INTRODUCCIÓN

El pez vela Istiophorus platypterus (Shaw, 1792) se encuentra ampliamente distribuido en las aguas superficiales tropicales y templadas de todos los océanos del mundo (^{Nakamura,1985}). En aguas internacionales es capturado principalmente con redes de enmalle de deriva, redes fijas y arpones, también es parte de la captura incidental en las pesquerías comerciales con palangre y redes de cerco (^{Chiang, 2004}; ^{Chiang et al., 2006a}; ^{Mourato et al., 2018}). En México, su captura está reservada a la pesca deportiva (^{NOM-017-PESC-1994}). Dentro del grupo de los peces de pico (familia Isthiophoridae y Xiphiidae) representa una de las especies con volúmenes de captura más importantes (^{Hernández-Herrera & Ramírez-Rodríguez, 1998}; ^{Cerdenares-Ladrón de Guevara et al., 2013}).

La Bahía de Acapulco, Guerrero, México, es una zona que presenta altos niveles de esfuerzo de pesca para este recurso, ya que tiene un valor económico elevado y es aprovechado para consumo humano, taxidermia y artesanías (^{Osuna-Flores, 1991}; ^{Hernández-Aguilar et al., 2013}).

Se han publicado diversos estudios sobre los aspectos reproductivos del pez vela para la región oriental del Océano Pacífico, estas investigaciones han utilizado métodos indirectos como el índice gonadosomático para estimar la temporada reproductiva y la distribución geográfica de ejemplares maduros (^{Kume & Joseph, 1969}; ^{Shingu et al., 1974}; ^{Miyabe & Bayliff, 1987}; ^{Nakano & Bayliff, 1992}; ^{Uosaki & Bayliff, 1999}). Sin embargo, pocos estudios reportan información sobre la proporción de sexos y fecundidad parcial (^{Chiang et al., 2006a}, ^2006b).

En el caso particular del Pacífico mexicano, los estudios de reproducción de I. platypterus han sido realizados por ^{Eldridge & Wares (1974)} quienes utilizaron el índice gonádico y el número de modas en la distribución del diámetro de los ovocitos intraováricos para definir la madurez sexual y la época de desove de las hembras, específicamente en las costas de Baja California Sur, México y California, Estados Unidos.

Por otro lado, ^{Hernández-Herrera & Ramírez-Rodríguez (1998}) analizaron la proporción sexual y porcentaje de hembras maduras del pez vela en las costas del Pacifico mexicano. Asimismo, ^{Hernández-Herrera et al. (2000)}, estimaron la fecundidad y frecuencia del desove en organismos capturados en algunas localidades frente a las costas del Pacífico mexicano (Baja California Sur, Sinaloa, Jalisco y Colima), durante el periodo de 1989-1991. ^{González-Armas et al. (2006)} describieron aspectos de la reproducción del pez vela en organismos capturados en la boca del Golfo de California entre enero de 1990 y diciembre de 2004, concluyeron que la temporada de reproducción se presenta de julio a noviembre. Finalmente, ^{Cerdenares-Ladrón de Guevara et al. (2013)}, describieron algunos rasgos reproductivos del pez vela en el sureste del Pacífico mexicano (costas de Oaxaca) y concluyeron que la especie presenta un desarrollo ovárico asincrónico y la época de desove ocurre durante los meses de julio y septiembre.

Considerando que, en la Bahía de Acapulco, Guerrero, México no se cuenta con antecedentes de estudios sobre aspectos reproductivos del pez vela (^{Hernández-Aguilar et al., 2013}) y que esta información es esencial para el diseño de planes de manejo de cualquier especie, el objetivo del presente trabajo fue describir el ciclo reproductivo de las hembras del pez vela con énfasis en la temporada de desove, la talla promedio de madurez y la fecundidad parcial, durante los años 2008 y 2009.

MATERIAL Y MÉTODOS

Los ejemplares fueron recolectados de marzo de 2008 a diciembre de 2009 en las áreas de desembarco de la flota deportiva de la Bahía de Acapulco, Guerrero, México (99°52’57” latitud norte, 16°51’59” longitud oeste; Fig. 1). Las medidas biométricas registradas incluyeron: el peso total (PT en g), la longitud posorbital (LP en cm) y el peso de las gónadas (PG en g). Las gónadas fueron preservadas en formaldehido al 10% para su posterior análisis histológico. El sexo de los peces fue identificado a partir de cortes histológicos. Las gónadas de las hembras se procesaron empleando la técnica histológica convencional. El proceso consistió en la deshidratación, inclusión en parafina, cortes de 7µm de grosor en un micrótomo (Leica RM2155) y tinción con hematoxilina-eosina, posteriormente los cortes histológicos fueron montados en portaobjetos para su observación al microscopio (Carl Zeiss, AxioLab A1). Se consideraron cinco etapas de desarrollo gonádico (reposo, desarrollo, madurez, desove y posdesove), considerando la descripción del desarrollo de ovocitos propuesta por ^{Hernández-Herrera & Ramírez-Rodríguez (1998)}.

Figura 1 Área de estudio, zona de pesca de I. platypterus en Bahía de Acapulco, México 

La proporción de sexos de los organismos fue analizada de forma mensual y total, comparándose con la proporción teórica esperada (1H:1M) a través de una prueba de bondad de ajuste de 𝜒² (^{Sokal & Rohlf, 1979}).

El índice gonadosomático (IGS) de las hembras se calculó para evaluar cambios en su actividad reproductiva, considerando que los valores altos representan periodos de madurez y valores bajos denotan inactividad reproductiva. Este índice se calculó por medio de la siguiente ecuación:

dónde: IGS= Índice gonadosomático; pg= peso gónada; PT= peso total eviscerado del pez.

La época reproductiva de la especie se estableció considerando las mayores frecuencias de organismos en fase de madurez y los valores más altos del IGS.

La talla media de madurez fue estimada utilizando las frecuencias de hembras maduras y en desove, agrupadas por intervalos de 5 cm de longitud pos orbital. Los datos fueron ajustados a una función de distribución logística mediante la siguiente función (^{Taylor & Murphy, 1992}):

Dónde: FHM es la frecuencia de hembras maduras y en desove por intervalo de talla, a y b son coeficientes de la distribución logística; LP es el intervalo de longitud posorbital de las hembras en fase de madurez y desove. Los valores de a y b calculados se utilizaron para obtener la LP₅₀ con la siguiente ecuación: (LP₅₀ ⁼ a/b). Las variables de distribución logística se obtuvieron con el programa Statistica v.8.

Para estimar la fecundidad se empleó el método gravimétrico, teniendo como base a las hembras con ovocitos hidratados que no presentaron folículos posovulatorios. Con la finalidad de definir el peso mínimo de muestra a utilizar en la estimación de la fecundidad, se tomaron muestras por triplicado (0.06, 0.2, 0.6, 0.8 y 1.0 gramos) de la gónada más grande de las 14 consideradas para el análisis.

Para obtener la fecundidad parcial se utilizó el peso mínimo de muestra (0.8 g), se contó el número de ovocitos hidratados para cada una de las submuestras de las gónadas que estaban en fase de madurez y sin folículos posovulatorios y se extrapoló al peso total de cada una de las gónadas, de acuerdo al método propuesto por ^{Hunter et al. (1985)}.

Una vez estimada la fecundidad parcial, se realizaron análisis de regresión para conocer la relación entre la fecundidad y longitud posorbital, y entre la fecundidad y el peso total del pez. La fecundidad relativa (FR), medida como ovocitos hidratados por gramo de peso corporal fresco, fue determinada como la fecundidad parcial dividida por el peso total fresco de los peces.

La temperatura superficial del mar fue obtenida de imágenes compuestas, adquiridas de los sensores Aqua-MODIS y Terra-MODIS (Scripps Institution of Oceanography). Las imágenes de alta resolución (HRTP) fueron procesadas utilizando el programa Image Manager de Windows^© (WIMSoft). Se utilizó una prueba de Spearman (Statistica v.8) para identificar si existía una correlación entre la temperatura superficial del mar y el índice gonadosomático.

RESULTADOS

En total se obtuvieron 561 individuos del pez vela, de los cuales 313 fueron machos (55.8 %) y 248 hembras (44.2 %). El intervalo de talla y peso fluctuó entre 101 y 212 cm de longitud posorbital y 15 y 47 kg de peso total (Fig. 2a y b). Las hembras presentaron tallas y pesos promedios significativamente mayores que los machos (F₁= 668.0676, p=0.000 y F₁= 2738.686, p= 0.0000, respectivamente) en todo el periodo de estudio (Tabla 1).

Figura 2 Distribución de frecuencia de clases de tallas y pesos de I. platypterus. a) Tallas (cm). b) Peso (kg). 

La proporción de sexos total fue de 1.26 M: 1 H, y fue significativamente diferente de la proporción 1:1 (x² = 7.53, P<0.05). El análisis de la proporción de sexos por mes, indicó diferencias significativas en seis de los 21 muestreos realizados (junio 2008, octubre 2008, diciembre 2008, abril 2009, julio 2009 y octubre 2009); en todos los casos los machos fueron más abundantes (Tabla 2).

La variación de los valores del IGS y su relación con la temperatura se presenta en la Figura 3, el coeficiente de correlación entre ambas variables fue r_s= 0.338, p= 0.183913. Los valores más bajos del IGS se presentaron de marzo a junio de 2008 (menores a 1%), cuando los valores promedio de la temperatura del agua fluctuaron entre los 27.5 y 29 ºC. Durante 2008 los valores más elevados del IGS se presentaron de agosto a octubre (4.3% y 5.4% respectivamente. En el año 2009, los valores más altos del IGS ocurrieron en agosto) (entre 4.3% y 5.4%), en donde se registraron temperaturas promedio entre los 29 y 31.5ºC.

Figura 3 Variación mensual del índice gonadosomático de hembras de I. platypterus en la Bahía de Acapulco, México. En algunos meses no fue posible obtener datos biométricos. 

En la Tabla 3 se muestra una descripción detallada de las cinco fases de desarrollo identificadas y los promedios de los diámetros de los ovocitos. Asimismo, en la Figura 4 se presentan las características histológicas de las cinco fases de desarrollo.

Figura 4 Fotomicrografías del ovario de I. platypterus mostrando las diferentes fases del desarrollo de las gónadas. 

En la Figura 5 se presentan los porcentajes de hembras de I. platypterus en las diferentes fases de desarrollo gonádico y los registros de temperaturas promedio durante el periodo de estudio. Así durante los dos años de muestreo se observaron hembras en fase de madurez de julio a diciembre; sin embargo, la mayor frecuencia (>60%) se presentó durante los meses más cálidos (agosto, septiembre y octubre), en donde se registraron temperaturas promedio entre 29 y 31.5ºC. Los organismos en reposo se presentaron en casi todos los meses, pero con mayor frecuencia durante los meses con menor temperatura (marzo a mayo y octubre diciembre).

Figura 5 Porcentaje de hembras de I. platypterus en las diferentes fases de desarrollo gonádico y registros de temperaturas promedio durante el periodo de muestreo (2008 y 2009). 

La talla de primera madurez (LP_50%) para las hembras de pez vela capturados en la Bahía de Acapulco fue a los 164.8 cm de longitud posorbital (Fig. 6). Sin embargo, se encontraron peces que maduraron desde los 133 cm de LP y 19 kg peso húmedo.

Figura 6 Talla promedio de madurez (LP_50%) de hembras de I. platypterus capturados en la Bahía de Acapulco, México. 

Para la estimación de la fecundidad parcial, fueron seleccionados 14 ovarios los cuales presentaron ovocitos con elevado grado de hidratación (todos clasificados dentro de categoría hembras maduras). Las tallas y pesos de dichas hembras fluctuaron entre 139 y 169 cm de longitud postorbital y entre 26 y 36 kg de peso húmedo. La fecundidad parcial estimada osciló entre 0.330 y 2.092 × 10⁶ ovocitos con un promedio de 1.07 × 10⁶ ovocitos por temporada de desove (Tabla 4). No se encontró una relación lineal significativa de la talla y el peso con la fecundidad parcial de los organismos (Fig. 7).

Figure 7 Relación entre la fecundidad parcial de I. platypterus y la longitud posorbital y el peso total. 

DISCUSIÓN

Durante los años 2008 y 2009 se obtuvieron un total de 561 organismos, con un porcentaje mayor de machos (n= 313) que de hembras (n=248), esta mayor proporción de machos ha sido reportada previamente en otras áreas de distribución del pez vela (^{Jolley, 1977}; ^{Chiang et al., 2004}; ^{Chiang et al., 2006a}; ^{Arizmendi-Rodríguez et al., 2006}; ^{Cerdenares-Ladrón de Guevara et al., 2013}). Se argumenta que esta proporción puede beneficiar el evento reproductivo al tener mayor probabilidad de fertilización, debido a que se ha observado que varios machos pueden fecundar a la misma hembra durante un solo evento reproductivo (^{Beardsley et al., 1975}; ^{Hempel, 1979}).

Basados en análisis histológicos, algunos estudios han identificado entre cinco (^{Jolley 1977}; ^{Hernandez-Herrera & Ramírez-Rodríguez 1998}; ^{González-Armas et al. 2006}; ^{Cerdenares-Ladrón de Guevara et al. 2013}; ^{Mourato et al. 2018}) y siete fases de desarrollo ovárico en el pez vela (^{De-Sylva & Breder, 1997}; ^{Chiang et al., 2006a}). Sin embargo, ninguno de estos trabajos es estrictamente comparable debido a la diversidad de estrategias y diseños de muestreo utilizados para la obtención de los organismos analizados, así como por diferencias en las metodologías empleadas para la estimación de los parámetros reproductivos de la especie. En este contexto la clasificación descrita en el presente estudio es el resultado de un trabajo de revisión de clasificaciones publicadas de la especie y de las características propias de las hembras de la Bahía de Acapulco, México. Con base en lo anterior fue posible diferenciar cinco fases de desarrollo gonádico: 1) reposo, 2) desarrollo, 3) madurez, 4) desove y 5) posdesove).

El análisis histológico permitió identificar ovocitos en diferentes grados de desarrollo en una misma hembra, lo anterior ya ha sido reportado por ^{Jolley (1977)}, ^{Chiang et al. (2006b)}, ^{González-Armas et al. (2006)}, ^{Cerdenares-Ladrón de Guevara et al. (2013)} y ^{Mourato et al. (2018)}, lo cual valida de alguna manera la condición de un desarrollo sincrónico por grupos de la especie. Asimismo, se pudo observar que en una misma gónada se presentaron ovocitos en máximo grado de hidratación y folículos posovulatorios, lo cual se constituye como evidencia de un desove reciente y la inminente liberación de ovocitos. Este hecho permite definir al pez vela como un desovador parcial múltiple, ya que en una misma temporada reproductiva puede desovar en varias ocasiones.

En este sentido, ^{Jolley (1977)} reportó que el pez vela puede desovar al menos tres veces durante una temporada reproductiva y el desfase entre un desove y otro es de alrededor de dos días (^{Chiang et al., 2006b}). Sin embargo, ^{Hernández-Herrera et al. (2000)} propusieron que la presencia de ovocitos hidratados y folículos posovulatorios recientes en una misma gónada (condición del presente estudio), es evidencia de un periodo entre desoves, más corto, tal y como se presenta en el barrilete negro Katsuwonus pelamis (Linnaeus, 1758), donde se ha estimado un periodo de tiempo entre desoves de 12 a 24 horas (^{Hunter et al., 1986}).

Una primera aproximación para describir algunos aspectos reproductivos en teleósteos es el uso de diferentes índices morfofisiológicos, entre ellos el índice gonadosomático (IGS), el cual ha sido utilizado ampliamente en estudios dirigidos a la descripción de los aspectos reproductivos del pez vela, desde los trabajos pioneros hasta los más recientes (e.g. ^{Eldridge & Wares, 1974}; ^{Cerdenares-Ladrón de Guevara et al., 2013}). En el presente estudio el IGS permitió confirmar la época reproductiva de las hembras del pez vela, ya que durante el periodo de agosto a octubre se registró un elevado porcentaje de gónadas con IGS altos (IGS= 6.9), mientras que las gónadas en estado de reposo (IGS= 0.33) se presentaron principalmente en los meses menos cálidos.

Diversos autores han considerado que la temporada reproductiva de I. platypterus se presenta durante los meses más cálidos del año, los cuales corresponden a las estaciones de verano y otoño en el hemisferio norte, hecho que pudiera estar directamente relacionado con la temperatura superficial del mar (TSM) (^{Voss, 1953}; ^{Merret, 1970}; ^{Eldridge & Wares, 1974}; ^{Beardsley et al., 1975}; ^{Jolley, 1977}; ^{Barcelata-Ortiz et al., 1990}; ^{Pimenta et al., 2005}; ^{De-Sylva & Breder, 1997}; ^{Hernández-Herrera & Ramírez-Rodríguez, 1998}; ^{Chiang et al., 2006b}; ^{González-Armas et al., 2006}; ^{Cerdenares-Ladrón de Guevara et al., 2013}).

En la literatura se ha propuesto que la TSM es uno de los principales factores que promueven la ovogénesis y vitelogénesis (e.g.^{Hernández-Herrera & Ramírez-Rodríguez, 1998}; ^{Chiang et al., 2006b}, ^{Cerdenares-Ladrón de Guevara et al., 2013}). La presencia de hembras maduras se detectó durante la temporada cálida (agosto, septiembre y octubre), cuando los valores de temperatura variaron entre los 29 y los 31.5°C, valores que son ligeramente superiores a los reportados por ^{Hernández-Herrera & Ramírez-Rodríguez (1998)} de 27 a 30°C frente a las costas del Pacífico de mexicano (Baja California Sur, Sinaloa, Jalisco y Colima).

Lo anterior demuestra la necesidad de realizar una mayor cantidad de estudios enfocados a comprender de mejor forma la estructura vertical y las características físicas de las masas de agua, lo cual pudiera a su vez ayudar a explicar el por qué el pez vela se reproduce en esta área durante un período determinado del año (^{Jalabert, 2005}; ^{Chiang et al., 2006a}).

La talla promedio de madurez o talla media, se define como la talla a la cual el 50% de los individuos están maduros. Esta talla puede variar dentro de una misma especie y puede variar espacial o temporalmente (^{Sparre & Venema, 1995}). Ejemplo de esto son los diferentes estudios enfocados en el pez vela donde se determinan tallas de primera madurez muy variables entre sí (Tabla 5); como el realizado por ^{Eldridge & Wares (1974)} quienes reportan un intervalo de 160 a 165 cm de longitud furcal, por otro lado, ^{Jolley (1977)} menciona que el pez vela madura al llegar a los 120 cm; ^{Nakano & Bayliff (1992)} indicaron que la hembra madura más pequeña se encontró dentro de la clase de talla de 121 a 130 cm de longitud ojo-furca y ^{Cerdenares-Ladrón de Guevara et al. (2013)} documentaron una talla de 150.2 cm de longitud posorbital en las costas de Oaxaca, México.

La talla promedio de madurez (LP_50%) estimada en el presente estudio fue de 164.8 cm de longitud posorbital, la cual en términos generales está por encima de los valores reportados por otros autores (^{Eldridge & Wares, 1974}; ^{Jolley, 1977}; ^{Nakano & Bayliff, 1992}; ^{Cerdenares-Ladrón de Guevara et al., 2013}). Un factor importante a considerar para explicar estas diferencias es el origen de las muestras en cada uno de los diferentes estudios. Por ejemplo, en el estudio de ^{Cerdenares-Ladrón de Guevara et al. (2013)}, la mayoría de los peces provienen de la pesca artesanal, mientras que en la presente investigación las muestras tienen origen en la pesca deportiva, la cual tiene por objetivo conseguir ejemplares de tallas grandes, situación que pudiera influir en la estimación de la talla promedio de madurez; esto es, en el presente estudio las tallas de los ejemplares analizados son las más grandes de todos los estudios realizados. También es importante tomar en consideración lo señalado por ^{Saborido & Junquera (2000)}, quienes mencionaron que los cambios en las tallas de maduración, pueden estar relacionados a diversos factores como son las variaciones en los parámetros de crecimiento por individuos y por cohorte, aunado al comportamiento de los factores ambientales y a la disponibilidad del alimento.

Por otro lado, se contempla de forma particular el aspecto de los cambios latitudinales, por ejemplo, información derivada del proyecto “Biología y dinámica poblacional del pez vela Istiophorus platypterus (Shaw & Nodder, 1792) en el Pacífico mexicano (SEP/CONACYT 60376)”, evidenció un gradiente latitudinal en el factor de condición corporal del pez vela, dicho patrón resume que los peces de mayor tamaño son capturados en las costas más sureñas del Pacífico mexicano (Anónimo, 2012).

La fecundidad estimada para el pez vela ha sido muy variable entre los diversos estudios; las cuales van de entre 0.436 y 19.500 x 10⁶ ovocitos por desove (^{Ovchinnikov, 1970}; ^{Eldridge & Wares, 1974}; ^{Jolley, 1974}; ^{Beardsley et al., 1975}; ^{Jolley, 1977}; ^{Hernández-Herrera et al., 2000}; ^{Chiang et al., 2006a}; ^{Mourato et al., 2018}). Esta variación puede estar relacionada a la metodología utilizada en cada estudio, o al grupo de talla-edad utilizada, o incluso a las variaciones microambientales de cada sitio de estudio. Diversos estudios han mostrado que la fecundidad está estrechamente relacionada con la edad o el tamaño de los individuos analizados, lo cual ha sido reportado también para el pez vela I. platypterus (^{Chiang et al., 2006a}). Sin embargo, en este estudio se encontró que la fecundidad del pez vela no tuvo una relación significativa con la talla, lo cual ya ha sido reportado para esta especie en varias localidades del Pacífico mexicano (^{Hernández-Herrera et al. 2000}), que incluyen las costas de Puerto Vallarta y Manzanillo, dos sitios relativamente cercanos al del presente estudio. Una explicación a esta falta de relación de la fecundidad con la talla, tal vez se deba a que no se analizaron las tallas más grandes reportadas para esta especie (^{Hernández-Herrera et al., 2000}). Los resultados del presente trabajo al igual que a los reportados por ^{Hernández-Herrera et al. (2000)} coincidieron en el hecho de que no hay significancia estadística en la aparente relación entre las mayores tallas con los valores más altos de fecundidad.

En conclusión, se puede establecer que la población del pez vela que se desembarca en la localidad de Acapulco, México, está compuesta de machos (55.8%) y hembras (44.2%), en donde el desarrollo gonádico por grupos puede ser descrito en cinco fases de desarrollo ovárico, con un máximo reproductivo durante los meses cálidos del año y una fecundidad relativamente alta.