Introducción

En la zona costera puede desarrollarse una amplia variedad de biomas como selvas, bosques tropicales, pastizales, matorrales, vegetación típica de playas y dunas o médanos (^{Moreno-Casasola et al., 1998}; ^{Moreno-Casasola y Travieso-Bello, 2006}; ^{Álvarez-Molina et al., 2012}). Las dunas costeras son sistemas ecológicos en constante cambio natural que evolucionan a una escala de tiempo humana (^{Montserrat, 2010}), proveen el hábitat esencial para plantas e invertebrados, así como sitios de alimentación y anidación para aves y tortugas (^{Torres et al., 2010}; ^{Schlacher et al., 2011}). Esto hace de las dunas, ecosistemas muy importantes para la conservación de la biodiversidad (^{Anwar-Maun, 2009}; ^{Moreno-Casasola et al., 2011}). Son un sistema clave por su función como barrera natural de protección, recarga de acuíferos, la disminución de la intrusión salina además de ser los ambientes de sedimentación más importantes del planeta dentro de la franja costera, al mismo tiempo, son zonas muy importantes para la recreación, el turismo y la urbanización costera (^{Moreno-Casasola y Travieso-Bello, 2006}; ^{Moreno-Casasola et al., 2009}; ^{Seingier et al., 2009}; ^{Moreno-Casasola 2010} ,; ^{SEMARNAT, 2013}).

A nivel geográfico regional, e incluso local, las comunidades vegetales en las dunas costeras difieren en cuanto a riqueza y abundancia (^{Moreno-Casasola y Espejel, 1986}), ya que el establecimiento de la flora depende de factores ambientales como la temperatura y la ubicación del manto freático, pocos nutrientes (e.g. nitrógeno y el fósforo), suelo en movimiento, la intensidad de luz, la aspersión salina, los vientos y las interacciones bióticas, entre otros (^{Moreno-Casasola y Vázquez, 2006}; ^{Moreno-Casasola, 2010}; ^{Castillo-Campos et al., 2011}). A su vez, estos factores representan una serie de filtros ambientales que limitan la persistencia de la vegetación, generando así, una serie de tolerancias ecológicas, atributos estructurales y funcionales compartidos entre individuos, denominados tipos o grupos funcionales, dando origen a la coexistencia de un conjunto de especies en un sitio determinado (^{Gallego-Fernández y Martínez, 2011}). La estabilización del sustrato desnudo inicia con una sucesión primaria, este es colonizado por especies herbáceas y subarbustivas pioneras que aumentan la coberturay mejoran las condiciones ambientales (e.g. aumento de la materia orgánica y humedad) haciendo que estas sean más tolerables para el establecimiento de otras especies, a esto se le conoce como facilitación (^{Moreno-Casasola y Vázquez, 2006}).

En Veracruz se han caracterizado florísticamente las dunas costeras, reportando un total de 653 especies (^{Martínez et al., 2014}), donde se incluyen algunas exclusivamente costeras, endémicas, ruderales o secundarias (^{Castillo-Campos et al., 2005}; ^{Márquez y Márquez, 2009}), otras con potencial alimenticio, forrajero, farmacéutico (^{Sridhar y Bhagya, 2007}; ^{Moreno-Casasola y Paradowska, 2009}) y tóxicas (^{Avendaño-reyes y Flores-Gudiño, 1999}).

Aunque se reconoce la importancia ecológica, social y económica de las dunas (^{López-Portillo et al., 2011}), no se cuenta con información suficiente para valorar su estado de conservación en el norte de la entidad veracruzana, debido a que la mayoría de las investigaciones se han enfocado a la parte centro y sur (^{Jiménez-Orocio et al., 2015}). Por otro lado, los asentamientos humanos, las actividades agropecuarias, la infraestructura vial y los eventos climáticos (e.g. Huracanes) (^{Tavares-correa y Saboga de Alegría, 2003}; ^{Torres et al., 2010}), provocan la transformación de la cobertura natural (^{Seingier et al., 2009}), la pérdida de los servicios ambientales (^{Mendoza-González et al., 2012}) y la fragmentación de las dunas costeras (^{Castillo et al., 1991}; ^{Ellis y Martínez-Bello, 2010}; ^{Torres et al., 2010}).

En la zona litoral del municipio de Tuxpan, Veracruz, se encuentran establecidas dos plantas generadoras de energía eléctrica, algunos hoteles y actualmente se está construyendo un puerto de altura, además de las actividades agropecuarias y el turismo local de sol y playa. con base en lo antes expuesto, se planteó como objetivo principal del trabajo estudiar la flora del ambiente costero tuxpeño, del cual existe escasa información. Los datos obtenidos de la estructura vegetal, composición florística, así como los factores del medio y antrópicos que determinan su variación en composición y estructura en el sistema dunar; se espera sean de utilidad para caracterizar, definir y delimitar las zonas mejor representadas por vegetación exclusiva de las dunas para fines de protección, conservación y restauración.

Material y métodos

El sistema dunar de Tuxpan, Veracruz está situado sobre una línea de costa de 42 km, cuyos límites son barra Galindo en el norte (21°5’51.12” N y 97°21’59.85” W) y el estero de Juan González al sur del municipio (20°47’46.85” N y 97°13’5.34” W) (fig. 1). ftopografía de las dunas costeras se caracteriza por playas amplias y angostas del tipo disipativas y reflejantes, dunas embrionarias y frontales, con diferentes niveles de cubierta vegetal (^{Gallego-Fernández y Martínez, 2011}; ^{López-Portillo et al., 2011}). En general, las dunas van de 1.5 a 5 m de altura. Presentan un suelo tipo regosol que deriva de material no consolidado, susceptible a la erosión, con fácil penetración de raíces (^{Puig, 1991}; ^{INEGI, 2010}). La arena es silícea (^{Castillo y Moreno-Casasola, 1998}). El clima es de tipo Aw₂ con una precipitación media anual de 1 355.6 mm y se definen tres temporadas climáticas: nortes de noviembre a febrero -son los vientos de mayor fuerza y alcanzan una velocidad máxima de 80 km/hr-, secas de marzo a junio -vientos del sur conocidos como “suradas”; son secos y calientes que disminuyen la humedad atmosférica-y lluvias de julio a octubre -se pueden presentar tormentas tropicales o huracanes con rachas de vientos de más de 129 km/hr-. La marea es mixta diurna. La circulación de sedimentos de deriva litoral va en dirección generalizada norte-sur. La orientación costera va de norte a sur, con una ligera inclinación que permite que los vientos del norte incidan en la costa, ya sea oblicua o frontalmente (^{García, 1973}; ^{Moreno-Casasola et al., 2002}; ^{Lara-Domínguez et al., 2009}; ^{Moreno-Casasola, 2010}; ^{DIGAOHM-SEMAR, 2012}).

Fig. 1 Ubicación geográfica de las dunas costeras de Tuxpan. 

Se realizaron cinco expediciones a las dunas costeras de Tuxpan, de abril a junio de 2013. La composición florística se registró utilizando 50 transectos perpendiculares a la costa de 30 x 2 m considerando una distancia de 50 m uno de otro, y distribuidos equitativamente en diez sitios de muestreo. El primer transecto se realizó por muestro dirigido después de una exploración inicial de las zonas mejor representativas de vegetación, éstos a su vez, se utilizaron como referencia para las estimaciones de frecuencia y abundancia (^{Espejel, 1984}; ^{Gentry, 1995}; ^{Mostacedo y Fredericksen, 2000}; ^{Alanís-rodríguez et al., 2012}). Además se realizaron muestreos dirigidos buscando los mejores ejemplares para la recolecta y fotografía in situ. Una vez obtenido el listado de especies se procedió a ordenarlo de acuerdo al ^{Sistema de Clasificación de Cronquist (1981)}. Los autores se abreviaron de acuerdo con ^{Brummit y Powell (1992)}. La recolecta y el herborizado se llevó a cabo siguiendo la técnica propuesta por ^{Gaviño et al. (2007)}. Los ejemplares recolectados y determinados se depositaron en el Herbario VEr-HEr-223-07-09 de la Facultad de ciencias biológicas y Agropecuarias campus Tuxpan (Universidad Veracruzana).

Para estimar la abundancia y dominancia se utilizó un muestreo fitosociológico (^{Westhoff y van der Maarel, 1978}; ^{Braun-Blanquet, 1979}; ^{Matteucci y Colma, 1982}; ^{Mostacedo y Fredericksen, 2000}). La cobertura total de vegetación así como la especifica fue estimada utilizando las clases de dominancia de Saito y Atobe (1970) por medio de cuadros de 50 x 50 cm, divididos en sectores de 10 x 10 cm y distribuidos sistemáticamente dentro del transecto. Para el cálculo de la cobertura se utilizó la fórmula C = ∑ (Mi x fi)/∑f , donde Mi corresponde al porcentaje del punto medio de la clase i; fi a la frecuencia (número de sectores con la misma clase de dominancia (i).

Análisis de datos. La diversidad alfa (α) se basó en el número de especies en una muestra, sin tomar en cuenta el valor de importancia de las mismas (^{Moreno, 2001}). Para la estructura de las comunidades se utilizó el índice de Shannon-Weaver (^{Moreno, 2001} ), su interpretación fue a través de la diversidad verdadera (^{Moreno et al., 2011}). Para la diversidad beta (β) se determinó a nivel de sitios mediante el coeficiente de similitud de Jaccard (^{Moreno, 2001}). El índice de Shannon-Weaver se calculó con la fórmula H’= -∑ p_i ln p_i, donde p_i es la proporción de individuos en el total de la muestra que pertenecen a la especie i y ln es el logaritmo natural de pi. La equitatividad se calculó con la siguiente fórmula J’= H’/H’max, donde H’max es el ln(S). La dominancia se obtuvo mediante la fórmula ƛ = ∑p_i² donde p_i es la abundancia proporcional de la especie i dividido entre el número total de individuos de la muestra (^{Villarreal et al., 2006}). Las evaluaciones de la diversidad de especies anivel de sitio y zona se hicieron con el software Past (^{Hammer et al., 2001}). El análisis de la diversidad verdadera se efectuó a nivel sitios con el valor de ^qD de orden 1 para, el cual se calculó con la fórmula ¹D = exp (H’) propuesta por ^{Jost (2006)}. Casuarina equisetifolia y Cocos nucifera no fueron incluidas en el análisis debido a su deliberada introducción en el sistema dunar (^{Gallego-Fernández y Martínez, 2011}).

Se calculó el índice de valor de importancia (IVI) por especie con la formula IVI = [(F+C)/2] x 100, dónde la frecuencia fue definida como el número de cuadros donde aparece la especie, dividido entre el número total de cuadros muestreados y la cobertura se consideró como la cobertura promedio de la especie en los cuadros donde aparece (según escala de cobertura abundancia), dividido entre la cobertura total del cuadro para todas las especies (^{Moreno-Casasola et al., 2010}; ^{Gallego-Fernández y Martínez, 2011}; ^{Hesp et al., 2011}). Para definir la existencia de diferencias en los valores de riqueza y cobertura entre sitios se realizó un análisis de varianza de una vía con un nivel de confianza de 95%, para esto se utilizó el software STATGRAPHICS plus 5.1.

Resultados

La flora de las dunas costeras del municipio de Tuxpan, representó aproximadamente el 8.5% del total registrado para Veracruz y se conformó por 27 familias, 54 géneros y 56 especies. Las familias con mayor riqueza fueron Fabaceae (13), Poaceae (8) y Asteraceae (5) (cuadro 1). En este trabajo se citan 11 nuevos registros para las dunas costeras de Tuxpan: Alysicarpus vaginalis, Bidens bigelovii, Bromus squarrosus, Cassia chamaecrista, C. fasciculata, Euphorbiaglyptosperma, Erythrina coralloides, Festuca glauca, Hibiscus tiliaceus, Rhizophora mangle y Stachytarpheta angustifolia. El estrato herbáceo fue el mejor representado con 37 especies, seguido del arbustivo y arbóreo con 11 y 6 especies respectivamente. Los mayores valores de importancia se encontraron en Ipomoea pes-caprae (73.97 %), Randia laetevirens (72.97 %), I. stolonifera (69.10%), Eupatorium odoratum (43.46%), Croton punctatus (38.28 %) y Canavalia maritima (37.39%) (cuadro 2).

La riqueza en las dunas costeras de Tuxpan va de 5 a 22 especies. En general, existe un mayor número de especies en las dunas del sur comparadas con las del norte y se detectaron diferencias significativas entre ambas (F = 18.06; P < 0.0001). De manera particular la duna de benito Juárez mostró un valor más alto de riqueza (22) y barra Galindo el más bajo (5). El índice de Shannon-Weaver (H’) fue más alto en la duna de benito Juárez en el sur (1.51), y más bajo en Simeón Loredo (0.77) (fig. 2). La prueba ANOVA (F = 2.09, P = 0.054) indicó ausencia de diferencias significativas entre sitios. Por su parte, el índice de dominancia fue mayor en benito Juárez (0.71) y menor en Simeón Loredo (0.43) sin mostrar diferencias significativas (F = 1.80, P = 0.099). La equitatividad fue más alta en barra Galindo (0.830) y menor en Simeón Loredo (0.617), la prueba ANOVA reveló que no hay diferencias significativas (F = 0.83, P = 0.593). El mayor número de especies efectivas se calculó para la localidad benito Juárez (4.53) mientras que los valores más bajos corresponden a: cuatro ciénegas (3.36), barra Galindo (2.59) y Simeón Loredo (2.16), este último tiene 48% de diversidad que presentó benito Juárez.

Fig. 2 Valores de índice de diversidad de Shannon-Weaver en las localidades de dunas costeras del municipio de Tuxpan, Veracruz.Las líneas corresponden a la desviacion estándar. 

La estimación de la cobertura vegetal en las dunas de Tuxpan fue mayor en la parte sur (12 ± 3%) con respecto al norte (7 ± 2%), mostrando diferencias estadísticamente significativas (F = 9.55; P = 0.003). El análisis particular manifestó los valores de cobertura más altos para las dunas de benito Juárez, cuatro ciénegas y San carlos mientras que, los valores bajos corresponden con las dunas de Emeterio ruíz, Simeón Loredo y Barra Galindo (fig. 3), el ANOVA indicó que existen diferencias significativas entre ellas (F = 3.42; P = 0.003).

Fig. 3 Cobertura vegetal de las dunas del litoral de Tuxpan, Veracruz. BG: Barra Galindo; EM: Emeterio ruiz; SL: Simeón Loredo; PA: Playa Azul; P5: Playa 5; SC: San Carlos; CC: Cuatro Ciénegas; BJ: Benito Juárez; V: Villamar; PP: Punta de Piedra. Las líneas corresponden a la desviación estándar. 

El coeficiente de similitud de Jaccard arrojó la formación de tres grupos en la vegetación de las dunas costeras, el primero formado por San carlos, Punta de Piedra, Emeterio Ruiz, Villamar, en su composición florística se encuentran los arbustos Acacia cornigera, Caesalpinia bonduc, Cassia chamaecrista, C. fasciculata, Chamaecrista chamaecristoides, Chrysobalanus icaco, Croton punctatus, Hibiscus tiliaceus, Opuntia stricta, Randia laetevirens; el segundo grupo se define por Emeterio Ruiz y Playa Azul caracterizado por Cakile geniculata, Canavalia maritima, Coccoloba uvifera, Croton punctatus, Ipomoea pes-caprae, I. estolonifera, Palafoxia lindenii, Sesuvium portulacastrum y Sporobolus virginicus, especies exclusivas de las dunas costeras y el tercer grupo presenta los menores valores de riqueza especifica encontrando principalmente Arundo donax, Bidens pilosa, Croton punctatus, Chamaesyce glytosperma, Hydrocotyle bonariensis, Ipomoea pes-caprae, I. stolonifera y Sporobolus virginicus (fig. 4).

Fig. 4 Similitud de la composición florística de las dunas costeras de Tuxpan. 

Las especies exclusivas de las dunas presentan una distribucion heterogénea, en la figura 5 se detalla lo observado en campo en las dunas de Tuxpan, considerando que desde la playa hacia las dunas embrionarias se encuentran principalmente las rastreras del género Ipomoea spp. seguidas por Canavalia maritima, Croton punctatus, Chamaecrista chamaecristoides, Sesuvium portulacastrum y Sporobolus virginicus. Mientras que en las dunas frontales se caracterizan primordialmente por Caesalpinia bonduc, Cakile geniculata, Chrysobalanus icaco, Oenothera drummondii, Randia laetevirens y Uniola paniculata. Esto, tomando en cuenta que a a partir de los 27 metros existen plantaciones de Casuarina equisetifolia y Cocos nucifera, ambas exóticas.

Fig. 5 Distribución de las especies exclusivas en las dunas del litoral de Tuxpan. La línea continua señala una mayor cobertura mientras que la línea punteada indica una disminución en la misma 

Discusión

La vegetación de la zona norte de Veracruz ha sido poco estudiada (^{Moreno-Casasola et al., 2011}) y a nivel de ambientes particulares las aportaciones taxonómicas de la flora mexicana son escasas (^{Castillo y Moreno-Casasola, 1998}). con los nuevos reportes, el número de especies para este bioma asciende a 664 en el estado de Veracruz. Entre los registros, 18 especies son propias de la vegetación de dunas costeras (^{Moreno-Casasola et al., 2011}) y 35 son frecuentes en ambientes perturbados o en otras comunidades como selvas y humedales (^{Castillo y Moreno-Casasola, 1996}). Esta riqueza puede estar asociada principalmente al cambio de uso de suelo debido al rápido desarrollo urbano e industrial (^{Ellis y Martínez, 2010}). Esto promueve la invasión o introducción de especies invasoras y exóticas conocidas por competir con las especies nativas (^{Castillo y Moreno-Casasola, 1996}); en el sistema dunar de Tuxpan se encuentran Alysacarpus vaginalis, Arundo donax, Casuarina equisetifolia, Cocos nucifera y Cynodon dactylon las cuales representan el 8.92% de los registros.

Especies como Bidens bigelovii, Cyperus ligularis, Cassia fasciculata, Desmodium incanum, Gliricidia sepium, Mimosa pudica y Paspalum vaginatum a menudo son más abundantes tierra adentro (^{Castillo y Moreno-Casasola, 1998}), sin embargo, su distribución en las dunas no es homogénea (^{Castillo, 1981}) y ésta se encuentra determinada por las características germinativas de cada una (^{Valverde, 1988}), por lo tanto se les considera plantas del tipo funcional II (^{García-Novo y Merino, 1997}) que compiten evitando ser eliminadas a través de los filtros ambientales (^{Gallego-Fernández y Martínez, 2011}). El registro de Palafoxia lindenii permite ampliar su distribución en el norte de Veracruz, pues para el estado se reporta de Tecolutla a Los Tuxtlas (^{Castillo y Moreno-Casasola, 1998}; ^{Álvarez-Molina et al., 2013}). De acuerdo con ^{Castillo (1981)} y ^{Moreno-Casasola et al. (2011)}, P. lindenii y Chamaecrista chamaecristoides son las primeras en colonizar el sistema, y por lo tanto, las primeras fijadoras de sustrato. Aunque aquí se les encuentra por detrás de las dunas embrionarias y en conjunto con C. punctatus, Oenothera drummondii, Lippia nodiflora. Esta diferencia se debe a que P. lindenii y C. chamaecristoides facilitan el establecimiento de otras especies, lo cual reduce su dominancia y cobertura (^{Álvarez-Molina et al., 2012}).

Los valores relativamente altos de cobertura y frecuencia en más de cuatro sitios y los valores altos de cobertura en pocos sitios, son señalados por ^{Moreno-Casasola et al. (2010)} como los patrones que indican un valor de importancia alto. Esto se observa en Ipomoea pes-caprae, Randia laetevirens, Ipomoea stolonifera, Eupatorium odoratum, Croton punctatus y Canavalia maritima lo cual indica dominancia, al obtener un alto IVI, además de estar ampliamente representadas. El ciclo de vida de las especies dominantes es perenne, lo que les permite tener una gran capacidad vegetativa según ^{González-Loera (1982)}. Sin embargo, ^{Valverde (1988)} reportó que un número reducido de plántulas de C. maritima, I. pes-caprae, I. stolonifera y C. punctatus logran establecerse, y un número aún menor es capaz de llegar a la etapa reproductiva. En el caso de la especie P. lindenii, endémica o propia de las dunas costeras, presentó un IVI bajo (3.3 %), los individuos de esta especie se reproducen de forma alternada (^{Álvarez-Molina et al., 2013}) por lo que su producción de frutos es continua a lo largo del año (^{Castillo, 1981}). Germina a diferentes profundidades (de 0.5 a 2 cm), sin embargo su baja capacidad de germinación responde a su sensibilidad a la salinidad (^{Valverde, 1988}).

El índice de Shannon-Weaver y la diversidad verdadera indican la presencia de sitios con mayor diversidad como benito Juárez y Villamar (en el sur) que se han visto poco afectados por los asentamientos humanos y no están sujetos al desarrollo urbano y turístico como barra Galindo y Simeón Loredo (en el norte), sin embargo, el establecimiento de la planta termoeléctrica y el desarrollo del puerto profundo en la parte sur, pueden modificar la vegetación. De acuerdo a la teoría de la sucesión, la diversidad aumenta con el tiempo, pero puede verse afectada por cambios drásticos en la composición y estructura (^{Álvarez-Molina et al., 2012}). Asimismo la diversidad en las dunas costeras es baja, debido a la intensidad de las perturbaciones naturales y se reduce cuando los factores abióticos son extremos, esto genera una serie de filtros demasiado fuertes para las especies que no toleran las condiciones extremas, aunque se espera que la diversidad aumente cuando los filtros ambientales sean menos severos (^{Gallego-Fernández y Martínez, 2011}).

La equitatividad (J’) indicó que no hay especies dominantes, si bien existen sitios como San carlos y Punta de Piedra donde la equitatividad disminuye debido a R. laetevirens y C. bonduc. La dominancia de R. laetevirens estriba en que presenta amplia distribución en dunas estabilizadas y matorrales costeros, igualmente forma parte de los núcleos costeros (^{Martínez et al., 2014}) y establece manchones en zonas de pastoreo o cocotales sin manejo intensivo (^{Castillo et al., 1991}). En el caso de C. bonduc es más frecuente en las dunas estabilizadas y matorral espinoso (^{Martínez et al., 2014}). En ambos sitios las especies pioneras presentaron menor cobertura. Esto obedece a que el sistema dunar está en formación o bien ha evolucionado a tal grado de permitir la formación de matorrales costeros o espinosos, logrando aumentar su resiliencia. El análisis de la diversidad beta (β) muestra que son más heterogéneas las dunas costeras del sur en comparación con las del norte, esto es evidente en campo debido al tipo de manejo que recibe cada duna con sus respectivas playas, para las dunas del norte la perturbación proviene de la introducción de los vehículos a la playa, el turismo, y construcciones permanentes como hoteles y escolleras (^{Martínez et al., 2006}) y la introducción de plantas exóticas (Arundo donax, Casuarina equisetifolia, Cocos nucifera y Cynodon dactylon) para frenar el movimiento de la arena, esto impide que el sistema dunar continúe con su evolución y su resiliencia sea cada vez menor. Las estimaciones de cobertura sugieren que la riqueza de las dunas costeras de Tuxpan podría aumentar según lo planteado por ^{Álvarez-Molina et al. (2012)} quienes mencionan que la riqueza aumenta cuando el valor de la cobertura supera el 60%. Estos valores de cobertura fueron observados en las dunas de San carlos, cuatro ciénegas y benito Juárez, pero también presentan especies exóticas, con coberturas menores al 5% (Arundo donax y Cynodon dactylon), y plantaciones de C. equisetifolia y Cocos nucifera. Estas especies que han sido introducidas a través de cultivos o se han naturalizado, es decir, que han invadido estos ambientes costeros y ahora ocurren naturalmente, provocando una pérdida de la cubierta vegetal nativa que mantiene la forma de las dunas (^{Gallego-Fernández et al., 2011}; ^{Martínez et al., 2014}).

Conclusiones

El proceso de estabilización de las dunas costeras en Tuxpan se ha visto interrumpido por el desarrollo urbano, turístico e industrial. Actualmente, existen sitios con especies exclusivas de las dunas costeras que mantienen la dinámica de la comunidad y permiten la fijación de la arena a pesar de los diferentes grados de perturbación (e. g. plantaciones de Casuarina equisetifolia y Cocos nucifera). Este sistema dunar se verá afectado por la construcción del puerto profundo entre la Playa 5 y la desembocadura del río Tuxpan, alterando aún más su dinámica. Este estudio brinda un panorama general sobre el estado en el que se encuentran las dunas costeras, pues hasta el momento, solo se reconoce su importancia social y económica.