Área de estudio y diseño de muestreo

Se localiza en el Cerro de Las Navajas, Sierra de Pachuca, municipio de Epazoyucan, al sureste del estado de Hidalgo y forma parte del Eje Neovolcánico (Fig. 1). Comprende una zona serrana que presenta un gradiente altitudinal de 2800 m a 3100 m; con suelos de tipo Feozem y, en menor proporción, de tipo Andosol; el clima es semifrío subhúmedo y templado subhúmedo; se encuentra dentro de la cuenca del río Pánuco y los tipos de vegetación predominantes son el bosque de pino, seguido del de encino (^{Comisión Nacional Forestal [Conafor], 2014}).

Figura 1 Localización del área de estudio, ejido Nopalillo, Epazoyucan, Hidalgo, México 

A partir de la información disponible en el programa de manejo (^{Asociación de Silvicultores de la Región Forestal Pachuca-Tualancingo, A.C., 2015}), se identificaron 245 ha bajo aprovechamiento maderable que fueron clasificadas de la siguiente manera: Pinus montezumae Lamb. (en adelante Pmn), P. patula Schltdl. & Cham. (Ppt) y P. pseudostrobus Lindl. (Pps) y las de conservación (61 ha) con asociación de Pinus-Quercus (PQ).

Se aplicó un diseño de muestreo sistemático estratificado (con intensidad de 1%) (^{Wan Razali y Wan Mohd.Shukri, 1999}), en el que los estratos correspondieron a cada una de las asociaciones vegetales y los puntos de muestreo se ubicaron a partir de sobreponer una malla con equidistancia entre puntos de 100 m en el área de estudio y elegir aleatoriamente los sitios para muestreo. Se seleccionaron 65 sitios en las asociaciones bajo manejo y 14 en el área de conservación.

El muestreo se llevó a cabo de junio a agosto de 2018; en cada sitio se registraron coordenadas geográficas, altitud, pendiente, exposición, profundidad de hojarasca, porcentaje de cobertura de piedras y tipo de asociación vegetal.

Las unidades de muestreo fueron sitios circulares con una área de 400 m²; de manera anidada se ubicó, en el centro, un subsitio circular de 12.56 m² y cuatro subsitios cuadrados de 1 m² localizados a 5 m, a partir del centro del sitio, en dirección hacia cada punto cardinal (N, E, S y O) (Fig. 2) .

Figura 2 Esquema anidado de la unidad de muestreo (UM) para evaluación de vegetación. 

En el sitio principal se evaluó el estrato arbóreo (individuos con diámetro normal [DN] ≥ 7.5 cm, medido a 1.30 m), considerando las variables de DN (cm), altura total (At, m), diámetro de copa en las orientaciones N-S y E-O (proyección sobre el suelo, m) y nombre científico. En el subsitio circular se midió el estrato arbustivo (individuos que ramificaban desde la base y con altura mayor a 25 cm), se determinó la especie, la altura total (m), el diámetro de copa en las orientaciones N-S y E-O, el número de tallos y el diámetro basal promedio (cm). Finalmente, en los sitios cuadrados se registraron todas las especies del estrato herbáceo y su cobertura, además de la frecuencia en el caso de hierbas individuales (^{Conafor, 2017}; ^{Luna-Bautista et al., 2015}).

La determinación taxonómica se realizó en campo cuando se conocía la especie y en herbario a partir de colectas botánicas; se utilizaron las claves dicotómicas de la Flora Fanerogámica del Valle de México (^{Calderón de Rzedowski y Rzedowski, 2005}), de la Flora del Bajío y de Regiones Adyacentes (^{González Elizondo y González Elizondo, 2014}) y de la Flora de Veracruz (^{Nash y Nee, 1984}). La nomenclatura científica se corroboró de acuerdo con la lista de nombres botánicos del portal de The Plant List (^{The Plant List, 2013}).

La determinación de especies arbóreas se realizó en el herbario CHAP de la División de Ciencias Forestales de la Universidad Autónoma Chapingo; las hierbas de la familia Asteraceae en el herbario de la Preparatoria Agrícola de la misma universidad y el resto de las muestras del estrato herbáceo y arbustivo en el herbario CHAPA del Colegio de Postgraduados. Se constituyó el listado florístico incluyendo familia, género, nombre específico y autoridad taxonómica de cada especie.

Análisis de la información

Las estructuras horizontal y vertical del arbolado se representaron con histogramas generados a partir de la distribución de frecuencias de doce clases diamétricas de 5 cm de amplitud, desde 7.5 cm hasta más de 62.5 cm y la distribución de frecuencias de seis clases de altura de 5 m, desde 0 m hasta 30 m (^{Luna-Bautista et al., 2015}). El índice de valor de importancia relativa (IVI) se calculó para conocer la importancia ecológica en los diferentes estratos (arbóreo, arbustivo y herbáceo) para cada asociación vegetal con la fórmula: IVI (%)=1/3 (AB relativa + frecuencia relativa) (^{Mueller-Dombois y Ellenberg, 1974}).

Se calculo el índice de riqueza de Margalef con R= (S-1)/1Nn y de diversidad de Simpson (1-D) por estrato para cada asociación, a través de la fórmula de acuerdo con ^{Magurran (2004)}.

Para detectar diferencias de diversidad entre estratos dentro de las asociaciones (índice de Simpson e índice de Margalef), primero se verificó la normalidad de los datos a través de la prueba de Kolmogorov-Smirnov (^{Zar, 2010}); debido a que estos no cumplieron los supuestos de normalidad y homocedasticidad, se aplicó la prueba no paramétrica de Kruskal-Wallis (^{Magurran, 2004}), bajo la hipótesis nula Ho = hay igualdad de medias, con nivel de significancia de 5% y utilizando el software R (^{The R Core Team, 2019}).

Se estimó la similitud entre las cuatro asociaciones a través del índice de Sorensen (Cs)

(^{Magurran, 2004}),)

utilizando una hoja de cálculo en MS Excel®. Este coeficiente es una medida inversa de la diversidad beta; cuando no hay especies compartidas el valor es 0 y cuando la composición es la misma el valor es 1 (^{Koleff, Gaston y Lennon, 2003}).

Composición, riqueza y diversidad

Se evaluaron 1752 árboles, 255 arbustos y 578 hierbas que correspondieron a 88 especies pertenecientes a 47 géneros y 29 familias (Anexo 1). Los géneros Pinus y Quercus tuvieron el mayor número de especies, mientras que las familias Pinacea y Asteraceae fueron las mejor representadas.

La composición florística en el estrato arbóreo estuvo integrada por 20 especies de 10 géneros y 8 familias. Pinus fue el género dominante, ya que representó 80% de los individuos muestreados, seguido de Quercus (10%), mientras que las especies dominantes fueron Pinus montezumae y Pinus pseudostrobus (Fig. 3).

Figura 3 Porcentaje de importancia relativa por especie y asociación vegetal en el estrato arbóreo del ejido Nopalillo, Hidalgo, México. 

En el estrato arbustivo se registraron 10 especies de 10 géneros y 6 familias. Baccharis conferta Kunth y Ageratina glabrata Kunth fueron las especies dominantes en este caso (Fig. 4).

Figura 4 Porcentaje de importancia relativa por especie y asociación en el estrato arbustivo del ejido Nopalillo, Hidalgo, México. 

En el estrato herbáceo se registraron 58 especies de 26 géneros y 24 familias. La familia mejor representada fue la Asteraceae, aunque las especies dominantes fueron Muhlenbergia macroura (Humb., Bonpl. & Kunth) Hitchc. y Lachemilla procumbens (Rose) Rydb (Fig. 5.).

Otras Especies: indice de valor de importancia es menor a 5%, NI: Especie no identificada

Figura 5 Porcentaje de importancia relativa por especie y asociación vegetal en el estrato herbáceo del ejido Nopalillo, Hidalgo, México. 

Litsea glaucescens Kunth y Cupressus lusitanica Mill. fueron las únicas especies que se encontraron en el área de estudio y que han sido clasificadas dentro de alguna de las categorías de riesgo de la norma oficial mexicana NOM-059-SEMARNAT-2010 de la ^{Secretaría del Medio Ambiente y Recursos Naturales [Semarnat] (2010)}.

Se detectó variación en los índices de riqueza y de diversidad entre los estratos arbóreo, arbustivo y herbáceo, dentro de cada asociación (Tabla 1). Los índices de riqueza (Margalef) y de diversidad (Simpson) obtuvieron los valores más altos en el estrato arbóreo de PQ, en el arbustivo de Ppt y en el herbáceo de Pps. La prueba de Kruskal-Wallis (Tabla 2) indicó diferencias significativas entre todos los estratos de PQ y Pmn y solo entre los estratos arbustivo y herbáceo de Ppt. El índice de Simpson no presentó diferencias estadísticamente significativas entre el estrato arbóreo y herbáceo en ninguna asociación vegetal. Por el contrario, hubo diferencias significativas entre los estratos arbóreo-arbustivo y arbustivo-herbáceo en todas las asociaciones vegetales, con excepción de Ppt, para los árboles y los arbustos.

La mayor similitud, de acuerdo con el índice de Sorensen (Tabla 3), se obtuvo entre los estratos arbóreos de Pps y PQ (82%) y la menor entre los de PQ y Pmn (59%). En cuanto a los estratos de arbustos, los valores mayores de este índice se presentaron entre Pmn y Pps (80%) y los menores entre PQ y Ppt (46%); finalmente, en las herbáceas la mayor similitud en la composición de especies se registró entre Pmn y Ppt (66%) y la menor entre Ppt y Pps (45%).

Estructura horizontal y vertical

Los individuos del estrato arbóreo se distribuyeron en mayor proporción en las primeras categorías diamétricas y su frecuencia disminuyó gradualmente conforme aumentó el diámetro (Fig. 6). PQ, Pmn y Ppt mostraron el mismo comportamiento, aunque con diferencias en el número de individuos por categorías. En PQ, 16% de los registros correspondieron a la categoría de 35 cm o más de DN, mientras que para Pmn se trató de 9% y en Ppt y Pps no superó 2% de los árboles medidos.

Figura 6 Distribución de categorías diamétricas (cm) para las cuatro asociaciones vegetales en el ejido Nopalillo, Hidalgo, México. 

La distribución de individuos de acuerdo con su altura se concentró en las primeras tres categorías (5 m - 15 m; Fig. 7). En el caso de PQ, solo 20% de los registros superaron 15 m de altura; en Pmn fue 6%, en Ppt 2% y en Pps solo 1%. Este patrón está relacionado directamente con la estructura horizontal, ya que diámetro y altura están correlacionados y, a su vez, lo están con la edad del arbolado (^{Smith, Larson, Kelty y Ashton et al., 1997}). En Pmn, el arbolado se distribuyó hasta la categoría de 25 m y representó a los rodales más antiguos, en donde se realizaron las primeras cortas de regeneración. En Ppt y Pps, al ser rodales con las cortas más recientes, la máxima categoría registrada fue 20 m.

Figura 7 Distribución de clases de altura (m) para las cuatro asociaciones vegetales presentes en el ejido Nopalillo, Hidalgo, México. 

Índice de valor de importancia

La tabla 4 muestra que los valores del IVI para el estrato arbóreo difirieron en cada una de las asociaciones vegetales. En PQ, las especies de Pinus y Quercus registraron los mayores valores de importancia ecológica, acumulando 49% y 34%, respectivamente, y el resto de las especies acumuló 17% restante (Fig. 3). Esta asociación presentó una mayor mezcla de especies al compararse con las asociaciones bajo aprovechamiento maderable.

Considerando a todas las asociaciones, las especies más comunes fueron Alnus acuminata Kunth., Arbutus xalapensis Kunth., Pinus montezumae, P. patula Schiede ex Schltdl. & Cham., P. pseudostrobus Lindl., Quercus crassifolia Bonpl. y Q. laurina Bonpl. Las especies exclusivas de Pmn fueron Cupressus lusitanica Mill., Juniperus deppeana Steud., Quercus affinis Scheidw. y Pinus hartwegii Lindl.; en tanto que de Ppt fue Prunus serotina Ehrh. y de PQ, Salix paradoxa Kunth.

Los valores del IVI en el estrato arbustivo (Tabla 5) mostraron diferencias entre las asociaciones; por ejemplo, en Ppt se distribuyeron entre 10 especies, mientras que en PQ solo entre tres. Por otra parte, Baccharis conferta y Ageratina glabrata, además de ser las especies más comunes de las cuatro asociaciones, presentaron los valores IVI más altos (71% y 50%, respectivamente). Ppt presentó una distribución más equitativa de los valores del IVI, con Ribes ciliatum Humb. & Bonpl. ex Roem. & Schult. en primer lugar (24%).

Finalmente, en el estrato herbáceo (Tabla 6) el IVI mostró que en las asociaciones bajo aprovechamiento maderable dos especies fueron las dominantes (Mulhembergia macroura y Lachemilla procumbens), con importancias ecológicas acumuladas entre 36% y 43%. En este estrato también se encontró la mayor cantidad de especies, aunque en su mayoría con valores de IVI menores a 5%.

Composición, riqueza y diversidad

En el presente estudio se encontraron menos especies (20) que las registradas por ^{Castellanos-Bolaños et al. (2008}) para un bosque de Pinus patula en Oaxaca, (26). Sin embargo, la cifra supera el intervalo de 11 a 18 especies obtenidas en el estrato arbóreo de bosques templados de pino-encino y encino-pino bajo aprovechamiento maderable (^{Domínguez Gómez et al. 2018}; ^{Zacarias-Eslava, Cornejo-Tenorio, Cortés-Flores, González-Castañeda e Ibarra-Manríquez, 2011}; ^{Delgado Zamora et al., 2017}; ^{Graciano-Ávila et al., 2017}; ^{López-Hernández et al., 2017}; ^{González-Tagle, Scwendenmann, Jiménez-Pérez y Schulz, 2008}; ^{Monarrez-Gonzalez et al., 2020}).

En el estrato arbustivo, ^{Vázquez-Cortes et al. (2018)} registraron 12 especies para un bosque de Oaxaca a partir de sitios donde se aplicó matarrasa, en los bordes de estas áreas y en sitios sin corta. ^{Luna-Bautista et al. (2015)} encontraron que el estrato arbustivo es uno de los que más contribuyen a la riqueza y diversidad de especies del bosque de Pinus oaxacana Mirov. en Oaxaca, y que incluso pueden presentar índices de diversidad mayores al de los árboles.

Con respecto a la diversidad alfa, en el presente trabajo se encontró un valor máximo del índice de Margalef de 1.24 para el área de conservación (PQ); por consiguiente, presentó mayor riqueza que las áreas bajo aprovechamiento (0.63 - 0.75) o que las estudiadas por ^{Návar-Chaidez y González-Elizondo (2009)}, ^{Hernández-Salas et al. (2013)} para áreas bajo aprovechamiento maderable en el noroeste de México, con valores de 1.0 y 0.81-0.90, respectivamente. Ahora bien, ^{Graciano-Ávila et al. (2017)} y ^{López-Hernández et al. (2017)} en Puebla, México, encontraron mayor diversidad con valores de 1.58 y 1.34, respectivamente.

El índice de Simpson máximo de este trabajo se encontró en el estrato herbáceo del área bajo aprovechamiento maderable (0.62), mientras que el valor más alto del arbolado fue para el área de conservación (0.65). ^{Zacarías-Eslava et al. (2011)} obtuvieron valores de 0.18 a 0.45 para el estrato arbóreo, similares a los encontrados en este estudio para el área bajo aprovechamiento maderable.

Las investigaciones en bosques manejados en México, generalmente, no incluyen información sobre el sotobosque, no obstante que ^{Luna-Bautista et al. (2015)} lo señalan como el de mayor riqueza y diversidad, independientemente del tratamiento silvícola y tiempo de aplicación analizados.

Estructura horizontal y vertical

La estructura de J invertida en la distribución diamétrica se debe, en parte, a que los pinos se establecen al abrirse claros como consecuencia de las cortas de regeneración y muestran la reposición del piso forestal después de la corta. Este tipo de distribución ha sido observada en estudios realizados en bosques templados de pino y pino-encino bajo aprovechamiento de Puebla, Oaxaca y Durango (^{Solís-Moreno et al., 2006}; ^{Castellanos-Bolaños et al., 2008}; ^{Návar-Chaidez y González-Elizondo, 2009}; ^{Luna-Bautista et al., 2015}; ^{Delgado-Zamora et al., 2017}; ^{Graciano-Ávila et al., 2017}; ^{López-Hernández et al., 2017}; ^{Medrano Meraz et al., 2017}; ^{Vásquez-Cortez et al., 2018}).

En el caso de PQ, la ausencia de cortas de regeneración desde hace 50 años permite que haya una mayor cantidad de arbolado de grandes dimensiones (^{Asociación de Silvicultures de la Región Forestal Pachuca-Tualancingo, A.C., 2015}), al compararse con las otras asociaciones. Esta es una característica propia de los bosques naturales o que no han tenido disturbios frecuentes (^{Smith et al., 1997}). La estructuras horizontal y vertical de PQ, la ausencia de registros de arbolado con edad o dimensiones considerables y el historial de disturbios de la región indican que se trata de un bosque secundario (^{Chokkalingam y de Jong, 2001}).

Las diferencias en la distribución de diámetros y alturas dentro de cada asociación vegetal pueden deberse al tiempo transcurrido desde la aplicación de las cortas de regeneración. Las intervenciones silvícolas más recientes se realizaron en Ppt y Pps y las más antiguas en Pmn (^{Asociación de Silvicultures de la Región Forestal Pachuca-Tualancingo, A.C., 2015}).

Índice de valor de importancia

En las asociaciones bajo aprovechamiento maderable se encontró mayor dominancia de Pinus, lo que muestra que el bosque del área de conservación es más heterogéneo en su composición de especies. Esta misma situación ha sido observada en otras áreas bajo manejo en Durango (^{Graciano-Ávila et al., 2017}), Chihuahua (^{López-Hernández et al., 2017}), Puebla (^{Hernández-Salas et al., 2012}) y Oaxaca (^{Castellanos-Bolaños et al., 2008}), donde las prácticas silvícolas han favorecido al género Pinus. Este tipo de patrón es esperado de acuerdo con los objetivos y método de manejo aplicado en el área, ya que a través de cortas de regeneración de árboles padre se busca obtener bosques regulares monoespecíficos y coetáneos. Los aclareos no comerciales y comerciales aplicados posteriormente contribuyen a lograr estos objetivos, reflejándose en un IVI de más de 70% para Pinus en las tres asociaciones con manejo y de, al menos, 45% para la especie que define la asociación vegetal.

Como se observó en este estudio, los valores de IVI y la composición taxonómica de las asociaciones reflejan el efecto de las prácticas silvícolas. Sin embargo, sería recomendable considerar también las características del sitio, tales como la altitud, pendiente y exposición, pues son determinantes de la dominancia estructural (^{Castellanos-Bolaños et al., 2008}; ^{Graciano-Ávila et al., 2017}).

El sotobosque (estratos arbustivo y herbáceo) es un componente de los bosques templados que concentra una alta diversidad (^{Luna-Bautista et al., 2015}; ^{Mejía-Canales, Franco-Maas, Endara, Ávila, 2018}), además de ser un elemento clave para el ciclo de nutrientes a partir de la incorporación de materia orgánica al suelo, como hábitat y fuente de alimento para la fauna o protección física al suelo (^{Guillian, 2007}).

En el estrato arbustivo se encontraron algunas especies pioneras que aparecen y se desarrollan posteriormente a un disturbio, por ejemplo, Baccharis conferta, Senecio salignus DC. y Arctostaphylos pungens Kunth (^{Márquez et al., 1999}). Las diferencias en la composición del sotobosque están relacionadas con las características del dosel, ya que este impacta en la cantidad de luz disponible y, por lo tanto, en las especies que pueden proliferar (^{Ross, Flanagan y La Roi, 1986}). Por consiguiente, la incidencia de disturbios, como las cortas de regeneración y los aclareos, tiene efectos sobre el sotobosque; del mismo modo las características del sitio, como la pendiente y la exposición, se relacionan con su abundancia (^{Stephen y Chen, 2006}). Estos resultados son consistentes con la composición, la riqueza y la diversidad de las especies, así como con el valor de importancia de los estratos en cada asociación.