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Introducción
El bosque tropical caducifolio (BTC) resguarda una importante diversidad florística y un elevado número de especies endémicas, por lo que es considerado un ecosistema de alto valor ecológico (Rzedowski, 1991). A pesar de su amplia distribución, en México la mayor parte del bosque se encuentra severamente perturbado, aproximadamente 60% de la distribución original ha sido transformada a terrenos de uso agropecuario y los fragmentos residuales se encuentran severamente amenazados (Trejo y Dirzo, 2000). Su nivel de riesgo en algunas regiones del país es sumamente alto debido a que ocupa suelos fértiles, compitiendo en ese sentido con las actividades agropecuarias. En regiones como el bajío, la parte central de Veracruz y Chiapas, el bosque original prácticamente ha sido eliminado (Pérez-Farrera y Espinoza, 2010; Rzedowski y Calderón, 2013), en estos espacios se encuentran ahora paisajes dominados por usos agrícolas y fragmentos de bosque secundario en diferentes estadios sucesionales. Por lo tanto, el conocimiento sobre el nivel de perturbación y potencial de recuperación de los bosques secundarios es clave para promover estrategias de conservación y restauración del bosque tropical (Quesada et al., 2009; William-Linera et al., 2011).
Tradicionalmente se ha buscado explicar cómo las comunidades vegetales se integran y responden al disturbio a través del estudio de la sucesión ecológica (Guariguata y Ostertag, 2002). Para el caso del BTC, este proceso está menos documentado en comparación con el bosque húmedo (Quesada et al., 2009; Vieria y Scariot, 2006); aunque las evidencias actuales procedentes de modelos determinísticos y estocásticos dan muestra de la alta heterogeneidad en los patrones, mecanismos y trayectorias que siguen las comunidades en recuperación del BTC (Lebrija-Trejos, Meave, Poorter, Pérez-García y Bongers, 2010; Villalobos, 2012; Norden et al., 2015). Al mismo tiempo, se ha comenzado a evaluar la resiliencia del BTC a través del análisis del proceso sucesional (Lebrija-Trejos, Bongers, Pérez-García y Meave, 2008; Derroire et al., 2016). La capacidad de recuperación de este ecosistema posterior al disturbio es fundamental para la conservación de su biodiversidad. Ewel (1977), basado en las diferencias ecológicas entre los bosques secos y húmedos, propuso un modelo de resiliencia para el BTC definido por una composición florística más simple, con pocas etapas sucesionales, de mayor rapidez en cuanto a la recuperación de sus atributos estructurales hacia la condición de bosque maduro; debido a su baja estatura exhibida y a la alta capacidad de producir rebrotes (Murphy y Lugo, 1986).
El patrón de cambios en la composición y estructura de las sucesiones es el punto de partida para conocer el potencial de resiliencia de un bosque (Derroire et al., 2016). En este sentido, estudios de crono secuencias, en los cuales se usan sitios con diferentes edades de abandono para inferir el proceso sucesional, han mostrado ser útiles para describir los patrones básicos en la regeneración del bosque en campos agrícolas típicos del trópico americano (Quesada et al., 2009). Resultados de estudios por lo general han mostrado un incremento progresivo en cuanto a la riqueza de especies (Sheil y Bursalem, 2003; Derroire et al., 2016), altura (Kalacska et al., 2004; Leirana-Alcocer, Hernández-Betancourt, Salinas-Peba y Guerrero-González, 2009), área basal y biomasa aérea (Becknell, Kucek y Powers, 2012), así como una marcada diferencia entre la composición florística y el estadio sucesional más reciente al más antiguo (Lebrija-Trejos et al., 2008). Otros por el contrario han evidenciado el comportamiento errático de las abundancias de árboles (Chazdon et al., 2007) y una riqueza de especies y biomasa aérea que se recuperan lentamente en comparación con el bosque original (Derroire et al., 2016). En consecuencia, el BTC ha mostrado poseer menor capacidad de resiliencia a los impactos antropogénicos comparado con el bosque húmedo, en donde se han observado tasas de recuperación que se encuentran entre 30 años y 60 años (Poorter et al., 2016).
En Chiapas, la distribución del BTC actualmente ocurre en las regiones: Planicie Costera (Miranda, 1952), Sierra Madre (López-Toledo et al., 2012) y la Depresión Central (Reyes-García y Sousa, 1997). Esta última, considerada la región más críticamente amenazada del Pacífico mexicano, ya que más de 95% de la superficie de distribución original del BTC ha sido sustituida por terrenos de uso agropecuario (Ceballos et al., 2010). En esta región la información básica que permita describir el proceso de sucesión del BTC es muy limitada. Los escasos estudios realizados particularmente en los bosques secundarios registran un riqueza de especies entre 119 y 157 especies árboreas en fragmentos con menor nivel de pertubación (Espinosa-Jiménez et al., 2014; Sánchez-Molina, 2014). Mientras, la composición florística de los remanentes menos perturbados esta conformada por especies árboreas tardías, cuyos ensamblajes cambian por el efecto combinado de la heterogeidad ambiental y el disturbio antrópogenico (Rocha et al., 2014). Prácticamente, no se dispone de estudios que documenten los cambios y procesos ecológicos de la sucesión frente al disturbio antrópico, los cuales sirvan de base para comprender el fenómeno y planificar las acciones de conservación y restauración del BTC en esta región.
Objetivos
El próposito de este estudio fue evaluar los cambios en la estructura, diversidad y la composicion florística de la comunidad árborea en el BTC de la Depresión Central de Chiapas, en sitios de potreros con diferentes edades de abandono y tipos de disturbio humano. La hipótesis por confirmar fue que la estructura del bosque secundario es resiliente, con una recuperación gradual en cuanto a la riqueza de especies, diversidad, altural, área basal y biomasa áerea conforme avanza el tiempo de abandono, pero con una menor semejanza en su composición florística.
Materiales y métodos
Área de estudio
Este trabajo se realizó en el sector suroeste de la reserva forestal Vedada de Villa Allende, en los municipios de San Fernando, Berriozábal y Tuxtla Gutiérrez, Chiapas (Sur de México), entre los paralelos 16°47' N”- 93°12'O y 16°48' S-91°11' E (Fig. 1). El tipo de clima dominante (clasificación de Köppen modificada por García, 2004) es el cálido subhúmedo, con lluvias en verano, temperatura media anual de 22 °C y precipitación total anual de 955.8 mm (López, 2006). Los estratos geológicos están representados por rocas sedimentarias del Cretácico Superior y Eoceno integradas por caliza, lutita y arenisca (Instituto Nacional de Estadística y Geografía [Inegi], 1985). El suelo es de tipo litosol de textura media y feozem; con uso agrícola dominante, pero con una fuerte tendencia a transitar al uso urbano (Secretaria de Medio Ambiente y Vivienda [Semavi], 2009). Sobre lomeríos de suaves pendientes se desarrolla de forma predominante el BTC (sensu Rzedowski, 1991) y en menor extensión el bosque tropical subcaducifolio y bosque de Quercus.
Selección de los sitios de muestreo
Se seleccionaron campos abandonados que previamente habían tenido un uso ganadero, con características similares en sustrato geológico y posición topográfica. Los tiempos de abandono se estimaron en una primera instancia con los datos de encuestas y recorridos con habitantes locales y después fueron corroboradas mediante fotointerpretación de imágenes satelitales Landsat TM (1992 y 2000), Spot 5 (2009), ortofotos de 2001 (a blanco y negro, escala 1:75 000) y 2007 (a color, escala 1:40 000); fotografías aéreas de 1972 (a blanco y negro, escala 1:50 000) y datos satelitales Landsat 2015 consultados en la plataforma de Google Earth. Se definieron cuatro condiciones de tiempos de abandono posterior a la perturbación: a) 10 años (C10), sitio usado para pastoreo hasta el año de 1992 (existen algunos árboles del bosque original), desmontado nuevamente en 2009 y excluido por cercado desde 2011 para establecer la reserva ejidal, perturbado por prácticas de limpia con eliminación de la regeneración natural; b) 19 años (C19), se cultivaron pastizales por más de 46 años, su ultimó ciclo de uso fue 2000, perturbada por la constante recolección de leña; c) 35 años (C35), se usó como agostadero hasta que se abandonó en 1982, perturbada ocasionalmente por incendios forestales (último en 2007) y extracción de postes; d) Mayor a 40 años (C40), el lugar fue utilizado por 30 años para el ganado sin eliminar totalmente el bosque, la actividad se abandonó a finales de los setenta, sitio poco perturbado, eventualmente se recolecta leña.
Muestreo de la vegetación
Se midieron 20 unidades de muestreo (UM) de 1000 m2 (20 m × 50 m). Para la asignación del tamaño de muestra a cada condición de abandono, se empleó el protocolo propuesto por Kalacska et al. (2004), en el que se recomienda medir un mínimo de tres parcelas por cada edad de abandono; debido a que algunas condiciones de abandono fueron más frecuentes que otras, se les asignaron UM adicionales, quedando la muestra distribuida de la siguiente manera: cinco UM en C10, seis en C19, seis en C35 y tres en C40. Se estimó además la completitud del inventario florístico mediante la comparación de la riqueza observada y estimada a través de indicadores no paramétricos (Colwell, 2009). En cada UM se midió el diámetro a la altura del pecho (DAP) y la altura total (del suelo al ápice del árbol), de todas las plantas leñosas con DAP mayor a 5 cm y altura mayor a 1.30 m. También se identificó la especie botánica de cada una de las plantas medidas. Se colectaron muestras botánicas de los individuos que no fueron identificados en campo, las cuales se determinaron mediante comparación usando ejemplares de la colección de plantas vasculares del Herbario Eizi Matuda (HEM) de la Universidad de Ciencias y Artes de Chiapas [Unicach], Herbario de la Secretaría de Medio Ambiente e Historia Natural (CHIP) y por consulta a especialistas de algunas familias. Se siguió el sistema de clasificación APGIV (Angiosperm Phylogeny Group, 2016) angiospermas. Los nombres taxonómicos fueron corroborados con la base de datos The Plant List (2013).
Análisis de datos
Se generaron curvas de especie-área a partir de las cuales se obtuvo la riqueza rarificada (Sobs) por condición de abandono en una superficie determinada. Se estimó también la riqueza esperada (Sest) mediante el uso indicadores no paramétricos basada en 100 aleatorizaciones sin reemplazo, eligiendo para cada condición de abandono los que se ajustaran con mayor precisión a la Sest. Todos los cálculos se realizaron en el programa EstimateS v. 8.2.0 (Colwell, 2009). Se calculó la diversidad de especies de cada condición de abandono mediante los siguientes índices de diversidad α:
Y su respectiva medida de equitatividad
Y diversidad verdadera (1D=exp (H));
donde:
pi = abundancia relativa de la especie i
S = número de especies que componen la comunidad
log b = logaritmo en base b de pi (Brower, Zar y Ende, 1998; Magurran, 2004) y
1D = diversidad verdadera (Jost, 2006)
Este último índice fue calculado mediante el programa SpadeR (Chao et al., 2016).
Para caracterizar la dominancia de las especies por condición, se calculó el índice de valor de importancia relativo de cada una de las especies midiendo y sumando los valores de densidad (número de individuos por especie/total de individuos de las especies × 100), frecuencia (número de unidades de muestra en el que contabilizó una especie/el número total de unidades de muestra × 100) y dominancia (área basal de cada especie/total del área basal de todas las especies × 100) registrados en cada clase de vegetación analizada (Mueller-Dombois y Ellenberg, 2002).
Se calcularon los valores promedio de las siguientes métricas de los atributos estructurales entre las diferentes condiciones de tiempo de abandono: densidad de individuos (ind m2), altura máxima (de los 10 individuos más altos; m), área basal (m2 ha-1) y biomasa área (Mg ha-1). La biomasa aérea se cuantificó mediante la aplicación del modelo alométrico propuesto por Martínez-Yrizar et al. (1992) para el bosque seco de México:
donde:
mass = biomasa aérea (kg)
a es la constante = -0.7590
AB: área basal (cm2)
DM: densidad de la madera (g/cm3)
H: altura (m)
La altura se tomó directamente de los datos del inventario de campo. La densidad de madera para cada especie se obtuvo de la consulta a la Base de Datos de Atributos Funcionales y Ecológicos de los Árboles (World Agroforestry [Icraf], s/f). Se consideraron los valores promedio de la densidad de madera a escala de familia o género para las especies que no contaron con registro.
Los atributos de la estructura se analizaron con una prueba de Shapiro-Wilks para determinar la premisa de normalidad; todas las variables se ajustaron a este comportamiento. Por lo tanto, se aplicó un análisis de varianza de una sola vía (ANOVA, en donde cada condición representó un tratamiento y cada parcela una repetición), para identificar las diferencias entre los atributos y los tiempos de abandono. Cuando los valores del ANOVA fueron significativos (p ≤ 0.05), se realizaron pruebas de comparación múltiple de Tukey a posteriori, para conocer cuáles de los tratamientos eran estadísticamente diferentes. Este mismo procedimiento se realizó para determinar si el tiempo de abandono afecta la riqueza acumulada y en el índice de diversidad verdadera (1D) en cada condición de estudio.
Las diferencias significativas entre los índices de recíproco de Simpson (1/D), Shannon-Wiener (H) y equitatividad (J) con las condiciones de abandono, se obtuvo a través de una prueba de Kruskal-Wallis. Con la finalidad de conocer las diferencias estadísticas entre los tratamientos, se obtuvo la comparación de suma de rangos (U de Mann-Witney, p < 0.05), bajo la hipótesis nula de igualdad de condiciones (Gardner et al., 2012).
La variación en la composición arbórea entre las diferentes condiciones de abandono se analizó a través de los valores promedios del índice de Beta de Bray-Curtis (SB), (SB)= Ξ (Xij - Xik) / Ξ (Xij + Xik), donde Xij es la abundancia de la especie i en el sitio j y Xik es la abundancia de la especie i en el sitio k. Los valores de esta medida oscilan de 0 a 1; el valor 0 indica total identidad y el valor 1 unidades sin especies en común. Previo a este análisis, la matriz de parcelas de muestreo y sus correspondientes especies se estandarizó mediante su transformación a una escala de raíz cuadrada. Posteriormente, se realizó un análisis de ordenamiento no métrico multidimensional (NMDS) (Minchin, 1987), el cual integró las parcelas de muestreo con base en la composición de especies. En la ordenación se utilizó una matriz de semejanza entre las parcelas de muestro pertenecientes a las cuatro condiciones de abandono, la cual contenía los valores del índice de Bray-Curtis. Para determinar las diferencias estadísticas en las dimensiones de ordenación de las especies entre las condiciones de abandono se empleó una prueba de análisis de varianza multivariado permutacional (ADONIS, por sus siglas en inglés; McArdle y Anderson, 2001) usando la matriz de distancias, bajo la hipótesis nula de igualdad entre la composición arbórea. Se aplicaron pruebas a posteriori tipo Bonferroni para identificar a los grupos de especies que difirieron entre sí sobre estas dimensiones de la ordenación. Finalmente, todos los análisis estadísticos se realizaron en R versión 3.5.3 (R Core Team, 2019).
Resultados
Composición florística
Se registró un total de 142 especies correspondientes a 96 géneros y 41 familias. Las familias con un mayor número de especies fueron Leguminoseae (35), Euphorbiaceae (10), Rubiaceae (10) y Compositae (9). El resto de las familias contribuyó con seis o menos especies. Lonchocarpus fue el género mejor representado con 4.2% del total, seguido de Eugenia con 3.5%, Acacia, Bursera, Cordia y Leucaena, todos estos con 2.8%. Diecisiete especies concentraron la mitad de las abundancias totales, de las cuales Montanoa tomentosa Cerv. con 129 individuos (5.1% del total de individuos muestreados), Tecoma stans (L.) Juss. ex Kunth. con 123 (5%), Perymenium grande Hemsl. con 117 (4.7%), Eugenia savannarum Standl. & Steyerm. con 109 (4%) y Machaerium arboreum (Jacq.) Benth. con 102 (4%) fueron las más abundantes.
Las comparaciones de la similitud florística entre las condiciones de abandono según el índice de Bray-Curtis mostraron una casi total disimilitud entre los bosques de edad más avanzada (88% a 92%) frente al bosque de 10 años de abandono, así como entre las condiciones de abandono C35 (79%) y C40 (83%) con respecto al bosque de 19 años. La mayor semejanza florística (66%) se presentó entre los bosques de C35-C40 (Fig. 2). En correspondencia a estos resultados, el análisis de escalamiento multidimensional no-métrico (NMDS) reveló la conformación de tres grupos ecológicos estadísticamente diferentes (estrés: 0.13; Fig. 3). El primer grupo (A) estuvo integrado por las parcelas del bosque con 10 años de abandono, el segundo (B) por cinco parcelas del bosque con 19 años de abandono y el tercer (C) grupo estuvo conformado por una parcela de 19 años de abandono con todas las parcelas correspondientes a los bosques de 35 años y >40 años de abandono. El ADONIS mostró diferencias significativas (p < 0.05) en la composición arbórea entre todos los grupos ecológicos formados previamente en el NMDS (Tabla 1). Esta tendencia muestra la complementariedad existente entre la composición de especies de los sitios de más edad de abandono (35 años y > 40 años de abandono) contra las condiciones de más reciente abandono (C19 y C10).
Se agruparon el número de parcelas (P) correspondiente a cada condición de abandono (líneas negras incertadas en el dendrograma) en el área de estudio.
Figura 2 Dendograma de agrupamiento jerárquico con base en el índice de disimilitud de Bray-Curtis.
Las líneas indican la afinidad de parcelas de acuerdo con las abundancias: Grupo A: línea negra delgada, Grupo B: línea negra gruesa, y Grupo C: línea gris.
Figura 3 Ordenación multidimensional no-métrica basado en la raíz cuadrada de las abundancias de todas las especies y por condición de abandono (años).
Tabla 1 Pruebas de diferencias en la composición arbórea entre los grupos ecológicos con base en el procedimiento de ADONIS, en la Depresión Central, Chiapas, México.
| Comparación entre grupos ecológicos | F | R 2 | Valor de p |
| Grupo A vs Grupo B | 6.58 | 0.46 | 0.008 |
| Grupo A vs Grupo C | 3.8 | 0.22 | 0.001 |
| Grupo B vs Grupo C | 6.59 | 0.33 | 0.001 |
Significancia estadística: p < 0.05; corrección de Bonferroni valor de α ajustado: 0.016.
Riqueza, diversidad y estructura
La riqueza acumulada mostró diferencias significativas con el tiempo de abandono (F3 = 7.1, p < 0.05), especialmente entre las condiciones C10-C35 (Fig. 4a). En esta última condición de abandono, también se registró el mayor número de especies acumuladas (98). Esta misma tendencia siguió la riqueza esperada, cuyo valor más alto se concentró en las parcelas con 35 años de abandono (Fig. 4d). De igual manera, se encontraron diferencias significativas en la diversidad únicamente entre los índices Hˊ (Kruskall-Wallis x2= 12.54, p < 0.05) y 1D (F3=7.3, p <0.05) con las condiciones C10 y C35 (Tabla 2). El resto de los índices de dominancia y equitatividad no mostraron diferencias estadísticas significativas.
Letras diferentes entre curvas indican diferencias significativas (Tukey, p <0.005); b, c, d y e riqueza esperada mediante los estimados no-paramétricos con mayor precisión.
Figura 4 Curvas de especie-área por tiempo de abandono en la Depresión Central, Chiapas, México. a) Riqueza acumulada.
Tabla 2 Valores promedio y desviación estándar (entre paréntesis) de los atributos estructurales y diversidad por tiempo de abandono de los bosques secundarios en la Depresión Central, Chiapas, México.
| Condiciones | H' (*) | 1 D | Densidad (ind. ha -1 ) | Altura máxima (m) | Área basal (m 2 ha -1 ) | Biomasa área (Mg ha -1 ) |
| 10 años | 1.7(0.8)a | 8.5(0.6) a | 410(99)a | 6.7(0.5)a | 6.5(2.8)a | 16.0(7.1)a |
| 19 años | 2.6(0.2)abc | 13.8(4.1) ab | 1341(398)b | 10.2(1.23)bc | 11.1(4.7)ab | 25.8(9.8)ab |
| 35 años | 3.0(0.3)bc | 21.7(6.8) b | 1581(423)b | 9.08(2.19)ab | 16.7(3.5)b | 37.7(11.0)b |
| > 40 años | 2.8(0.2)abc | 18.1(4.9) ab | 1730(384)b | 12.2(0.0)c | 15.0(0.6)b | 42.8(0.7)b |
Entre paréntesis se presenta la desviación estándar. Las letras diferentes indican diferencias estadísticas entre las condiciones de estudio (Tukey, p > 0.05; (*) U de Mann-Whitney, p < 0.05).
La abundancia total de árboles en las cuatro condiciones de estudio fue de 2488 individuos. La condición C40 registró la mayor cantidad de árboles por hectárea y solo se encontraron diferencias significativas entre C10 y el resto las condiciones de abandono (Tabla 2). En los casos de altura y biomasa aérea, los valores más altos se registraron en la condición C40, mientras que en el área basal el valor mayor se presentó en C35. En todas se encontraron diferencias significativas (p > 0.05) contra el tiempo de abandono, pero estas fueron más notables entre las condiciones C10 y C40 (Tabla 2).
El ensamblaje de especies más importantes en la estructura fue consistente entre las condiciones C25, C35 y C40, aunque mostró gran variación en la condición de 10 años. De acuerdo con los valores del IVIR acumulado, Luehea candida (Moç. & Sessé ex DC.) Mart. dominó la condición C10 con 33.52%. Mientras que T. stans, Lysiloma acapulcense (Kunth) Benth., M. tomentosa y E. savannarum fueron las especies con los valores más altos de IVIR en el resto de las condiciones de estudio (Suplemento). En cuanto a la exclusividad de especies, el mayor número de estas se registró en la condición de 19 años (27 especies), seguida de la condición de 35 años (21 especies); y la menor cantidad de especies exclusivas se registró en C40 (Suplemento).
Discusión
La hipótesis nula, que plantea el incremento de la riqueza, diversidad y estructura del bosque tropical caducifolio con el tiempo de abandono, se rechaza pues en todos los atributos evaluados solo se encontraron diferencias estadísticas altamente significativas entre las condiciones de edad más avanzada (35 años y > 40 años de abandono) con la categoría de 10 años (Tabla 2). Por el contrario, cada atributo analizado siguió sendas distintas, lo cual coincide con los resultados encontrados en estudios recientes para el bosque tropical, en los cuales se descarta a la edad entre los principales factores determinantes de los cambios durante el proceso de sucesión (Dupuy et al., 2012; Norden et al., 2015). Así también, se evidencia una lenta recuperación de la composición florística (Poorter et al., 2016; Derroire et al., 2016; Beltrán-Rodríguez et al., 2018). A continuación, se discuten los resultados encontrados en cada atributo:
Composición florística
En cuanto a número de especies, Leguminosae y todos los géneros mejor representados en el área de estudio son resultados que concuerdan con el patrón de elementos florísticos dominantes para BTC de México (Rzedowski y Calderon, 2013, Vargas et al., 2015). En términos de las abundancias, la composición florística de los bosques está preponderadamente representada por especies muy tolerantes al disturbio y la sequía. Es sabido que T. stans es una especie pionera que progresa fácilmente en áreas alteradas con suelos pedregosos y altamente resistente al estrés hídrico (Vázquez-Yanes et al., 1999). También, M. tomentosa es una especie típica del bosque secundario que posee una alta capacidad de colonizar sitios de condición muy perturbada como son los suelos con altas concentraciones de nitrógeno (Gelviz-Gelvez y Pavón, 2013).
La disimilitud arbórea entre las condiciones de estudio, en general, fue alta (79% a 92%) entre las condiciones de menor tiempo de abandono (C10 y C19) comparada con las de mayor tiempo de abandono (C35 y C45). Estos resultados concuerdan con los hallados en diversos BTC secundarios de México, en los cuales se apoya la existencia de una alta tasa de recambio de especies entre los sitios (Lebrija-Trejo et al., 2008, Almazán-Núñez, Arizmendi, Eguiarte y Corcuera, 2012, Beltrán-Rodríguez et al., 2018). Con base en el valor de p de la prueba significativa basada en el ADONIS, se confirma que la composición de especies cambia con el tiempo de abandono y se demuestra que las condiciones de menor edad de abandono (C10 y C19) son florísticamente diferentes entre sí y con respecto a las de mayor edad de abandono (C35-C40). Resultados similares han sido registrados en otros bosques secundarios del Neotrópico, sugiriendo que la recuperación de la composición de las especies en estos bosques cambia lentamente con el tiempo (Mora et al., 2015; Lebrija-Trejo et al., 2010; Derroire et al., 2016). Aunque las tasas de recuperación de la composición de especies de los nuevos ensamblajes son atribuidas a la disponibilidad de semillas de la vegetación remanente (Norden et al., 2015), el disturbio también es un factor importante que ha propiciado variaciones en las condiciones ambientales que influyen en las tasas de recuperación de las especies del área de estudio (Rocha-Loredo et al., 2010). Asimismo, la semejanza de especies entre las condiciones de mayor tiempo de abandono puede explicarse debido a la cercanía entre los sitios muestreados (López-Jiménez, Duran-García y Dupuy-Rda, 2019).
Riqueza, diversidad y estructura
La riqueza acumulada y diversidad alcanzaron valores altos en la etapa intermedia a 35 años, lo cual se aproximan a lo observado para bosques secundarios en otras regiones del país (Oaxaca, 141 especies, H' 3.34, diámetro mínimo ≥ 1.0, Lebrija-Trejo et al., 2008; Morelos, 79 especies, H' entre 2.39 y 2.73, diámetro mínimo ≥ 2.5 cm, Beltrán-Rodríguez et al., 2018) e incluso al bosque conservado (H' entre 2.9 y 4.17, diámetro mínimo ≥ 2.5cm, Trejo y Dirzo, 2002). Como ya se ha demostrado para otros bosques secundarios neotropicales, los estados intermedios parecen superar en riqueza y diversidad a los estados avanzados o inclusive a los bosques conservados a causa del proceso de establecimiento y persistencia de especies pioneras favorecidas por el disturbio (Sheil y Brusalem, 2003). Este pico máximo de acumulación de especies consistente con la hipótesis del disturbio intermedio descrita por Connell (1978), se descarta para el área de estudio, debido a que no se registraron diferencias estadísticas entre C35 y C40. Por lo tanto, la mayor acumulación de especies en C35 se explica por la confluencia de especies de aparición temprana con las de etapas avanzadas (Lebrija-Trejos et al., 2010), la alta semejanza florística entre las condiciones de mayor edad y debido a las perturbaciones, las cuales pudieron crear condiciones ambientales favorables para la presencia de especies de alta tolerancia al disturbio (Kalacska et al., 2004) y limitar la regeneración de especies propias del bosque maduro vía dispersión y banco de semillas en la condición de abandono más avanzada (Hammond, 1995).
La densidad de plantas presentó un comportamiento diferente a lo mostrado en otros BTCs neotropicales, pues no llegó a estabilizarse en las primeras condiciones de abandono (Mora et al., 2015; Lebrija-Trejos et al.; 2010; Kalacska et al., 2004). De acuerdo con Chazdon et al. (2007), los cambios en la densidad de plantas del bosque seco son generalmente inconsistentes al tiempo de abandono, debido a que estos están influenciados por factores como la composición de especies, denso-dependencia y el disturbio. El incremento gradual de la densidad arbórea en el área de estudio se debió principalmente a la contribución del alto número de jóvenes individuos arbóreos (5 cm - 10 cm, 80%) coexistiendo en los bosques de edad intermedia (≈ 35 años y 40 años). Individuos, por lo general, pertenecientes a especies con alta capacidad de crecimiento y adaptación a las actuales condiciones de disturbio (Almazán-Núñez et al., 2012; Lebrija-Trejos et al., 2010).
El intervalo de altura máxima de los árboles (9 m - 12 m) registrado para el área de estudio mostró un aumento conforme al tiempo de abandono (Tabla 2), con valores aproximados a los observados para los bosques secundarios en Yucatán (Dupuy et al., 2012, ≈ 10 m - 12 m) y al BTC conservado en México (≈ 8 m - 12 m, Trejo, 1998). En bosques secundarios neotropicales se han observado que la recuperación de su altura depende de la historia de vida de las especies dominantes durante la sucesión, en las etapas tempranas las especies pioneras emplean una estrategia de colocación temprana para la adquisición de recursos, crecer rápido y dominar pronto el dosel (Guariguata y Ostertag, 2001). Los datos del presente estudio coinciden con este planteamiento, porque especies pioneras como M. tomentosa, Cochlospermum vitifolium (Willd.) Spreng., Heliocarpus terebinthinaceus (DC.) Hochr. y Bauhinia divaricata L., dominaron dosel en C10, C19 y C35.
El área basal y la biomasa aérea mostraron una tendencia monótona a aumentar con el tiempo de abandono. De manera general se sabe que estos parámetros estructurales están correlacionados y suelen estabilizarse en las etapas tempranas de sucesión, para luego continuar acumulándose de forma lenta por varias décadas más antes de alcanzar valores aproximados a los bosques conservados (Chazdon et al., 2007). Diversos estudios en BTCs de México, han mostrado que ambos atributos tienden a acumularse rápidamente en las etapas tempranas de la sucesión [Lebrija-Trejos et al. (2008): ≥ 1 cm de DAP, 15 m2/ha; Dupuy et al. (2012): ˃ 5 cm de DAP, 20 m2/ha, Read y Lawrence (2003): ≥ 1 cm de DAP, 34 m2/ha; Rozendaal et al. (2016): 31.0 mg ha-1 ± 25.1 mg ha-1], hasta alcanzar el promedio máximo después de 3 a 5 décadas. Los resultados de este estudio tuvieron un comportamiento contrario a estos planteamientos, debido a que ambos parámetros registraron valores bajos comparados con los bosques previamente citados. Esta situación podría deberse al efecto acumulado del uso agrícola del suelo en la región sobre la composición de especies (Marin-Spiotta, Cusak, Ostertag y Silver, 2007) y a las distintas perturbaciones actuales (extracción de madera, incendios, etc.), las cuales han propiciado una recuperación lenta del área basal y la biomasa área.
El índice estructural IVIR mostró que L. candida fue la especie más importante en la condición de abandono más joven, lo cual se explica en la alta capacidad de adaptación que posee esta especie a los ambientes perturbados (Cordero, 2003) y por la contribución de árboles remanentes, producto del fomento por parte de los productores para favorecer vegetación que proteja la vertiente de agua en el ejido Viva Cárdenas. Los bosques de 19 años y 35 años de abandono estuvieron dominados por las especies heliófilas T. stans y M. tomentosa. En cambio, la condición de edad más avanzada estuvo dominada por especies tardías pertenecientes a los géneros Eugenia y Machaerium, registrados por Rocha et al. (2010) para la Depresión Central.
Resiliencia de los bosques secundarios
En el presente estudio se encontró una rápida recuperación de la riqueza arbórea frente una lenta recuperación de la estructura y la composición florística. La resiliencia del BTCs, representada por la alta capacidad de recuperación en términos de diversidad y riqueza de especies en las primeras etapas de la sucesión, se debe a la gran cantidad de especies con dispersión anemócora (Hilje, Calvo-Alvarado, Jiménez-Rodríguez, Sánchez-Azofeifa, 2015), que presentan mayor capacidad de crecer y progresar en ambientes perturbados (Vieira y Scariot, 2006; Bongers, Pooter, Hawthorne y Sheil, 2009). En cambio, la menor capacidad de recuperación de la estructura y composición de los bosques en la reserva, coinciden con los planteamientos de Mora et al. (2014), Derroire et al. (2016) y Poorter et al. (2016), al señalar que estos bosques poseen una menor resiliencia en comparación con los bosques húmedos, debido a que resultan ser más sensibles a los factores de sitio, tales como el uso previo del suelo, tipo e intensidad de la perturbación. La Depresión Central posee un largo historial de disturbio, hasta antes del siglo XX estuvo sometida a una intensa explotación forestal (Vargas, Escobar y Del Ángel, 2000) y asociada con el uso rotativo de cultivos agrícolas-ganadería extensiva. A su vez, la escasa presencia de individuos arbóreos de tallas grandes (< 60 cm) producto de la tala clandestina, aún observada durante los recorridos de campo, es un indicador proxy (Rüger, Williams-Linera, Kissling y Huth, 2008) de los cambios negativos de las perturbaciones sobre la estructura y resiliencia de estos bosques.
Conclusiones
Los bosques caducifolios secundarios de la Depresión Central fueron diferentes en diversidad, estructura y composición florística, entre las condiciones tempranas con las de mayor tiempo de abandono. En consecuencia, la mayoría de los atributos ecológicos evaluados no siguieron el mismo patrón conforme el tiempo de abandono postdisturbio, de manera que las tasas de recuperación de los bosques no siguieron una trayectoria unidireccional. Por otro lado, los bosques secundarios con mayor tiempo de abandono (C35-C40) presentaron la riqueza específica más alta confirmando (resiliencia alta) la importancia ecológica que tienen para resguardar la diversidad arbórea local. Por el contrario, la composición y estructura mostraron una recuperación lenta (resiliencia baja), debido a las distintas perturbaciones presentes en las condiciones de abandono, el tiempo de abandono postdisturbio, así como por la dominancia de un grupo de especies generalistas tolerantes al disturbio.
Por último, se recomienda que los planes acción de la reserva en futuro incorporen los bosques en sus diferentes etapas de sucesión. Los BTCs son importantes fuentes de propágulos, base para los programas de conservación y restauración, los cuales además requieren de estudios más detallados para conocer el efecto de las perturbaciones sobre la dinámica sucesional y la resiliencia de los bosques, los cuales se encuentran en constante amenaza por las actividades humanas.
