mareas mantiene una intensa mezcla vertical en las áreas de la boca principalmente, lo que explica las condiciones físicas homogéneas en todo el sistema lagunar (^{Sánchez-Montante et al., 2007}).

Nuestros resultados proporcionan evidencia de que F. enflata entra en el sistema lagunar, como en otras lagunas (^{Hossfeld, 1996}; ^{Marazzo & Nogueira, 1996}; ^{Mille-Pagaza & Carrillo-Laguna, 2003}) y mantiene una población en el interior, principalmente durante la segunda mitad del año, cuando predominan los organismos de tallas medianas (5.0 a 9.0 mm), en tanto que los ejemplares más grandes (≥14 mm) fueron escasos en la mayoría de los muestreos. La escasez de tallas grandes durante la primera parte del año, podría interpretarse como una limitación del muestreo o evasión a la red de muestreo, debido a que los arrastres fueron realizados durante el día (06:00 a 18:00 hrs) y en la superficie. Sin embargo, F. enflata no presentó diferencias significativas entre la noche y el día, en el ciclo circadiano.

De esta información y tomando en consideración las tallas predominantes de los organismos estudiados, se infiere que la mayor densidad de F. enflata, debe ser propiciada por el incremento de la temperatura y la biomasa durante la segunda mitad del año. Época en que también se encuentra una mayor densidad de la biomasa zooplanctónica y con ella, una alta tasa de producción de huevos y densidad poblacional del copépodo Acartia lilljeborgii Giesbrecht, 1889 (^{Palomares-García & Silva-Dávila, 2007}) y de una alta producción secundaria (^{Palomares-García & Gómez-Gutiérrez, 1996}).

Se ha estimado que algunas especies de quetognatos pueden consumir el 10% del total de copépodos y de la producción secundaria diaria, así como, el 0.5% de la biomasa de zooplancton por día (^{Reeve, 1970}; ^{Feigenbaum & Maris, 1984}; ^{Terazaki, 1998}; ^{Brodeur & Terazaki, 1999}), lo cual refuerza la idea de que estos organismos tengan un papel significativo como competidores y posibles depredadores de larvas de peces. Esta situación ha sido descrita por ^{Baier & Purcell (1997)} en diferentes regiones costeras y en diferentes pesquerías. En BM durante el periodo cálido del año, ocurre la mayor diversidad de larvas de peces (^{Funes-Rodríguez et al., 1998}, ^{Avendaño-Ibarra et al., 2004}) y son más abundantes las larvas de Opisthonema libertate (Günther, 1867), y que justo coincide con la mayor densidad de F. enflata registrada en este trabajo.

Particularmente, ^{Kimmerer (1984)} ha registrado que F. enflata se alimenta de copépodos en un 20 % y en menor medida de nauplios (la presa varía dependiendo del tamaño del depredador). Estudios recientes demuestran que la ración diaria específica media en quetognatos aumenta antes y durante la maduración, pero los pequeños juveniles comienzan la alimentación activa a los 8 o 9 días después de la eclosión (^{Pearre, 1991}), cuando un gran número de nauplios o copepoditos están disponibles (^{Giesecke & González, 2008}).Se concluye que la abundancia de F. enflata fue mayor en verano-otoño, con la prevalencia de la contracorriente Mexicana (cálida) y el debilitamiento de la Corriente de California (fría) y de la surgencia costera. La estructura de talla de F. enflata varió de 2.0 mm hasta 18 mm de longitud. El predominio de los pequeños organismos y adultos en el sistema lagunar, sugiere que éstos penetraron por una intrusión de agua hacia la bahía, desde la zona costera adyacente. Se considera que la presencia, la densidad y la talla de F. enflata en el periodo de estudio, pudiera influir en la disponibilidad de presas para otras poblaciones del zooplancton. El incremento en su abundancia y tallas grandes, se relaciona principalmente con el aumento de la temperatura y la biomasa del zooplancton y por lo tanto, su papel como especie competidora es principalmente durante la segunda parte del año, mientras que P. euniritica que se alimenta de copépodos de tallas pequeñas, ocurre durante la primera mitad del año (^{Cota-Meza & Fernández-Álamo, 2000}). No obstante lo anterior, se requiere más investigación para entender las diferentes relaciones ecológicas, teniendo en cuenta la sincronía entre los depredadores y sus presas en el SLBM.