INTRODUCCIÓN

Los sistemas agroforestales (SAF) combinan la actividad forestal con la agricultura o la ganadería, con la finalidad de producir alimentos, sin renunciar a los servicios ambientales que los árboles ofrecen (^{Sánchez, Mendoza, y Salcedo, 2013}). Durante las últimas décadas, el sureste de México ha sufrido severos procesos de degradación, particularmente por cambio de uso de suelo y deforestación (^{Ramos, Palma, Ortiz, Ortiz y Díaz-Padilla, 2004}). Por ello, resalta la importancia de los SAF, ya que estos representan relictos de vegetación arbórea, en paisajes dominados por tierras de cultivo, pastizales, zonas urbanas y humedales. Uno de los SAF más emblemáticos en los estados de Tabasco y Chiapas, es el sistema agroforestal de cacao (SAFC), el cual intercala el cultivo del árbol de cacao (Theobroma cacao L.) con árboles de sombra, ya sean cultivos anuales o perennes. En Tabasco, 96% de los SAFC se distribuyen en la región de la Chontalpa, ocupan una superficie de 41117 ha, que sustentan a 31139 familias (^{Sánchez, Pérez-Flores, Obrador, Sol y Ruiz-Rosado, 2016}). A pesar de su importancia, los SAFC han sido presionados, particularmente debido a la caída de la producción; esta ha propiciado un cambio de uso de suelo, convirtiendo estos sistemas en otros tipos de cultivo. Sin embargo, la pérdida de cobertura arbórea debido a la tala de los SAFC tiene implicaciones sociales, económicas y ambientales (^{Valenzuela-Córdova et al., 2015}). Una función importante de los SAFC es la conservación de la biodiversidad, definida esta como la variedad y abundancia de especies en un área de estudio determinada. La biodiversidad puede medirse tanto por la riqueza de especies, como por la homogeneidad en su distribución; para ello se han desarrollado diversos índices (^{Magurran, 2004}). Otra manera de medir el valor ecológico de un sistema forestal es a través del conocimiento sobre la estructura y función de los árboles, lo que permite crear estrategias de producción para un desarrollo sostenible (^{Roa, Salgado y Álvarez, 2009}). La estructura arbórea es evaluada a través del índice de diversidad estructural, el cual depende de las especies presentes, las características del medio físico, el historial y el tratamiento silvícola, donde el diámetro medio, la distribución diamétrica, la altura y la densidad, son características importantes (^{Del Río, Montes, Cañellas y Montero, 2003}). Otra función importante de los SAFC es el almacenamiento de carbono en el suelo y la vegetación, dicha acumulación se puede estimar a partir del cálculo de los volúmenes de biomasa, tanto de los árboles de cacao, como de los árboles sombra y de especies acompañantes, a través de ecuaciones alométricas. Estas ecuaciones son afectadas por factores como el manejo y la edad de los árboles, así como por sus diámetros y alturas (^{Somarriba et al., 2013}; ^{Cerda, Espin y Cifuentes, 2013}). En Tabasco se han desarrollado algunos estudios que se han enfocado en el conocimiento de la estructura y diversidad, así como en la relación de ambos con la edad de los SAFC (^{Ramírez-Meneses, García-López, Obrador-Olán, Ruiz-Rosado y Camacho-Chiu, 2013}; Gutiérrez et al., 2016). Sin embargo, poco se ha considerado la influencia de otros factores importantes como el suelo, el cual puede llegar a jugar un papel importante sobre la distribución espacio-temporal de la diversidad, la estructura arbórea y la captura de carbono de los SAFC.

OBJETIVOS

Evaluar la diversidad, la estructura de especies arbóreas y la capacidad de almacenamiento de carbono en la biomasa aérea en el SAFC en cuatro grupos de suelo en la región de la Chontalpa en el estado de Tabasco, México.

MATERIALES Y MÉTODOS

Carbono en la biomasa aérea del SAFC

Para cuantificar el carbono de la biomasa arbórea asociada al SAFC, se utilizó la ecuación propuesta por ^{Chave et al. (2014)}, la cual se describe como: B = 0.0673 * (ρD²H)^0.976, en donde B es la biomasa aérea estimada (kg), D es el diámetro normal (cm), H es la altura total (m) y ρ es la densidad de la madera (g cm^-3). Dicha ecuación tiene la ventaja de que puede extrapolarse a diferentes tipos de vegetación tropical, sin verse afectada negativamente por factores ambientales o regionales. De acuerdo con ^{Ordoñez et al. (2015)}, la densidad de la madera es propia de cada especie, depende de la cantidad y tipo de elementos celulares que la constituyen, además que le confiere atributos físicos y mecánicos, tales como dureza, peso, resistencia al impacto y resistencia a la abrasión. Estos autores aseguran que las características antes mencionadas están asociadas a las condiciones climáticas que prevalecen en cada región donde crece la vegetación. Los valores de densidad de la madera se obtuvieron de dos fuentes, la Global Wood Density Database (^{Zanne et al., 2009}) y de ^{Ordóñez et al. (2015)}.

La biomasa arbórea para cacao se estimó mediante la ecuación Log B=-1.684+ 2.158*Log d30+0.892*Log H, consultada en ^{Cerda et al. (2013)}, en donde B es la biomasa (kg); d30 es el diámetro (cm) del tronco a 30 cm del suelo y H es la altura total (m).

Para el cálculo del contenido de carbono, se empleó la ecuación C=B*FC (^{Penman et al., 2003}; ^{Cerda et al., 2013}), donde C es el carbono en la biomasa arbórea (kg), B es la biomasa arbórea (kg) y FC es el factor de la fracción de carbono igual a 0.5.

RESULTADOS

Estructura vertical y horizontal de la vegetación del SAFC

Las clases de altura para árboles sombra por categoría de edad, presentaron una distribución donde la mayoría se concentraron en las clases de 6 m a 9 m y de 9 m a 12 m; esto obedece a que en las tres categorías de edad, las mayores proporciones de altura (98%, 95% y 85%) midieron menos de 15 m (Fig. 1), mientras que la distribución por clases diamétricas para las tres categorías de edad, muestran que la mayor proporción de árboles (70.4%, 82.6% y 69.1%) se concentra hasta la clase diamétrica de 16 cm a 24 cm (Fig. 2).

Figura 1 Número de árboles de sombra distribuidos por clase de altura según la edad de los SAFC. 

Figura 2 Número de árboles de sombra distribuidos por clase diamétrica según la edad de los SAFC. 

En la tabla 5 se presentan los resultados de densidad arbórea, obtenidos por categoría de edad de los SAFC.

Tabla 5 Densidad de árboles de sombra con respecto a categorías de edad de sistemas agroforestales de cacao de la región de la Chontalpa, Tabasco, México. 

Categoría de edad (años)	Densidad de árboles de sombra ha-1
	Promedio	Mínimo	Máximo
10 - 15	322	150	710
20 - 35	300	40	500
≥ 40	340	120	640

La altura promedio de los árboles de sombra fue de 9.9 m con un mínimo de 1 m y un máximo de 22 m. El diámetro promedio fue 21.4 cm con un mínimo de 2.5 cm y un máximo de 65.3 cm. La mayor área basal (AB) se encontró en la categoría de edad (10 - 15) años, con un valor de 16.7 m² ha^-1, seguida de la categoría ≥ 40 años, para la que se obtuvo 14.9 m² ha^-1. La categoría de (20 - 35) años presentó el valor más bajo de AB con 8.4 m² ha^-1. A nivel estructural, los SAFC de 25 años presentaron mayor AB, con un promedio de 22.7 m² ha^-1, que se debe a una mayor densidad de árboles de Erythryna poeppigiana y Samanea saman, especies que presentaron los mayores diámetros. Cedrela odorata se presentó en las tres clases de edad.

Las clases de altura para árboles de sombra por grupo de suelo, presentaron una distribución similar a la observada cuando el análisis se realizó por categorías de edad. De nueva cuenta, la mayoría de las especies se concentraron entre las clases de altura (3 - 6) m, (6 - 9) m, (9 - 12) m y (12 - 15) m, respectivamente (Fig. 3); lo que significa que los árboles que se encuentran en estas clases de altura, presentes en los diferentes grupos de suelo, alcanzan 88%, 100%, 96% y 89% en los CM, VR, FL y GL, respectivamente. Por su parte, la distribución por clases diamétricas por grupos de suelo, muestran que 85%, 79%, 97% y 82% de los árboles en los CM, VR, FL y GL respectivamente, se concentran en la clase diamétrica (24 - 32) cm (Fig. 4).

Figura 3 Número de árboles sombra distribuidos por clases de altura en el SAFC según grupos de suelos. 

Figura 4 Número de árboles sombra distribuidos por clases diamétricas en el SAFC según grupos de suelos. 

Los SAFC establecidos en los suelos FL presentaron la mayor densidad con 553 árboles de sombra por hectárea, en tanto que la menor densidad se registró en los CM con 250 árboles por hectárea.

Los SAFC establecidos en los FL presentaron el valor más alto de AB con 28.9 m² ha^-1, le siguen los de VR y CM con 24.5 m² ha^-1 y 21.7 m² ha^-1, respectivamente.

La altura promedio de los árboles de cacao fue de 4.4 m, variando de 1 m a 8 m y la densidad promedio fue de 613 árboles por hectárea, variando de 570 a 698 árboles por hectárea.

Carbono en la biomasa aérea de los SAFC

El carbono acumulado en el arbolado de los SAFC > 40 años, registró el valor más alto con 51.35 Mg ha^-1, le siguen las categorías (10-15) años con 41.17 Mg ha^-1 y (20-35) años, con 33.1 Mg ha^-1 (Fig. 5).

Figura 5 Carbono de la biomasa aérea por clase de edad del SAFC. Letras diferentes entre edades representan diferencia significativa (P < 0.05). 

Al comparar la cantidad de carbono de la biomasa aérea por grupo de suelo, se determinó que los SAFC almacenan 56.51 Mg ha^-1 en FL, 41.96 Mg ha^-1 en GL, 40.94 Mg ha^-1 en VR y 30.45 Mg ha^-1 en CM (Fig. 6).

Letras diferentes entre edades representan diferencia significativa (P < 0.05).

Figura 6 Carbono almacenado en la biomasa de los árboles en el SAFC por grupo de suelo. 

Los árboles de cacao almacenaron entre 6.22 Mg ha^-1 y 9.6 Mg ha^-1 de carbono, mientras que los árboles de sombra entre 24.33 Mg ha^-1 y 47.94 Mg ha^-1. Los suelos Fluvisoles acumulan mayor cantidad de carbono en la biomasa arbórea, debido a que los SAFC establecidos sobre este grupo de suelo registraron una mayor densidad arbórea y mayor área basal.

DISCUSIÓN

La diversidad de especies de los SAFC entre grupos de suelos es similar; mientras que, al compararlos según categorías de edad, se detectan diferencias estadísticamente significativas, siendo los SAFC > 40 años, los que son más diversos con respecto a los SAFC de (10 - 15) años y (20 - 35) años, respectivamente. Estos resultados son similares a lo hallado por otros investigadores, que han realizado trabajos en el estado de Tabasco. Gutiérrez et al. (2016), señalan que los SAFC > 35 años registran un mayor número de especies, mientras que ^{Ramírez et al. (2013)} afirman que los SAFC más viejos, albergan una mayor diversidad de especies con respecto a los más jóvenes. Los resultados de esta investigación indican que la diversidad florística entre los SAFC de (10 - 15) años y (20 - 35) años es similar estadísticamente. En los SAFC, la actividad de aves y roedores contribuyen a la dispersión de especies florísticas por lo que, con el paso de los años, el número de especies se incrementan (Gutiérrez et al., 2016). Sin embargo, en los SAFC, por tratarse de sistemas perturbados, tanto la presencia como la distribución de las especies también obedecen a un aspecto cultural y de manejo. Los productores eligen las especies que utilizan como sombra e identifican y eliminan aquellas que no les ofrecen buenos resultados. Aunque el presente estudio no profundiza acerca del historial de manejo de los SAFC, algunas investigaciones indican que estos sistemas mantienen su productividad entre 25 años y 30 años (^{Hernández-Gómez et al., 2015}), por lo que algunas especies de árboles de sombra que presentan una muerte temprana son sustituidas. Tal es el caso de Erythrina americana, que requiere una renovación gradual debido a que su ciclo de vida es de apenas 12 años (^{Córdova et al., 2001}). Por lo tanto, un SAFC considerado como viejo puede contener un arbolado renovado de menor edad, con respecto a un SAFC considerado más joven. Al respecto, ^{Córdova et al. (2001)} señalan que los SAFC más viejos incluyen una mayor diversidad de especies, que involucran maderables y frutales como árboles de sombra, mientras que en la actualidad ya no es frecuente observar dicha diversidad. Caso contrario se observa en los SAFC del estado de Chiapas, donde además de la familia Fabaceae, que es la dominante, aún mantienen la tradición de incluir árboles frutales de Mangifera indica y Pouteria sapota como sombra (^{Roa et al., 2009}). De acuerdo con ^{Medrano, Hernández, Corral y Nájera. (2017)}, la diversidad de especies es mayormente afectada por las variaciones climáticas y edáficas, que ocurren entre sitios situados a diferentes gradientes altitudinales. Esto explica parciamente por qué no se observaron diferencias estadísticas entre los grupos de suelos al comparar los valores del índice H’, ya que toda la franja de la zona productora de cacao en el estado de Tabasco se sitúa en un solo paisaje geomorfológico, la planicie fluviodeltaica inactiva que se ubica entre los 2 m y los 40 m de altitud, en donde se han formado suelos FL, CM, VR y GL (^{Zavala-Cruz et al., 2016}). Dichos grupos de suelos presentan buena fertilidad, debido a sus altos contenidos de arcillas y materia orgánica; sin embargo, el nivel de fertilidad del suelo no siempre redunda en una mayor diversidad florística, ya que hay sitios como las tierras de barbecho, que aunque poseen un suministro de nutrientes relativamente bueno, presentan una diversidad de especies baja, mientras que hay otros sitios como las praderas, que aunque sus nutrientes pueden estar agotados, muestran una alta riqueza florística. En todo caso, dicha riqueza puede estar más asociada a la edad de los sistemas, así como al manejo de los mismos (^{Chmolowska, Kozak y Laskowski, 2016}). Dado que no se observaron diferencias estadísticas en los los valores de los índices H’ y E entre los diferentes grupos de suelos, y que dichos grupos se ubican en un solo paisaje geomorfológico, tampoco se observaron diferencias estadísticas al comparar dichos índices entre los tres municipios. De acuerdo con ^{Ramírez et al. (2013)}, los SAFC ≥ 50 años, que tienen presencia de Colubrina arborescens, Musa sp., Gliricidia sepium, Diphysa robinioides, Guazuma ulmifolia y Cedrela odorata, suman solamente 44% del total del IVI, mientras que en los SAFC más jóvenes (30 años), Samanea saman, Erythrina sp., Diphysa robinioides y Guazuma ulmifolia, representan 52% del IVI. La presencia de especies como Diphysa robinoides, Erythryna americana, Colubrina arborecens, Cedrela odorata, Gliricidia sepium y Samanea saman en los SAFC de Tabasco, dan como resultado que las alturas promedio del componente arbóreo sean mayores a 10 m, con variaciones de 2 m hasta 35.5 m (Gutiérrez et al., 2016). En plantaciones de 30 años, las alturas máximas fueron 37 m para Samanea saman, 30 m para Guazuma ulmifolia y 17 m para Erythrina sp., en tanto que, en plantaciones de 50 años, las alturas registradas son de 30 m para Colubrina arborescens, 30 m para Gliricidia sepium, 12 m para Musa sp., 35 m para Guazuma ulmifolia y 30 m para Cedrela odorata (^{Ramírez et al., 2013}).

En la presente investigación, las características dasométricas de algunas especies presentes son las que determinan las variables estructurales de los SAFC. Al respecto, ^{Concha, Alegre, y Pocomucha (2007)} señalan que la edad es un factor importante en el almacenamiento del carbono de los SAFC, por lo que los sistemas de 5 años, 12 años y 20 años de edad, pueden almacenar cantidades crecientes de carbono en la biomasa aérea de 14.23 Mg ha^-1, 35.5 Mg ha^-1 y 32.4 Mg ha^-1, respectivamente. ^{Ortiz, Riascos y Somarriba (2008)} mencionan entre 43 Mg ha^-1 y 62 Mg ha^-1 en SAFC de 25 años, mientras que, en plantaciones más jóvenes de 18 años y 35 años, se registran solamente 28.8 Mg ha^-1 y 33.6 Mg ha^-1, respectivamente (^{Andrade, Figueroa y Silva, 2013}). Aunque son varias las investigaciones que mencionan la importancia de la edad del SAFC en el almacenamiento de carbono de la biomasa aérea, esa variable por sí misma no es determinante en la cantidad de carbono almacenado, la densidad de árboles en el sistema es un factor más influyente. Al respecto, ^{Poveda, Orozco, Medina, Cerda y López (2013)} indican que un SAFC de 19 años puede acumular 54.32 Mg de carbono por hectárea, cantidad superior a los 45.72 Mg ha^-1 que acumulan los SAFC de 21 años, aun cuando estos últimos presentan menor densidad de árboles, respecto a los SAFC más jóvenes. La presente investigación respalda este último argumento. Dado que a mayor cantidad de biomasa mayor cantidad de carbono almacenado, los SAFC que presentan el arbolado de mayores clases diamétricas y alturas son los que acumulan mayor biomasa y carbono, por lo que la edad de los SAFC no es el factor más determinante en el almacenamiento de este elemento. En el presente estudio, los resultados indican que los árboles de cacao almacenan carbono entre 6.9 Mg ha^-1 y 9.7 Mg ha^-1, mientras que los árboles de sombra acumulan entre 26.23 Mg ha^-1 y 41.6 Mg ha^-1; resultados que son similares a los encontrados por Somarriba et al. (2013), quienes cuantificaron una cantidad de 49 Mg de carbono por hectárea en la biomasa aérea del arbolado; de estas, 9 Mg ha^-1 corresponden a los árboles de cacao, mientras que 32 Mg ha^-1 se acumulan en los árboles de sombra. Por ello, ^{Concha et al. (2007)} indican que la especie de árbol de sombra y el manejo son factores importantes en el almacenamiento del carbono de la biomasa aérea en los SAFC. Por lo tanto, para comprender los procesos que conllevan a la acumulación del carbono de la biomasa aérea de estos sistemas, es necesario considerar los factores antes mencionados. Al respecto ^{Bradford, Birdsey, Joyce y Ryan (2008)}, señalan que la edad de los arboles influye tanto en los almacenes como en los flujos de carbono, por lo que para modelar ambos, es necesario determinar el periodo crítico en el que los cambios ocurren. Esto es importante ya que, como se mencionó anteriormente, los árboles de cacao se renuevan cada 25 años o 30 años, mientras que los árboles de sombra cada 12 años. En ese sentido, más que considerar la participación de los árboles de cacao como un almacenamiento de carbono, se debería interpretar como un flujo, por lo que es importante considerar la dinámica de renovación en el SAFC como un operador importante en el ciclo biogeoquímico del carbono. Un ejemplo de lo anterior es la Erythrina americana, la cual puede ganar rápidamente biomasa aérea y absorber carbono, sin que esto llegue a significar una captura de largo plazo, ya que generalmente su renovación ocurre cada 12 años (^{Córdova et al., 2001}). Existen otras especies de mayor duración como Samanea saman, que pueden ganar una mayor cantidad de biomasa, por lo que pueden almacenar una mayor cantidad carbono, por un mayor lapso de tiempo; sin embargo, estos árboles de sombra no son muy aceptados por los productores (^{Córdova et al., 2001}).

Si se toma en cuenta que los árboles de sombra más comunes en la región son Erythrina americana, Diphysa robinioides y Colubrina arborescens, especialmente en los municipios de Comalcalco y Jalpa de Méndez, es probable que un SAFC > 40 años, no necesariamente sea una plantación vieja, ya que estas pueden estar involucrando uno o dos ciclos de renovación y, con ello, aumentar su potencial de almacenamiento de carbono.

El grupo de suelo es otro factor clave en la acumulación del carbono en el SAFC. Según ^{Ramos et al. (2004)}, los suelos FL son considerados como los mejores para el cultivo de cacao, debido a sus buenas características químicas y físicas, en particular los Eutrico-Fluvisoles, que son los más utilizados para el establecimiento de este cultivo en Tabasco. Al respecto, ^{Saj, Jagoret y Ngogue (2013)}, indican que la capacidad de almacenamiento de carbono de los SAFC depende de la ubicación geográfica y los sistemas de manejo, más que de la edad y crecimiento de los árboles de cacao; sobre todo porque el componente arbóreo correspondiente al cacao no contribuye significativamente a la capacidad de almacenamiento del sistema. Sin embargo, es necesario precisar que, independientemente de la poca contribución que tienen los árboles de cacao en el almacenamiento del carbono, es importante resaltar la importancia que estos tienen en otros servicios ambientales, principalmente en el de conservación de la biodiversidad.

Por otra parte, ^{Aponte (2011)} indica que, en un sentido biológico, el suelo posee una gran diversidad de macro y microorganismos responsables de la descomposición de la materia orgánica, reciclado y mineralización de nutrientes; por lo tanto, es un subsistema imprescindible para comprender la organización y funcionamiento de los ecosistemas, sistemas forestales y sistemas agroforestales. Al ubicar espacialmente los SAFC en el mapa de grupos de suelos (^{Zavala-Cruz et al., 2016}), se determinó que los SAFC en el municipio de Cárdenas se distribuyen principalmente sobre CM > FL > VR, en Comalcalco sobre FL > CM > GL y en Jalpa de Méndez sobre FL > GL. Determinar cuáles son las especies de árboles de sombra que se utilizan, la diversidad de especies, la estructura horizontal y vertical de las especies y la distribución de los SAFC en los distintos grupos de suelos permite la comprensión de la producción de biomasa aérea, así como del almacenamiento y flujos de carbono de dichos SAFC en cada municipio.

CONCLUSIONES

Los SAFC de los municipios evaluados albergan 24 familias, 37 géneros y 39 especies. Las familias más frecuentes son Fabaceae, Myrtaceae y Moraceae. Las especies más importantes son Diphysa robinioides, Erythrina americana y Colubrina arborescens. Las edades promedio de los SAFC son 21.6 años para Jalpa de Méndez, 27años para Cárdenas y 33.6 años para Comalcalco. Los índices de diversidad de Shannon-Wienner y de similitud florística de Sorenson según grupos de suelos y municipios son iguales estadísticamente. El carbono de la biomasa aérea se almacena principalmente en SAFC > 40 años, sobre suelos Fluvisoles. En la biomasa aérea, los árboles de sombra almacenan carbono entre 24.33 Mg ha^-1 y 47.94 Mg ha^-1 y los de cacao entre 6.22 Mg ha^-1 y 9.7 Mg ha^-1.