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Introducción
El lenguaje escrito es uno de los principales medios para la adquisición de conocimientos en el ser humano. En etapas tempranas del neurodesarrollo, el conocimiento es abstraído por medio del lenguaje oral en forma empírica, mientras que en etapas más avanzadas se incorpora el lenguaje escrito y con ello la estructura formal del lenguaje. A este conjunto de habilidades orales y escritas del lenguaje se le conoce como conocimiento ortográfico.
El proceso de reconocimiento ortográfico de las palabras puede ser afectado tanto por factores extrínsecos como las características propias del idioma y métodos de aprendizaje [1-2], como por factores intrínsecos como los trastornos en el aprendizaje de la lectura [3], asociados al desarrollo neural. A pesar de que la prevalencia de estos desórdenes ronda el 10% a nivel mundial [4-5], aún no se conoce con claridad la etiología de los desórdenes ortográficos y su asociación con la dislexia del desarrollo [6-7].
Algunos estudios electrofisiológicos o de neuroimagen, han logrado explorar y hacer inferencias acerca de la cognición y del lenguaje [8], así como asociar distintas regiones o patrones de activación cerebral con el nivel de rendimiento ortográfico de los participantes en dependencia del tipo de tarea [9-13].
Varios estudios han encontrado evidencia que sugiere que las altas habilidades ortográficas están asociadas con mayor activación neural del hemisferio izquierdo, mientras que las bajas habilidades parecen relacionarse con la falta de especialización hemisférica para el procesamiento de las palabras escritas [14-18].
En trabajos anteriores se estudió una población de 32 adultos jóvenes con Alto y Bajo Rendimiento Ortográfico (ARO y BRO respectivamente) a través de la técnica BOLD (señal dependiente del nivel del oxígeno en sangre) en las imágenes de resonancia magnética funcional (fMRI), obtenidas mientras los participantes realizaban una tarea de identificación de pseudohomófonos (palabras con la misma fonología de una palabra real pero con un error ortográfico) [1].
En este estudio se identificó una activación cerebral bilateral en participantes con bajo rendimiento ortográfico, a diferencia de la activación unilateral izquierda reportada en participantes con alto rendimiento ortográfico, además de la ocurrida en otras regiones de interés. Para esto se estudiaron todos los volúmenes cerebrales de los participantes en conjunto, separados por nivel de rendimiento ortográfico y de manera individual. Dicho estudio ha arrojado nuevos resultados respecto a la lateralización y especialización de los hemisferios cerebrales ante la detección consciente e inconsciente de errores ortográficos.
En este trabajo, se analizaron los niveles BOLD hemisféricos integrando hipótesis acerca de su intensidad y dispersión.
Metodología
El presente trabajo se centra en el análisis de una base de datos de registros de MRIs y fMRIs, donde inicialmente se hizo una etapa de preprocesamiento antes de seleccionar volúmenes de interés sobre los cuales se postularon varias pruebas de hipótesis. La Figura 1 muestra las etapas de la metodología propuesta.
Diseño del experimento
Participantes. Se seleccionaron 27 participantes (tomados de la base de datos presentada en [1]) divididos de acuerdo con su nivel de conocimiento ortográfico en dos grupos: Alto (ARO) y Bajo (BRO) rendimiento ortográfico, de 15 y 12 jóvenes, con edad media de 19.8 (±3.7) y 19.7 (±3.5) años y escolaridad de 12.9 (±1.3) y 12.1 (±2.1) años, respectivamente. Todos ellos eran estudiantes del último grado de bachillerato o primero de licenciatura.
Durante los registros de MRIs y fMRIs los participantes desarrollaban una tarea que consistió en el procesamiento de violaciones ortográficas en palabras presentadas visualmente a través de 180 imágenes o secuencias de caracteres, donde 18 correspondían a palabras correctamente escritas, 18 eran pseudohomófonos y 144 cadenas de símbolos sin significado; presentadas todas de manera aleatoria. Esta tarea se realizó en dos condiciones, una de detección consciente y otra en detección inconsciente. En la detección consciente, los participantes respondieron presionando uno de dos botones, si era una palabra correcta o un pseudohomófono. En la detección inconsciente, los participantes debían determinar si la palabra contenía o no la letra “e”. En el caso de ver una cadena de símbolos, los participantes debían reprimir su respuesta.
Preprocesamiento
Las fMRIs presentan ruido y distintos tipos de artefactos que perturban la información en las imágenes. Es por ello que se someten a distintas etapas de preprocesamiento con la finalidad de ser acondicionadas y preparadas para el análisis estadístico. Estas etapas originan diferentes rutas de preprocesamiento [19], las cuales pueden ocasionar resultados y conclusiones distintas, en función de la ruta seleccionada [20-21]. Con la finalidad de evitar el sesgo a causa del preprocesamiento, se desarrollaron distintas rutas que fueron evaluadas para determinar la más adecuada.
La implementación del preprocesamiento para la corrección de movimiento y la corrección de rebanadas se basó en el software SPM [22]. Posteriormente para hacer la separación de las imágenes respecto a los hemisferios cerebrales, se alinearon las imágenes respecto al plano sagital mediante el paquete oro.nifti [23] ejecutado en IDE RStudio [24]. Además se evaluó el efecto del tiempo de corte del filtro pasa bajas (en milisegundos) y la intensidad del suavizado espacial (en unidades FWHM, anchura de la media del máximo); implementados en las herramientas de FSL [25], y SPM, respectivamente. En total se evaluaron doce diferentes rutas de preprocesamiento (Ver Figura 2).
La validación de las rutas de preprocesamiento se hizo usando dos métricas basadas en la razón señal a ruido (SNR) [26], una de ellas utilizando la amplitud (Ecuación 1) y otra en la variación (Ecuación 2) de la señal BOLD de todo el experimento.
donde: A es la amplitud de la señal BOLD de la fMRI, σS es la desviación estándar de la señal BOLD y, σN es la desviación estándar del ruido de la señal BOLD.
Selección de volúmenes a utilizar
Se seleccionaron únicamente aquellos volúmenes, en los que los participantes observaron alguna palabra correcta o pseudohomófono, lo que corresponde solamente a 36 de las 180 imágenes. Además, se obtuvieron las respuestas conductuales (resultados correctos o erróneos) para cada palabra: Verdadera Positiva (VP), Verdadera Negativa (VN), Falsa Positiva (FP) y Falsa Negativa (FN) (ver Tabla 1).
Pruebas de hipótesis
Se probaron 7 hipótesis, que se describen a continuación (ver Figura 3), utilizando como métricas la media (μ), desviación estándar (σ) y coeficiente de variación (Cv, Ecuación 3) de los niveles de activación BOLD, los cuales se calcularon sobre todos los vóxeles de cada hemisferio; a partir de estas métricas se hacen comparaciones entre hemisferios (izquierdo o derecho), poblaciones (ARO o BRO), tipos de tarea (consciente o inconsciente) y respuestas conductuales (VP, VN, FP y/o FN).
Figura 3 Se muestran las 7 pruebas de hipótesis. Consciente e Inconsciente representan el tipo de detección durante la tarea. VP, VN, FP y FN representan las respuestas conductuales estudiadas.
Figura 3 Resultado de las 7 pruebas de hipótesis. En la columna izquierda se muestran los resultados de las primeras 4 hipótesis, relacionadas con la media de activación BOLD. En la columna derecha se muestran los resultados de las hipótesis relacionadas con medidas de dispersión. *p < 0.05.
Dichas hipótesis se evaluaron por medio de la prueba t de Student.
Enseguida se menciona cada prueba de hipótesis con su respectiva justificación:
Basado en la evidencia de la existencia de especialización neural para la identificación de palabras en participantes con ARO en el hemisferio izquierdo, se propuso la hipótesis de que durante las tareas de detección consciente los participantes con ARO tienen en el hemisferio izquierdo la media de activación BOLD mayor en respuestas VP (palabras) con respecto de las respuestas VN (pseudohomófonos).
Se probó la hipótesis que durante tareas de detección inconsciente de pseudohomófonos, los participantes con ARO tienen en el hemisferio izquierdo la media de la activación BOLD mayor en respuestas VP y VN, con respecto a las respuestas FP y FN. Esta hipótesis se basa en que los participantes con ARO tienden a percibir los errores ortográficos a pesar de no ser el objetivo de la prueba. Por lo tanto, frente a la tarea de identificar otra característica de un pseudohomófono, se demandan más recursos neurales, principalmente del hemisferio cerebral izquierdo, para emitir una respuesta correcta.
Basado en la evidencia que sugiere que los participantes con BRO carecen de especialización neural lateralizada y de manera compensatoria, presentan activación neural en ambos hemisferios cerebrales durante tareas de detección de errores ortográficos, se probó la hipótesis de que los participantes con BRO durante tareas de detección consciente, tienen la media de activación BOLD igual en ambos hemisferios.
Se propuso la hipótesis de que los participantes con BRO durante tareas de detección inconsciente tendrán la media de la activación BOLD mayor en el hemisferio derecho que en el hemisferio izquierdo. Esta hipótesis se basa en la premisa de que para los participantes con BRO los pseudohomófonos no fungen como distractor.
Se puede suponer que la especialización hemisférica presente en los participantes con ARO ocasiona una disminución general en la variabilidad de la activación BOLD en comparación con los BRO. Por lo tanto, se realizaron dos pruebas de hipótesis, una para cada hemisferio cerebral, que proponen que, de todo el experimento y de todas las respuestas conductuales, los participantes con ARO tienen menor C v o σ con respecto de los de BRO.
Misma justificación de la quinta hipótesis.
Se realizó la prueba de hipótesis de que los participantes con BRO tienen mayor C v o σ ante tareas de detección consciente con respecto a la detección inconsciente, en ambos hemisferios cerebrales. Esta hipótesis se basa en que la población de los participantes con BRO es más heterogénea y, en la evidencia conductual de que para ellos tienden a ser sencillas las tareas de detección inconsciente de errores ortográficos, debido a que no requieren recursos neurales adicionales para lidiar con la interferencia de la falta ortográfica.
Resultados y discusión
Preprocesamiento
En la Figura 4 se muestran los resultados de los SNR A y SNRV de las doce rutas de preprocesamiento aplicadas. Se puede observar un comportamiento creciente de SNR de forma global en función del tiempo de corte del filtro pasa bajas y el parámetro del FWHM del suavizado espacial. Lo que indica la existencia del suavizado en ambos SNRs, el cual afecta en mayor proporción al SNRA con respecto del SNRV ; esto se ve reflejado con las pendientes medias, siendo de 0.07 y 0.02 respectivamente.
Entre los resultados del SNRA y SNRV se puede observar que el comportamiento fue muy similar en ambos casos, pero los resultados de SNRV tuvieron menor intensidad. Esto sugiere que cualquiera de las dos métricas de SNR utilizadas en este trabajo puede guiar a la selección de una ruta de preprocesamiento adecuada. Sin embargo, considerando que SNRA utiliza la amplitud de la señal BOLD, se propone emplear esta debido a que durante el preprocesamiento (con la implementación del filtro pasa bajas) se altera la amplitud de la señal BOLD.
Con base en lo anterior, y debido a que muestra un SNRA >1, con uso del suavizado más pequeño posible, la ruta de preprocesamiento seleccionada fue en la que se aplica el filtro pasa bajas de 100 ms y el suavizado espacial de 4 FWHM.
Análisis BOLD interhemisférico
En la Figura 5 se muestran los resultados de la prueba t de Student de las 7 pruebas hipótesis propuestas. Analizando los resultados obtenidos se puede mostrar evidencia suficiente apoyar la hipótesis alternativa de la hipótesis propuesta 2 y la hipótesis nula de la hipótesis propuesta 3.
Como se muestra en la Figura 5 (hipótesis 1), no se encontró evidencia para demostrar la hipótesis propuesta (p=0.5), lo que sugiere que en los participantes con ARO la intensidad de la activación BOLD no difiere ante la presencia de palabras y pseudohomófonos en el hemisferio izquierdo del cerebro.
Respecto a la hipótesis 2, se encontró evidencia estadística (p=0.02) que sugiere que en detección inconsciente, los pseudohomófonos fungen como distractores en participantes con ARO y, en consecuencia, requieren más recursos neurales para ejecutar la tarea como se muestra en la Figura 5 (hipótesis 2).
En el caso de la hipótesis 3, se encontró evidencia estadística que sustenta esta hipótesis (p=0.9), lo cual sugiere que en tareas de detección consciente los participantes con BRO muestran indiferencia ante las palabras y los pseudohomófonos, y por lo tanto requieren semejantes recursos neurales en ambos hemisferios como se puede ver en la Figura 5 (hipótesis 3).
En la hipótesis 5 no se encontró evidencia estadística que la sustente (p=0.5) como se muestra en la Figura 5 (hipótesis 5).
Los resultados de las hipótesis 5 y 6 no muestran evidencia para probar la hipótesis del hemisferio
izquierdo como se puede apreciar en la Figura 5 (hipótesis 5, σ:p=0.2 y Cv:p=0.87), a pesar de que en el hemisferio derecho se observa mayor diferencia en la σcomo lo muestra Figura 5 (hipótesis 6, σ:p=0.06 y Cv:p=0.73), los resultados no son concluyentes en ningún caso.
Mismo caso de la quinta hipótesis.
En el caso de la hipótesis 7, a pesar de que no se encontró evidencia suficiente para probar esta hipótesis (σ: p=0.41 y CV:p=0.06), existe tendencia en el Cv, como lo muestra la Figura 5 (hipótesis 7), es decir, que los participantes con BRO en las tareas de detección inconsciente tienden a tener niveles BOLD más uniformes con respecto a las tareas de detección consciente.
Si bien en algunas hipótesis no se encontró evidencia suficiente para rechazar la H0, sí fue posible descubrir cierta tendencia que sugiere que, si se aumentara el tamaño de la muestra, podrían encontrarse diferencias significativas.
Conclusiones
En este trabajo se muestra evidencia de que los participantes con ARO requieren más recursos neurales en el hemisferio cerebral izquierdo durante tareas de detección inconsciente en respuestas VN y VP en comparación con las respuestas FN y FP. Esto sugiere que las palabras con un error ortográfico o pseudohomófonos actúan como un distractor para los participantes con ARO, interfiriendo con el procesamiento regular de la tarea, aun cuando el procesamiento del error no es relevante, lo cual sugiere que, en los jóvenes con ARO, el procesamiento de las palabras tiene un nivel de automatización tal que la presencia de una alteración en la palabra es detectada de manera involuntaria.
Los análisis de los datos estudiados sugieren que existe una tendencia a una mayor dispersión de niveles de activación BOLD en el hemisferio derecho en participantes con BRO en comparación con los de ARO. Esto muestra que en el hemisferio derecho (pero no en el izquierdo) de participantes con ARO, existe una especialización de zonas neurales que aumenta la eficiencia para ejecutar este tipo de tarea.
Además, se puede inferir que los participantes con BRO tienen mayor dispersión en los datos BOLD en ambos hemisferios durante tareas de detección consciente, lo que se podría interpretar como la necesidad de reclutar una mayor cantidad de recursos neurales para resolver la tarea, en comparación con la detección inconsciente.
El presente trabajo complementa a [1] debido a que la aproximación utilizada estudia las diferencias entre ambos hemisferios, lo cual aporta para la exploración y la descripción de la actividad neural asociada a las tareas ortográficas. Los resultados obtenidos apoyan a la hipótesis de que el fenómeno de la especialización hemisférica se extiende hacia el reconocimiento ortográfico.
A pesar de que en el presente estudio se evaluó el SNR, es necesario incrementar el tamaño de la muestra para obtener resultados más concluyentes. Además, este estudio no considera la especialización de sub estructuras cerebrales intrahemisferio, lo que puede atenuar el efecto buscado.
