Introducción

Los arrecifes de coral son ecosistemas ecológicamente importantes porque mantienen una alta biodiversidad y brindan numerosos servicios ambientales (^{Costanza et al., 1997}; ^{Moberg & Folke, 1999}; ^{De Groot et al., 2002}; ^{Orth et al., 2006}; ^{Waycott et al., 2009}; ^{Barbier et al., 2011}); sin embargo, son ecosistemas en crisis y cuyos hábitats han recibido diversos impactos por actividades turísticas y pesqueras, así como por la contaminación con aguas domésticas e industriales y la alta sedimentación (^{Knowlton, 2001}; ^{Hughes et al., 2003}, ²⁰¹¹; ^{Knowlton & Jackson, 2008}; ^{Bradbury & Seymour, 2009}). En el Golfo de México, el Sistema Arrecifal Veracruzano (SAV) no es la excepción a éstos y otros impactos (^{Salas-Pérez & Granados-Barba, 2008}; ^{Ortiz-Lozano, 2012}; ^{Valadez-Rocha & Ortiz-Lozano, 2013}), como los encallamientos asociados a un puerto de altura, sumando 126 en el último siglo (^{Hayasaka-Ramírez & Ortiz-Lozano, 2014}), de los cuales algunos aún se encuentran en el fondo en calidad de pecios. De acuerdo con ^{Walker et al. (2007)}, los pecios permiten el reclutamiento de larvas y especies pioneras sobre los nuevos sustratos que son colonizados rápidamente por algas (^{Fager, 1971}; ^{Schuhmacher, 1977}; ^{Carter et al., 1985}; ^{Eston et al., 1992}; ^{Cummings, 1994}; ^{Moura et al., 2004}; ^{Kraufvelin et al., 2007}), y se convierten en zonas de alimentación, crianza y/o refugio para diversos organismos en los sistemas arrecifales (^{Borowitzka et al., 1978}; ^{Antit et al., 2013}). En el SAV no existen investigaciones científicas acerca de la composición biótica y estructura, ni de los procesos ecológicos que se llevan a cabo en los pecios.

Algunos aspectos ecológicos que permiten entender la dinámica de las comunidades algales son el estudio de la estructura y composición del fitobentos. Por ello, en este trabajo se realizó, con base en un gradiente batimétrico, un estudio que considera la macroflora del pecio Ana Elena, una embarcación encallada en el SAV a principios del siglo XX. El objetivo de este estudio fue conocer la composición y estructura de la comunidad fitobentónica de dicho pecio.

Materiales y métodos

El Parque Nacional Sistema Arrecifal Veracruzano (PNSAV) se localiza en la región central de Veracruz, frente a las costas de los municipios de Veracruz, Boca del Río y Antón Lizardo. Es un sistema complejo e importante dentro del Golfo de México (Fig. 1), pues está declarado reserva de la biosfera por la UNESCO, un humedal Ramsar y un componente esencial del Corredor Arrecifal del Suroeste del Golfo de México propuesto por ^{Ortiz-Lozano et al. (2013)}.

Figura 1: Polígono modificado del Parque Nacional Sistema Arrecifal Veracruzano con cerca de 65,517 hectáreas (Tomada de ^{DOF, 2012}). 

El pecio Ana Elena se localiza en el arrecife Anegada de Afuera del PNSAV; se encuentra en buenas condiciones, sobre un arenal rodeado de roca arrecifal que forma una poza de aproximadamente 80 m de diámetro. Sus restos se disponen a profundidades de entre 5 y 12 m, y corresponden a una embarcación de cabotaje de 53 m de eslora por 6.5 m de manga y 7.6 m de puntal, cuya proa está dirigida al Noroeste (Fig. 2).

Figura 2: Diagrama de estribor del pecio Ana Elena, los cuadros grises representan el área muestreada. 

Se realizaron dos muestreos durante marzo y mayo del 2014, utilizando buceo autónomo para llegar al pecio. La toma de muestras consideró la heterogeneidad presente en el exterior de la banda de estribor del pecio, donde se pueden diferenciar con claridad tres zonas principales que siguen un gradiente batimétrico: puente de mando (entre 5 y 6.5 m), pasillo (entre 7 y 8.5 m) y casco (entre 9 y 10.5 m). Para ello, se colocaron 27 cuadrantes de 0.25 m² (50 x 50 cm), 9 en cada zona del pecio (puente, pasillo y casco), dispuestos en forma horizontal de 3 x 3 cuadros por cada zona. Los cuadrantes se subdividieron en cuatro subcuadros (12.5 x 12.5 cm) con un cabo de nylon para fotografías con mayor resolución. Los subcuadros fueron fotografiados con una cámara Canon G10 (15 megapíxeles). Cuando se requirió, se tomaron pequeñas muestras, las cuales fueron fijadas con formol al 4%, neutralizado en agua de mar para posteriormente identificar a las especies en el laboratorio usando microscopía estereoscópica y fotónica, y realizando preparaciones permanentes por medio de la técnica de criohistología (^{Tsuda & Abbott, 1985}).

La estructura de la comunidad se estimó con base en la cobertura por subcuadro lo cual determinó, el porcentaje de ocupación de cada uno de los componentes macroalgales (forma biológica), como son talos laminares, costrosos, carnosos ramificados, filamentosos, calcáreos articulados y algunas algas epífitas o asociadas (^{Littler et al., 1983}). Se realizaron análisis de varianza (ANOVA) para probar diferencias significativas de la cobertura algal entre los niveles batimétricos del pecio Ana Elena.

Resultados

Se registró un total de 17 especies algales en la zona de muestreo del pecio Ana Elena (ocho rodofitas, tres ocrofitas y seis clorofitas); de éstas, dos son nuevos registros para México: Dictyota friabilis Setchell y Anadyomene saldanhae A. B. Joly et E. C. Oliveira (Tabla 1).

Tabla 1: Listado ficoflorístico del Pecio Ana Elena. 

* Nuevos registros para el Golfo de México. **^{Littler et al. (1983)}

En cuanto a las coberturas, Lithophyllum congestum (Fig. 3) fue la especie dominante en la zona del puente, con 30% de cobertura, mientras que Peyssonnelia inamoena (Fig. 4) lo fue para el pasillo, con 48%. En el casco, Lobophora variegata (Fig. 5) presentó una máxima cobertura del 50%, la cual disminuye con respecto a la cobertura que presentan el puente y el pasillo.

Figuras 3A-C: Lithophyllum congestum (Foslie) Foslie. A) Aspecto del alga sobre el Pecio Ana Elena, barra = 5 cm. B) Vista de un fragmento transversal en MEB con células rectangulares del peritalo y células epiteliales del hipotalo, barra = 50 μm. C) Vista superficial en MEB mostrando células epiteliales, barra = 40 μm. 

Figuras 4A-C: Peyssonnelia inamoena Pilger. A) Aspecto del talo sobre estructuras del Pecio Ana Elena, barra = 10 cm. B) Corte longitudinal mostrando células basales largas y células pequeñas de la superficie, barra = 50 μm. C) Corte longitudinal mostrando rizoides en la base, barra = 50 μm. 

Figuras 5A-C: Lobophora variegata (J.V. Lamouroux) Womersley ex E.C. Oliveira. A) Aspecto sobre el casco del barco Ana Elena, barra = 3 cm. B) Corte longitudinal de la lámina, barra = 50 μm. C) Corte transversal, barra = 50 μm. 

Las coberturas de las algas laminadas y costrosas presentan diferencias significativas en cuanto a las zonas del barco (F_1,46=12.332; p= 0.001). L. variegata (alga laminar) no se encuentra en las zonas más someras (puente), y su presencia va en aumento cuando llega al casco, que se encuentra a mayor profundidad (12 m). Por el contrario, las formas costrosas se observan con coberturas mayores en las zonas más someras, y disminuyen en la zona más profunda del barco: el casco (F_1,55= 11.628; p= 0.001) (Figs. 6a-f).

Figuras 6a-f: Porcentajes de las coberturas algales del Pecio Ana Elena. a-c) Mes de marzo. d-f) Mes de mayo. 

Discusión

El PNSAV ha sido objeto de encallamientos desde la llegada de los españoles a las costas veracruzanas, acción que aumentó con la construcción del puerto y los eventos de nortes, que han dejado numerosos pecios en el fondo marino (^{Hayasaka-Ramírez & Ortiz-Lozano, 2014}). Los pecios son un sustrato útil para el establecimiento de diversos organismos, entre ellos, las algas, uno de los primeros grupos de especies colonizadoras (^{Schuhmacher, 1977}; ^{Borowitzka et al., 1978}; ^{Kraufvelin et al., 2007}; ^{Antit et al., 2013}).

La riqueza algal en el Sistema Arrecifal Veracruzano está representada por 284 especies, registradas en 14 de los 23 arrecifes del SAV (^{Galicia-García & Morales-García, 2007}); no obstante, todavía existen áreas inexploradas ficológicamente, como el arrecife Anegada de Afuera; por ello, este trabajo representa el primer registro de las comunidades algales que se desarrollan al interior de este arrecife.

La riqueza del pecio es baja si se compara con los arrecifes Enmedio (con 161 especies, en 2.4 km²) y Santiaguillo (con 43 especies, en 1 km²), ambos del subsistema Antón Lizardo (^{Galicia-García & Morales-García, 2007}). Por su parte, en sustratos que funcionan como arrecifes artificiales, ^{Falace y Bressan (2002)} registran 93 especies de algas en el arrecife artificial Loano, mar Mediterráneo (3.5 km²), mientras que ^{Thanner et al. (2006)} registraron varias especies en un arrecife artificial de Miami-Dade, en Florida (6093 m²) y ^{Blair y Flynn (1989)} mencionan que existe 29 % de cobertura de algas para el mismo arrecife. Considerar la dimensión (área) de estos arrecifes naturales y artificiales es importante, ya que superan al pecio Ana Elena (344.5 m²), y, a pesar de ello, éste tiene un porcentaje de cobertura de algas más alto (50% en el casco) que el del arrecife artificial de Miami-Dade.

La mayor riqueza macroalgal registrada en el pecio Ana Elena corresponde a la Divisón Rhodophyta, lo cual ha sido mencionado por diferentes autores con respecto a los sustratos naturales (^{Ortega et al., 2001}; ^{Galicia-García & Morales-García, 2007}; ^{Fernández, 2008}) y artificiales (^{Borowitzka et al., 1978}; ^{Falace & Bressan, 2002}).

Anadyomene saldanhae tiene una distribución anfiatlántica (Cabo Verde y mar Caribe) (^{Collado-Vides et al., 2013}). No obstante, en Veracruz, A. saldanhae constituye un nuevo registro para la región suroeste del golfo de México, ya que complementa la distribución geográfica de especies con afinidades a regiones tropicales. Sólo se había reportado previamente en Florida y el mar Caribe (^{Littler & Littler, 2000}). Por ahora no es posible deslindar provincias biogeográficas de esta especie (Europea, golfo de México y el Caribe), ya que existen pocos datos moleculares publicados; sin embargo, llama la atención que exista un clado del mar Caribe (Santa Cruz, Islas Vírgenes, isla de Bonaire) (Collado-Vides et al., 2013) estrechamente relacionada con A. stellata, pero la muestra de Florida (Anadyomene sp.) se sale de ese clado. Esto resulta interesante para estudiar en un futuro, comparando los registros de Veracruz para comprobar su identidad y probar que la región del golfo de México difiere de la del Caribe. Una cuestión similar sucede con Dictyota friabilis, reportada para el Pacífico Sur y señalada como D. pfaffi para el Caribe (^{Littler & Littler, 2000}). Pocos estudios moleculares se han realizado de esta especie proveniente de Tahití (Polinesia) y Saba (Antillas holandesas) (^{Lozano-Orozco et al., 2015}), y no se han relacionado con las especies del golfo de México y otras regiones del Caribe. La presencia de esta especie con bandas iridiscentes conduce precisamente a D. friabilis, por lo que es necesario revisar en el futuro.

El siglo XXI se ha caracterizado por el descubrimiento de numerosos registros nuevos y especies para México (^{Wynne, 2011}), lo cual es un indicador de que en el país se están realizando investigaciones en regiones poco exploradas. En este estudio se explora por primera vez el arrecife Anegada de Afuera, donde un barco crea un arrecife artificial rico en flora con afinidades a regiones cálidas. Por otra parte, pone de manifiesto la importancia de trabajar los pecios (sustratos artificiales) con el fin de complementar el inventario biótico del bentos veracruzano y de México.

El arreglo algal sobre la borda del pecio es diferenciado de acuerdo con el gradiente batimétrico, principalmente por el cambio en la radiación lumínica y la historia de vida de las especies (^{Falace & Bressan, 2002}). En efecto, las diferentes zonas del pecio parecen tener relevancia con la presencia de macroalgas, ya que en el puente, el alga coralina dominante (30%) es L. congestum (p = 0.001), un alga incrustante que se encontró unida al pecio, cuya dureza favorece su crecimiento y, a su vez, permite que otras especies de algas se establezcan (^{Borowitzka et al., 1978}), por lo que se considera pionera en el Ana Elena. En el pasillo del pecio, que tiene un techo que lo vuelve sombrío, domina Peyssonnelia inamoena (48%), especie adaptada a zonas con poca luz y protegidas del oleaje, que puede habitar en profundidades mayores a 20 m (^{Littler & Littler, 2000}; ^{Cebrián & Ballesteros, 2004}). En el casco, la zona más profunda del pecio, domina (50%) L. variegata (p = 0.001), una especie presente en zonas sombrías o profundas (100-120 m), donde la luz es un factor limitante (^{Littler et al., 1985}; ^{Littler & Littler, 2000}). Esta especie se encontró también en la zona del pasillo, pero no en la del puente.

Este tipo de estudios sobre sustratos artificiales adquieren relevancia cuando se realizan en zonas arrecifales, en donde incluso se han utilizado pecios como arrecifes artificiales (^{Martínez-Hernández & Camacho-Olivares, 2007}). En este contexto, cuando se compara la composición algal del pecio Ana Elena con la de un arrecife natural, se observa que en ambos la parte superior está dominada por algas coralinas, mientras que la parte inferior por algas carnosas y tapetes algales (^{Borowitzka & Larkum, 1986}). Para algunos arrecifes del SAV (Anegada de Adentro, Sacrificios, Blanca, Pájaros, Sacrificios, Verde, Enmedio y Santiaguillo), ^{Pérez-España y Vargas-Hernández (2008)} registran que el porcentaje de algas coralinas a profundidades de 0-12 m es alto (7-8.1%), siendo mayor al de 12-15 m (14.0 %); L. variegata sólo fue encontrada a profundidades de entre 6 y 15 m, mientras que los tapetes algales presentaron un mayor porcentaje (9.2%) de 0-12 m, lo que aumentó en profundidades de entre 12-15 m (14.0%).

Con este estudio, se da a conocer la riqueza biótica potencial de los pecios en el SAV y se detecta la necesidad de realizar mayores investigaciones en el Ana Elena, pues lo que se logró fotografiar no necesariamente representa a todas las estructuras presentes en él (barandales, proa, popa, etcetera) ni lo que está entreverado con las macroalgas visibles. Por ejemplo, dentro de los compartimentos del barco se observó una comunidad de cianobacterias, por lo que sería interesante estudiarla, así como al resto del componente faunístico.

El estudio del funcionamiento ecológico de los pecios debe ser una línea de investigación en el PNSAV, ya que es un área vulnerable ante los encallamientos debido a que el canal de navegación cruza el área protegida entre los arrecifes para acceder al puerto de Veracruz, mismo que se pretende ampliar al doble de su capacidad en los próximos años (^{DOF, 2012}).