Introducción

A nivel mundial el interés por conocer y conservar el estado ecológico de los ecosistemas acuáticos se fundamenta no sólo en la composición, estructura y funcionalidad de la biodiversidad allí existente, sino también en la solución y reducción de conflictos socio-ambientales que conllevan al deterioro del recurso hídrico (^{Secretaria de la Convención RAMSAR, 2010}). Particularmente en Sudamérica, el estudio de los ecosistemas prioritarios ha tomado fuerza en varios países, a tal punto que las investigaciones se encaminan hacia la implementación de protocolos para la valoración de las corrientes, entendidas como un ecosistema (^{Acosta et al., 2009}; Rivera-Usme et al., 2013; ^{Villamarín et al., 2013}). Si bien estos protocolos aún están en proceso de validación, su desarrollo en los ecosistemas andinos es un referente que permite hacer comparaciones entre lugares, sin llegar aún a protocolos generales. A pesar de esta limitación, estos protocolos son considerados herramientas por los organismos públicos y gestores de los recursos hídricos (^{Acosta et al., 2009}).

Las experiencias de monitoreo en ríos andinos apuntaron por muchos años al tema de la calidad de agua, con un enfoque particular a la generación de información sobre las características fisicoquímicas y bacteriológicas del agua. Tan sólo en las últimas décadas el componente hidrobiológico se ha incluido en estos estudios, a partir de los llamados “indicadores ecológicos”, aludidos en la comunidad de macroinvertebrados y mediante los cuales se puede evaluar la respuesta del ecosistema acuático a los impactos generados por acciones antrópicas (^{Roldán & Ramírez, 2008} y ^{Zúñiga & Cardona, 2009}). La investigación de esta comunidad acuática o macrofauna ha tenido una respuesta positiva, su estudio de composición y estructura define métricas únicas (p.e. porcentaje de Dipteros, Chironomidos, EPT, etc.) e índices bióticos (BMWP, ABI, etc.) o multimétricos (^{Bonada et al., 2006}), los cuales han sido usados en diferentes métodos de evaluación ecológica en los ríos Andinos (^{Chará, 2008}; ^{Acosta et al., 2009}; ^{Prat et al., 2009}; ^{WalterosRodríguez & Paiba-Alzate, 2010}; ^{Ríos-Touma et al., 2011}; ^{Walteros & Daza, 2011}; ^{Meza-S et al., 2012}; ^{Villamarín et al., 2013} y ^{Zúñiga et al., 2013}).

Si bien la diversidad taxonómica y los factores ambientales son necesarios para conocer parte de la complejidad de los ríos, es fundamental comprender su diversidad funcional y algunos de los mecanismos que controlan o determinan estos patrones (^{Ramírez & Gutiérrez Fonseca, 2014a}), de tal manera que las valoraciones ecológicas tengan un concepto integral y proporcionen mayor información con el fin de definir un estado ecológico. Sin embargo, es claro que la aplicación de estos métodos a cualquier corriente requiere de una validación a escala geográfica y de un gradiente ambiental definido (^{Villamarín, 2012}), ya que estas técnicas pueden llegar a ser sensibles a cambios sutiles en la estructura de la comunidad y en algunos casos no detectados por los índices solamente biológicos (^{Carvacho, 2012}).

El presente estudio se realizó con el objetivo de conocer la composición y estructura del ensamble de macroinvertebrados acuáticos de la microcuenca Dalí, en el municipio de Santa Rosa de Cabal, así como definir su estado ecológico, a partir de índices bióticos, ecológicos y de valoración visual.

Materiales y métodos

Área de estudio. La microcuenca de la quebrada Dalí se encuentra en la vereda San José, municipio de Santa Rosa de Cabal, sobre la vertiente derecha del río Otún, del cual es tributario directo (Figura 1). Cuenta con un área de 430 ha, con un rango altitudinal aproximado de entre 1750 a 2700 m s. n. m. (Laboratorio SIG-UTP comp pers, Noviembre 2014).

Este territorio se clasifica como bosque subandino y/o bosque muy húmedo montano majo (bmh-MB) (^{Rangel, 2000}), donde predomina un relieve montañoso de pendiente aproximada al 60%. Se mantienen algunas coberturas de bosque natural hacia la parte alta. En la zona media de planicie inundable se encuentra un complejo de humedales, los cuales fueron intervenidos décadas atrás al ser modificados por las actividades forestales y pecuarias. Actualmente se encuentran en proceso de regeneración natural, por lo que domina el rastrojo en diferentes estados de sucesión (^{PNNC, 2007}).

Muestreo. Entre abril del 2012 y noviembre de 2013 se muestrearon cinco tramos ubicados en la quebrada Dalí (identificados como PMLM01, PMLM02, PMLM04, PMLM05 y PMLM06) y en dos tributarios de primer orden (QR2 y QR3) (Figura 1). Las estaciones de referencia (sin o con mínima intervención antropogénica) fueron seleccionadas con ayuda del protocolo propuesto por ^{Acosta et al. (2009)}, con la elección de los puntos PMLM01 y QR2. Se muestreó durante temporada de secas (junio, julio y septiembre) y temporada lluviosa (abril, mayo y noviembre).

Factores ambientales evaluados. Para cada tramo evaluado se determinaron in situ las variables fisicoquímicas de temperatura, conductividad y pH con una sonda multimétrica.

Para la evaluación de las características de hábitat fluvial se aplicó el índice IHF adaptado para la región andina por ^{Acosta et al. (2009)}. Se evaluaron siete apartados: inclusión de rápidos (IHF1), frecuencia de rápidos (IHF2), composición de sustrato (IHF3), régimen de velocidad/profundidad (IHF4), porcentaje de sombra (IHF5), elementos de heterogeneidad (IHF6) y cobertura vegetal acuática (IHF7); al final se sumaron los puntos de cada apartado y se definió un estado de calidad del hábitat por tramo.

En cuanto a las características y calidad de la zona de vegetación de ribera, se valoraron con ayuda del índice QBR-And (^{Acosta et al., 2009}) cuatro apartados correspondientes: grado de cubierta de la zona de ribera (QBR-And1), estructura de la cubierta (QBR-And2), calidad de la cubierta (QBR-And3) y grado de naturalidad del canal fluvial (QBR-And4). Como ejercicio complementario se comprobó y clasificó a las distintas especies nativas (diferenciando entre árboles, arbustos y hierbas), y se comparó con el listado propuesto por ^{Acosta et al. (2009)}. La Tabla 3 (Tabla 1, Tabla 2, Tabla 3) contiene ese listado de especies presentes en esta microcuenca.

Tabla 1 Variables ambientales promedio estimadas para estación de muestreo evaluada en la microcuenca Dalí, cuenca alta del río Otún, Colombia. 

Tabla 2 Condición ecológica definida para cada tramo de acuerdo con las propuestas de ^{Zúñiga & Cardona (2009)}. ^{Encaladas et al. (2011)}. ^{Prat et al. (2012b)} y ^{Villamarín et al. (2013)}. 

Tabla 3 Listado de especies vegetales más comunes presentes en la microcuenca Dalí, cuenca alta del río Otún, Colombia. 

Información recopilada por cortesía de Uribe y Restrepo (Grupo Ecología Ingeniería y Sociedad-.EIS, Universidad Tecnológica de Pereira, 2014).

Muestreo de los macroinvertebrados acuáticos. Para la recolección de los macroinvertebrados acuáticos se utilizó la red tipo Surber (900 cm2), con una luz de malla de 500 μm. En cada tramo de muestreo (20 m aproximadamente) se realizó el reconocimiento de los respectivos microhábitats dominantes que fueron sustrato rocoso, hojarasca u orilla con vegetación y sedimento fino (arena o gravilla en pozas particularmente), con base en el protocolo propuesto por ^{Silveira et al. (2004)}. Todo el material biológico colectado se preservó y llevó al laboratorio de Procesos Biológicos de la Universidad Tecnológica de Pereira para su respectiva separación e identificación taxonómica hasta el nivel de género con ayuda de claves especializadas (^{Roldán, 1998}; ^{Posada-García & Roldán-Pérez, 2003}; ^{Domínguez et al., 2009}; ^{Flowers & De la Rosa, 2010}; ^{Springer, 2010} y ^{Prat et al., 2012a}). En cuanto a la asignación de los Grupos Tróficos Funcionales (GTF), se tuvo en cuenta la siguiente clasificación: recolectores (C), colectores-recolectores (C-R), filtrador (F), depredadores (D), fragmentador (T) y raspadores (R), según la propuesta de ^{Ramírez & Gutiérrez-Fonseca (2014b)}.

Análisis de datos. Se calculó la abundancia relativa y absoluta, así como la riqueza de cada taxa en cada sitio de estudio. Para determinar si existían diferencias estadísticas significativas entre abundancia de individuos y las estaciones, sustrato o microhábitats muestreados, Grupos Tróficos Funcionales y épocas o periodos evaluados, se usó la prueba no paramétrica de Kruskal Wallis (K-W). La estimación de la riqueza de taxa esperada se analizó con la curva de acumulación de taxa (S), en comparación con la medida del esfuerzo de muestreo (n). De igual manera, se estimaron métricas de dominancia de taxones de Ephemeroptera, Plecoptera y Trichoptera y el porcentajde de EPT, Chironomidae y Coleoptera y de uno de los Grupos Tróficos Funcionales (GTF). Para el análisis ecológico de algunos atributos estructurales de la comunidad se usaron índices de diversidad alfa de Shannon H ́, dominancia de Simpson D ́ y Equitatividad de Jaccard J ́ de acuerdo con la propuesta de ^{Moreno (2001)}. Se calculó el índice biótico BMWP modificado por ^{Zúñiga & Cardona (2009)} para conocer la calidad ecológica del agua.

Para determinar el estado ecológico, se usaron dos metodologías que permitieron averiguar la integridad entre los elementos evaluados; una de ellas es la propuesta de ^{Encalada et al. (2011)} y ^{Prat et al. (2012b)}, que está basada en el índice ECOSTRIMED (Ecological Status River Mediterranean), el cual pretende valorar de forma global la calidad de todo el ecosistema fluvial, incluida la ribera hidromorfológica. La otra metodología se basó en el cálculo de métricas representativas de la calidad biológica de la comunidad de macroinvertebrados, por medio de la aplicación CABIRA, soportada en el índice multimétrico IMEERA (Índice Multimétrico de Estado Ecológico de Ríos Altoandinos) propuesto por ^{Villamarín et al. (2013)}.

Para poder comparar los diferentes índices calculados, los valores de calidad fueron normalizados mediante el cálculo del EQR (Relación de Calidad Ecológica en español). El EQR es la división del valor de un índice cualquiera entre su valor en condiciones de referencia (^{Prat et al., 2012b}).

Resultados

Caracterizaciones del hábitat acuático y del bosque de ribera. Los tramos evaluados de la corriente de la quebrada Dalí y sus dos afluentes presentaron un pH ligeramente bajo, mientras que la temperatura y conductividad del agua se encontraron en rangos de entre 16 y 19.8 °C y de 40.3 y 56.5 μs/cm, respectivamente (Tabla 1). En la planicie inundable, considerada como la parte media de la microcuenca, se observó el incremento de un grado en la temperatura del agua.

En cuanto a la valoración cualitativa de la calidad del hábitat fluvial y del bosque de ribera, se evaluó de manera independiente cada apartado o componente de cada índice, así como de manera global (Tabla 1). Con estas valoraciones se confirmó a las estaciones PMLM01 y QR2 como puntos de referencia. En las estaciones ubicadas en la zona de planicie inundable, aunque cuentan con un hábitat bien constituido o excelente, algunos atributos como heterogeneidad, porcentaje de sombra e inclusión de rápidos deberían ser monitoreados por obtener puntuaciones bajas. En cuanto a los resultados arrojados por el índice QBR-And se observó una alteración en el bosque de ribera desde la estación PMLM02, muy evidente en las estaciones ubicadas sobre el valle de la quebrada Dalí. La estación QR3, en la cual se refirió que el tributario fue perturbado por actividades antropogénicas del pasado, presentó una pésima condición en la calidad tanto del hábitat como de la vegetación de ribera.

La microcuenca Dalí, en su parte alta, cuenta con una cobertura de bosque secundario con heterogeneidad en los estratos, lo que pudo favorecer a la diversidad animal y vegetal en la zona donde se encuentran ubicadas las estaciones PMLM01 y QR1; mientras que en la planicie inundable predominaron coberturas vegetales en estados sucesionales avanzados, dominadas por especies resistentes como Baccharis sp.o chilco y Pennisetum clandestinum o pasto kikuyo, propias de estratos arbustivos y herbáceos.

Comunidad de macroinvertebrados acuáticos. En total se recolectaron 25,174 organismos, fluctuó entre 25 y 5,724 individuos (en los sitios QR3 y PMLM05, respectivamente) correspondientes a 5 y 93 taxa identificadas (en los sitios QR3 y PMLM01, respectivamente) Tabla 4. La clase Insecta tuvo mayor representación en términos de abundancia y riqueza, destacándose órdenes como Coleoptera, Diptera, Ephemeroptera y Trichoptera (Fig. 2). Aunque la mayoría de los estadios fueron larvales, también aparecieron registros de adultos y pupas.

Tabla 4 Registro de taxa de macroinvertebrados colectados en siete estaciones de muestreo en la microcuenca Dalí, cuenca alta del río Otún-Colombia. 

Figura 2 Composición taxonómica de la comunidad de macroinvertebrados acuáticos en la quebrada Dalí, cuenca alta del río Otún, Colombia. 

Si bien para este estudio se logró la clasificación 129 taxones, que hace referencia a la riqueza específica global, el ensamble de macroinvertebrados se mantuvo estable, tal como se observa en la curva de acumulación de taxones (Fig. 3). Es altamente probable el registro de nuevos géneros o taxa para esta comunidad, lo que pone de manifiesto la heterogeneidad bioindicadora en la microcuenca Dalí. El estimador no paramétrico Chao 1 predijo un total de 137 taxones, basado en la abundancia; dicho estimador predice una completitud del inventario del 94%, criterio que define que el muestreo fue representativo. Es necesario un esfuerzo mayor en el muestreo para poder registrar entre 5 y 8 taxones y así alcanzar la asíntota y completitud del inventario.

Figura 3 Curva de acumulación de taxa de los macroinvertebrados acuáticos en la microcuenca Dalí, cuenca alta del río Otún, Colombia. 

Estos registros se relacionan con la heterogeneidad de microhábitats disponibles para la colonización de esta comunidad. Hojarasca, orilla con vegetación, sustrato rocoso y grava fueron los más dominantes para cada tramo muestreado. Si bien para este estudio no se registró diferencia estadística significativa entre las épocas muestreadas (KW, p= 0.156), sí se presentaron diferencias estadísticas significativas entre los microhábitats (K-W, p= 0.021).

En cuanto a los estimativos ecológicos evaluados (Tabla 1), la diversidad Shannon se presentó entre los rangos de 3.195 y 0.589 (en los sitios PMLM01 y QR3, respectivamente). Por su parte la dominancia de Simpson se encontró entre 0.323 y 0.058 definida para las mismas estaciones, lo que indica que existe una distribución heterogénea entre los organismos que son parte de la comunidad de macroinvertebrados acuáticos, excepto para la estación QR3, la cual presentó un proceso sucesional y por tanto un restablecimiento de la comunidad bioindicadora.

Respecto a los Grupos Tróficos Funcionales (GTF), los colectoresrecolectores fueron los mejor representados con un 35%, seguido de los recolectores con un 22% y los fragmentadores con un 16.5%. En las estaciones de referencia PMLM01 y QR2 e incluso en el sitio PMLM02 destacan los fragmentadores con porcentajes superiores al 25%. Se observó que los colectores-recolectores superaron el 42% en sitios como PMLM04 y PMLM06 y para el tributario QR3 los colectores alcanzaron un 69%. No hubo diferencias estadísticamente significativas entre los diferentes GTF identificados para este estudio (K-W, p= 0.76).

Análisis del estado ecológico de la microcuenca Dalí. En primer lugar, el análisis la calidad ecológica del agua a través de la aplicación del índice BMWP/Col hace referencia a una calidad muy buena, es decir, “agua muy limpia”, tanto para los meses muestreados como para las estaciones. Algunos sitios superan los 200 puntos para este índice, valores poco comunes en los sistemas andinos (Tabla 2).

La asignación de un estado ecológico para la microcuenca Dalí se basó en la combinación de los valores de dos índices de calidad, el índice BMWP (variable respuesta) y el valor del índice QBR-And e IHF (variables explicativas). De acuerdo con la propuesta de ^{Encalada et al. (2011)}, la calidad ecológica de la quebrada Dalí y del tributario QR2 es excelente y para el tributario QR3 se considera pésima (Tabla 2). Adicionalmente, se analizaron los resultados con un índice multimétrico de estado ecológico para los ríos Andinos propuesto por ^{Villamarín et al. (2013)}, donde se obtuvo una muy buena calidad para todas las estaciones, excepto el tributario QR3 que reflejó una mala calidad ecológica (Tabla 2).

Discusión

Diversidad de macroinvertebrados acuáticos. Los resultados de composición y estructura en el ensamble de los macroinvertebrados acuáticos se encuentran soportados por las excelentes condiciones de calidad de hábitat presentes en la quebrada Dalí y sus tributarios. Algunos órdenes como Coleoptera y Trichoptera tuvieron buena representación, tanto espacial (microhábitats) como temporalmente (temporada seca y lluviosa). Aunque la mayoría de los estadios fueron larvales, también aparecieron registros de adultos y pupas. Estos resultados fueron similares a los presentados por ^{Chará (2008)} y ^{Villamarín (2012)}.

De acuerdo con lo afirmado por ^{Manzo (2005}) y ^{Zúñiga et al. (2013)}, este tipo de quebradas andinas albergan una significativa porción de la diversidad del orden Coleoptera en Sudamérica, de tal manera que los 19 géneros reportados para este estudio pueden representar más del 50% de la fauna conocida a nivel genérico en América del Sur, según la revisión de ^{Archangelsky et al. (2009)}.

Por su parte, los Trichoptera estuvieron bien representados por larvas y pupas, las cuales viven en diversos ambientes acuáticos y la mayoría construyen refugios fijados al sustrato o refugios portátiles de una variedad de formas y materiales. Según ^{Springer (2010)} y ^{Guevara et al. (2005)}, estos insectos acuáticos, además de ser diversos, son capaces de colonizar diferentes tipos de sustratos (roca, arena, grava, hojarasca), tanto en rápidos como en remansos. Algunos géneros como Smicridea e Hydroptila, que además de ser comunes, se encontraron asociados al sustrato rocoso, pese a la inclusión de sedimento fino sobre éste.

Los tramos estudiados de las corrientes de la microcuenca Dalí y sus afluentes describen una heterogeneidad espacial, que además de estar influenciada por condiciones biofísicas de la corriente, promueven en la parte alta un elevado potencial de dominancia tanto de hojarasca como de sustratos rocosos, lo que coincide con lo expreso por ^{Vannote et al. (1980)}, ^{Barbour et al. (1999)} y (^{Allan & Castillo 2007}). A nivel de cuenca media, existen coberturas importantes de sustrato inorgánico tipo gravas y arenas, pero se mantiene una proporción importante de piedras medianas y pequeñas. Este patrón también fue registrado en otras investigaciones realizadas en quebradas andinas y altoandinas (^{Bernal et al., 2006}; ^{Ríos et al., 2011} y ^{Rodríguez-Barrios et al., 2011}), donde la combinación de hojarasca y sustrato rocoso aseguran una diversidad funcional en torno a la presencia de organismos recolectores, colectores-recolectores y fragmentadores como los más representativos, similar al de este estudio.

De acuerdo con (^{Chará-Serna et al. 2010} y ²⁰¹²), muchas de las quebradas protegidas de los andes colombianos soportan una dominancia numérica por parte de los organismos recolectores, pero también resaltan la importancia de los fragmentadores, que son más importantes en términos de biomasa por tratarse de individuos de mayor tamaño, tal es el caso de Smicridea y Tetraglossa, que resultaron ser dominantes en los resultados de esta investigación.

A pesar de no detectar diferencias estadísticamente significativas entre estaciones de muestreo en cuanto a la estructura trófica, es clave resaltar que en la planicie inundable de la microcuenca (particularmente el tributario QR3 y las estaciones PMLM05 y PMLM06) la diversidad funcional estuvo dominada por las condiciones ambientales locales y de cobertura vegetal, lo que validó lo propuesto por ^{Jacobsen et al. (2008)}, quienes consideran que a escala de dos muestras cercanas pueden encontrarse diferencias a nivel de dicha diversidad funcional.

En cuanto a la riqueza específica global definida por la curva de acumulación de taxa, se acoge la propuesta de ^{Moreno (2001)}, quien la considera como un indicador del estado del hábitat, basado en la hipótesis de que un tramo heterogéneo, con alta calidad del agua, permitirá la existencia de un mayor número de taxa (es decir, albergará mayor biodiversidad alfa), que un tramo afectado por alguna acción antropogénica.

Existe una riqueza específica y diversidad alfa alta, comparado con estudios en ríos de montaña similares como los presentados ^{Bernal et al. (2006)}, ^{Chará (2008)}, ^{Walteros-Rodríguez & Paiba-Alzate (2011)}, ^{González et al. (2012)} y ^{Meza et al. (2012)}.

Estado ecológico de la microcuenca Dalí. Los resultados de este estudio ratifican la importancia de evaluar condiciones biofísicas, hidromorfológicas e hidrobiológicas de referencia asociadas a la tipología de las corrientes, con el fin de tener referentes propios para estos ecosistemas andinos, así como para caracterizar las alteraciones del ecosistema acuático, tal como lo propone ^{Acosta et al. (2009)}, ^{Prat et al. (2012b)} y ^{Villamarín et al. (2013)}.

Es evidente que los componentes evaluados en cada una de las estaciones de muestreo se articulan con la estructura y composición de la vegetación de ribera, ya que constituye un ecotono entre el hábitat terrestre y acuático, por lo que sus características biofísicas aportan a la funcionalidad de los ríos (^{Barbour et al., 1999}; ^{Pardo et al., 2002}; ^{Acosta et al., 2009} y ^{Villamarín et al., 2013}). Por lo tanto, si la vegetación de ribera está degradada, aunque las aguas estén limpias, no se espera un estado ecológico mejor (^{Prat et al., 2012b)}. Este último caso se registró para las estaciones ubicadas en el valle de la microcuenca, donde la inclusión tanto de materia orgánica como de sólidos suspendidos sobre las piedras es común, por lo que la condición es pésima para el análisis comparativo entre los valores del QBR-And y el índice biótico BMWP (^{Encalada et al., 2011}).

En cuanto a la relación entre el índice IHF y el BMWP, se observa que las condiciones definidas para las estaciones son “muy buenas a buenas”, ya que el cauce no se encuentra alterado. No obstante, es recomendable hacer un seguimiento de las condiciones hidromorfológicas de la microcuenca y de la composición del sustrato inorgánico, particularmente en la estación QR3.

En cuanto al Índice Multimétrico del Estado Ecológico para ríos Andinos (IMEERA) tipo B, se observó que define una condición ecológica entre “muy buena” y “buena” para todas las estaciones, exceptuando al tributario QR3. Adicionalmente, este índice arroja información sobre aspectos de la estructura, composición y salud ambiental de las corrientes, por lo que se sugiere como una herramienta para evaluar la integridad biológica de los ríos andinos (^{Villamarín et al., 2013}).

Finalmente, después de la valoración y comparación de índices univariados y multivariados, se confirma una condición ecológica buena para la microcuenca Dalí, pero se destaca la necesidad de implementar un monitoreo continuo de las corrientes, teniendo siempre presente las estaciones de referencia y propendiendo por mejorar aspectos que permitan restaurar la calidad ecológica.