Introducción

Los bosques de montaña del sur de México representan numerosas comunidades vegetales con una elevada riqueza de especies (^{González-Espinosa & Ramírez-Marcial, 2013}). Estos ecosistemas se consideran seriamente amenazados por la intensificación y cambios en el uso de suelo, el crecimiento demográfico y la extracción de recursos (^{González-Espinosa et al., 2007}; ^{González-Espinosa, Ramírez-Marcial, Camacho-Cruz y Rey-Benayas, 2008}; ^{González-Espinosa, et al., 2012}). La fragmentación del paisaje forestal ha propiciado un notable empobrecimiento florístico a nivel local y regional (^{Toledo-Aceves, Meave, González-Espinosa, & Ramírez-Marcial, 2011}; ^{Gaspar-Santos, González-Espinosa, Ramírez-Marcial y Álvarez-Solís, 2015}) además de la alteraciones en las propiedades físicas y químicas de los suelos, variación climática y vulnerabilidad ambiental y social para las poblaciones humanas (^{González-Espinosa, M. et al., 2014}).

Dada la rapidez con la que se transforman los ecosistemas de montaña, es de esperarse que las especies menos abundantes y de distribución restringida sean las más vulnerables ante las presiones ambientales originadas por actividades humanas. En toda comunidad biológica hay especies abundantes y frecuentes, otras son poco comunes, raras o infrecuentes (^{Ricklefs, 1990}; ^{Hubbell, 2015}). Una especie rara generalmente posee baja densidad poblacional, rangos de distribución restringidos y/o son muy específicas en sus requerimientos de hábitat (^{Rabinowitz, 1981}; ^{Gaston, 1994}). Las causas que propician la rareza de especies son diversas y complejas de analizar debido a la idiosincrasia natural, histórica y evolutiva de los taxones involucrados (^{Fiedler, 1986}). Sin embargo, son precisamente estas especies las que revisten mayor atención en términos de conservación, debido a que sus poblaciones tienen una mayor probabilidad de verse vulneradas por eventos ambientales y antrópicos haciéndolas más susceptibles a la extinción (^{Matthies, Bräuer, Maibom, & Tscharntke, 2004}; ^{Santos y Tellería, 2006}).

La teoría de la estructuración de nicho sostiene que las comunidades biológicas son grupos de especies no aleatorios, en donde cada organismo posee una serie de rasgos o atributos demográficos, morfológicos y funcionales ajustados con los requerimientos ambientales que definen los distintos nichos (^{Hutchinson, 1957}; ^{Tilman, 1982}). La diferenciación de nicho asume que las especies responden de manera distinta a la heterogeneidad ambiental y estas diferencias suelen ser el resultado de intercambios (“trade-offs”) en las habilidades de las especies para interactuar con diversas características de su entorno (^{Laurans, Martin, Nicolin, & Vincent, 2012}). La teoría del nicho predice que las diferencias entre los rasgos funcionales que presentan las especies propicia la especialización a explotar distintos nichos, y ello permite que las especies coexistan ( ^{Sterck, Markesteijn, Schieving, & Poorter, 2011}).

^{Ricklefs (1990}) ha mencionado que las especies comunes muy probablemente sean generalistas en la ocupación del espacio o sean muy eficientes en la utilización de los recursos que disponen. Por el contrario, las especies poco comunes o raras se asume que son más específicas en sus requerimientos ecológicos o están supeditadas a la influencia que las especies comunes tienen sobre el espacio en el que se desarrollan. Para reconocer estas respuestas funcionales entre grupos de especies contrastantes, el conocimiento de los rasgos funcionales puede ser de utilidad.

Los rasgos funcionales son aquellas características morfológicas, fisiológicas o fenológicas medibles, que influyen o afectan la aptitud del individuo a través de sus efectos sobre el crecimiento, la reproducción y la supervivencia (^{Lavorel, McIntyre, Landsberg, & Forbes, 1997}; ^{Violle et al., 2007}; ^{Pérez-Harguindeguy et al., 2013}). Los rasgos funcionales describen estrategias que las plantas desarrollan en el entorno ambiental y reflejan las compensaciones (trade-offs) en sus habilidades para diferenciarse e interactuar (^{Westoby et al., 2002}; ^{Cornelissen et al., 2003}).

Los rasgos funcionales son particularmente importantes porque permiten simplificar la complejidad florística y entender las estrategias de respuesta de conjuntos de especies (^{Lavorel et al., 1997}; ^{Franks, Yates & Hobbs, 2009}).

Con base en la información de numerosos inventarios forestales realizados por el grupo de Conservación y Restauración de Bosques de ECOSUR en bosques de tres regiones de montaña de Chiapas, se presenta una descripción de los rasgos funcionales de las especies arbóreas con baja incidencia (especies raras) y se comparan con los de un conjunto de especies más abundantes. La finalidad fue reconocer si hay características comunes que compartan las especies raras y si son discernibles de aquellas más abundantes en términos de sus características funcionales que contribuirían a explicar su participación en la estructura de las comunidades forestales del sur de México.

Métodos

Área de estudio

El estudio se realizó en tres regiones fisiográficas definidas por (Müllerried, 1952): Altiplanicie Central, Montañas del Norte y Sierra Madre de Chiapas (Fig. 1). La Altiplanicie Central es un macizo montañoso con dirección noroeste-sureste, que cubre un intervalo altitudinal desde 1200 hasta 2 800 m s.n.m. La topografía es accidentada sobre suelos predominantemente calizos. Predomina el clima templado subhúmedo con lluvias en verano y presencia de heladas durante el invierno; la temperatura media anual es de 13 a 17˚C y la precipitación varía entre 1 100- 1 600 mm anuales (^{García de Miranda, 1981}). Las Montañas del Norte están constituidas por sierras o serranías y cerros de altitud variable (1000-2200 m). Esta región recibe la humedad de los vientos alisios del Golfo de México, lo que propicia un clima cálido húmedo con lluvias durante todo el año, aunque en algunos sitios la altitud modifica las condiciones climáticas y se presentan épocas con clima muy frío. Las lluvias son intensas en verano cuya precipitación media anual puede ser superior a los 1 500 mm y en las partes más bajas alcanzan valores cercanos a los 5 000 mm anuales (^{García de Miranda, 1981}). Finalmente, la Sierra Madre de Chiapas es una angosta faja que bordea de manera paralela la Planicie Costera del Pacífico y se extiende desde Oaxaca hasta Guatemala. Dentro de Chiapas tiene una longitud de 280 km y una anchura de 50-65 km. Es una región sumamente accidentada y la mayor altitud supera los 4 000 m s.n.m. en el volcán Tacaná en su límite con Guatemala. El clima varía de acuerdo con la altitud, por debajo de los 800 m el clima es cálido subhúmedo con lluvias en verano. Entre los 800 y los 1 800 m es semicálido húmedo, mientras que arriba de los 1 800 m es templado húmedo con lluvias todo el año. Los suelos son delgados y escasos debido a lo accidentado del relieve y a lo pronunciado de las pendientes (^{Orozco-Zuarth, 2005}; ^{Campos-Sánchez et al., 2017}). La vegetación en las tres regiones incluyen diversas comunidades pertenecientes al Bosque lluvioso de montaña, Bosque perennifolio de neblina, Bosque estacional perennifolio, Bosque de pino-encino liquidámbar y Bosque de pino-encino (^{Breedlove, 1981}; ^{González-Espinosa and Ramírez-Marcial, 2013}; ^{Martínez-Camilo et al., 2018}).

Fig. 1 Mapa del estado de Chiapas con las tres regiones fisiográficas incluidas en el estudio. 

Resultados

Los valores de los rasgos funcionales de las 17 especies raras y 20 especies comunes se presentan en la Tabla 1.

La mayoría de las especies raras corresponde a especies del interior del bosque, contrario a las especies comunes, las cuales son elementos del dosel o incluso especies emergentes sobre el dosel (χ² = 24.45, p < 0.0001). El área foliar promedio de las especies raras (61.7 ± 3.1 cm²) vs especies comunes (41.7 ± 1.9 cm²) no fue significativamente diferente (w de Mann-Whitney-Wilcoxon Test = 148, p = 0.50). El tipo de diáspora varió significativamente entre las especies (χ² = 29.245, p < 0.000); en el grupo de las especies raras fue más común la drupa, presente en 12 especies (70.5%), mientras que en el grupo de las especies comunes los conos (35%) y nueces (bellotas 45%) fueron el tipo más comunes por tratarse de coníferas y encinos, respectivamente (Tabla 1).

El modo de dispersión varió entre las especies (χ² = 3.94, p = 0.047); la zoocoria fue el síndrome más frecuente para las especies raras. Con respecto a la afinidad sucesional, también se identificaron diferencias significativas entre los dos grupos de especies (χ² = 18.55, p < 0.0001); las especies raras estuvieron asociadas principalmente a etapas sucesionales tardías e intermedias, mientras que el grupo de las especies comunes se asociaron más con etapas tempranas (pioneras e intermedias, Tabla 1).

El análisis de agrupamiento permitió observar la formación de cuatro grupos de especies con base en sus similitudes de los rasgos funcionales (Fig. 2). La correlación cofenética para las variables estandarizadas fue de 0.908. Un primer grupo (G1) diferenciable del resto lo constituyen todas las especies de Pinus, además de Liquidambar styraciflua todos característicos de especies tempranas y frutos secos con semillas dispersadas por viento. El Grupo 2 (G2) incluyó a cuatro especies latifoliadas (Matudaea trinervia, Myrsine juergensenii, Fraxinus purpusii y Critoniadelphus nubigenus).

El tercer grupo (G3) incluyó a la mayor cantidad de especies (26 de las 37 especies) y comprende dos grandes sub-grupos: el primero incluye a todas las especies de Quercus, en asociación con Cupressus lusitanica y Alnus acuminata, ambas especies pioneras dominantes y con síndrome de dispersión anemócora. El segundo sub-grupo incluyó a la mayor cantidad de especies raras, tolerantes a la sombra y con dispersión zoocora. El último grupo lo conformó solamente la separación de Alfaroa mexicana de las demás especies raras, una especie emergente del dosel, dispersada por viento y garvedad, pero de distribución restringida (Fig. 2).

Fig. 2 Dendrograma con los cuatro grupos (G1-G4) resultantes del análisis de conglomerados (coeficiente de Gower) para los rasgos funcionales de 37 especies arbóreas de los bosques de montaña de Chiapas. 

Discusión

El uso de los rasgos funcionales es una aproximación efectiva para comprender el proceso de estructuración de comunidades de árboles. El primer criterio de rareza utilizada en esta investigación se basó inicialmente en la densidad absoluta de árboles por unidad de muestreo a partir de censos forestales en la región de estudio. Sin embargo, fue necesario explorar otros criterios como la amplitud de distribución geográfica y la especificidad de hábitat de las especies incluidas en este estudio.

El análisis comparativo de estas características permitió separar el grupo de especies escasas el cual se encuentra mejor representado por árboles de talla pequeña, y propias del interior del bosque, y por ello son más afines a ambientes más frescos, húmedos y umbrófilos respecto a las especies comunes.

Aunque el área foliar del grupo de especies raras fue numéricamente superior al del grupo de las especies comunes, la diferencia no fue significativa, lo que no refuerza la noción que especies propias del interior pueden germinar, crecer y sobrevivir en condiciones de sombra y para ello requieren de áreas foliares mayores a las especies del dosel (^{Kohyama et al., 2003}; Poorter, Bongers & Bongers, 2006). Este resultado debe tomarse con cautela debido a que la selección de especies consideradas forma parte de una muestra de la diversidad de árboles en la región y a que no nos fue posible obtener los valores del área foliar específica, rasgo que se considera más efectivo para distinguir respuestas funcionales contrastantes.

El tipo de diáspora más comúnmente observado en el grupo de las especies raras fue el drupáceo. Se ha observado que la proporción de especies arbóreas que producen frutos carnosos en bosques tropicales puede alcanzar del 50% al 75% (^{Howe & Smallwood, 1982}).

El síndrome de dispersión que presenta una especie se encuentra determinado por el conjunto de características que presenta el tipo de diáspora y determina el tipo de agente que las dispersa (^{Howe & Smallwood, 1982}; ^{Gautier-Hion et al., 1985}). Se entiende que la eficacia de la dispersión, depende de la morfología, fisiología y comportamiento del dispersor y de los patrones de alimentación y tratamiento de las semillas (deglución y expulsión). Todas las especies raras tuvieron frutos carnosos y por tanto dependen de la dispersión animal para asegurar su reclutamiento; sin embargo, en el contexto actual de la mayor parte de los bosques de montaña en la región este grupo de especies están más vulnerables ante cambios en las interacciones planta-animal, y tiene implicaciones directas para la conservación y regeneración de los hábitats naturales (^{González-Espinosa et al., 1995}).

La presencia de las especies raras también se relaciona con etapas sucesionales tardías. Los bosques tropicales de montaña de Chiapas se encuentran integrados por géneros con diferentes afinidades fitogeográficas y con distintos papeles sucesionales (^{Quintana-Ascencio and Gonzalez-Espinosa, 1993}; ^{González-Espinosa, et al., 2012}). Por un lado, los elementos de afinidad holártica de Norteamérica (ej. los géneros de Pinus y Quercus) tienden a establecerse en etapas tempranas y prosperan en hábitats completamente expuestos a la radiación solar. Al contrario, las especies más de tipo neotropical andina (ej. Oreopanax arcanus, Parathesis leptopa), o con el este de Asia y Norteamerica (ej. Frangula mucronata y las tres especies del género Symplocos) se establecen en etapas tardías debido a que están adaptadas a ambientes de sombra y no toleran variaciones climáticas severas, por lo que requieren de un dosel relativamente cerrado. Las especies pioneras, presentan tasas de crecimiento rápido, maderas livianas, producen una gran cantidad de semillas pequeñas, comienzan a reproducirse en etapas tempranas de desarrollo (1-5 años), y tienen ciclos de vida cortos. Las especies intermedias, presentan tasas de crecimiento medio, maderas que van de livianas a medianamente duras, comienzan a reproducirse en etapas medias de desarrollo (5-20 años) y tienen ciclos de vida medianamente largos (20-60 años). Las especies tardías, por lo general tienen tasas de crecimiento lento, alta densidad específica y de mayor longevidad (˃100 años; Turner, 2001)).

El análisis de agrupamiento de las especies fue útil para identificar cuatro grupos de especies que reflejaron sus similitudes en sus rasgos funcionales. El Grupo 3 es importante por indicar que la presencia de especies de encinos (Quercus spp.), las cuales aparecieron agregadas al grupo de las especies raras (Fig. 2). Los encinos son los elementos del dosel que caracterizan a los bosques mesófilos de montaña en México (González-Espinosa, et al., 2012). Dentro de los árboles dominantes de estos bosques, el grupo de Pinus se caracteriza por incluir árboles del dosel, tasas de crecimiento rápido, ser demandantes de luz y ser dominantes del dosel, producir una gran cantidad de semillas, dispersarse por el viento y tener una afinidad sucesional pionera.

Los rasgos morfológicos y funcionales descritos para las especies raras, permiten tener un acercamiento de las posibles consecuencias de la transformación del paisaje sobre estos grupos de especies. La configuración actual de los bosques de montaña de Chiapas se puede entender a través de los intercambios (trade-offs) en las respuestas de los dos grupos de especies raras vs. abundantes y se reflejan en las diferencias interespecíficas que contribuyen a la estructuración comunitaria vegetal (^{Baraloto et al., 2014}; ^{Violle et al., 2017}). Dado que las especies raras parecen depender de ambientes ecológicamente más estructurados que las especies abundantes, se anticipa que la dominancia de especies abundantes, de rápido crecimiento y facilidad de dispersión anemócora promueven su expansión sobre los hábitats más restringidos de las especies poco comunes, por lo que es probable que no sobrevivan si la velocidad de cambio de las condiciones ecológicas asociadas es más rápida que su ciclo de vida (^{Engler et al., 2009}).

Conclusiones

El análisis de los rasgos funcionales utilizados en este trabajo distingue a las especies de árboles abundantes de los no abundantes. Este último grupo incluye especies que habitan el interior del bosque, poseen frutos carnosos y requieren de dispersión zoócora por lo que se definen generalmente como especies con afinidad sucesional tardía. Por el contario, las especies comunes corresponde a árboles del dosel, frutos secos con dispersión anemócora y que se establen en etapas sucesionales tempranas. Con base en la diferencia en los patrones de respuesta entre el grupo de las especies raras y comunes es posible observar que las primeras se encuentran más restringidas en términos ecológicos de lo que lo está el conjunto de especies comunes, por lo que tanto pueden verse mayormente vulneradas debido al disturbio antrópico actual.