Introducción

El estado de Hidalgo se localiza en el centro de la república mexicana, con más de dos millones de hectáreas, presenta una alta variedad en su medio físico, consecuencia de una amplia historia geológica y climática. Con base en estas variables físicas y a los patrones de diversidad biológica se reconocen cuatro provincias biogeográficas en el estado: la Provincia Veracruzana (PV), la Sierra Madre Oriental (SMO), el Desierto Chihuahuense (DC), y la Faja Volcánica Transmexicana (FVT) (^{Morrone et al., 2017}).

La PV se ubica al noreste del estado de Hidalgo con una extensión de cerca del 14% de la superficie estatal en zonas tropicales y húmedas, se localiza en la región geocultural de la Huasteca Hidalguense y la Sierra Otomí-Tepehua y cuenta con una altitud no mayor a 500 msnm (^{Montiel-Canales & Goyenechea, 2021}). La PV es la más pequeña de las cuatro provincias que se encuentran en Hidalgo; sin embargo, esta provincia cuenta con una mayor diversidad de helechos que la SMO. En contraste, la SMO es la región biogeográfica de mayor extensión territorial, con aproximadamente 39% de la superficie estatal (^{Montiel-Canales & Goyenechea, 2021}). Se encuentra presente en 46 municipios de la entidad, en regiones templadas y montañosas de las zonas geoculturales conocidas como Sierra Gorda, Sierra Alta, Sierra Otomí-Tepehua y algunas regiones de la Comarca Minera y Valle de Tulancingo, a una altitud mayor a 1,000 msnm y la diversidad de helechos es menor. El DC, que se ubica al centro-oeste del estado, comprende cerca del 27% de la superficie estatal en 32 municipios en las zonas áridas de la región geocultural conocida como Valle del Mezquital, a una altitud entre 1,000 y 2,400 msnm (^{Montiel-Canales & Goyenechea, 2021}); es la tercera provincia en importancia de acuerdo con la diversidad de helechos. Por último, la FVT con 20% de la superficie estatal se encuentra en 33 municipios de la zona geocultural de la Cuenca de México, así como en algunos municipios del Valle de Tulancingo, la Altiplanicie Pulquera, el Valle del Mezquital y la Comarca Minera, en altitudes de entre 1,000 y 2,500 msnm y es la zona menos diversa en helechos.

La ubicación biogeográfica de Hidalgo es particularmente interesante dado que se encuentra en los límites entre las regiones Neártica y Neotropical, y una zona de transición (^{Morrone et al., 2017}). La provincia biogeográfica del Desierto Chihuahuense corresponde a la región Neártica, la Provincia Veracruzana a la región Neotropical y las provincias de la Sierra Madre Oriental y Faja Volcánica Transmexicana pertenecen a la Zona de Transición Mexicana (^{Montiel-Canales & Goyenechea, 2021}). La diversidad pteridoflorística (= Monilophyta + Lycophyta) en México es próxima al millar de especies, lo que representa c. 10% de la diversidad global (^{Sánchez-González et al., 2016}). En los límites geopolíticos del estado de Hidalgo se reconocen 362 especies, que representan el 35% del total de la pteridoflora mexicana, de las cuales 37 son endémicas (^{Sánchez-González et al., 2016}). Los helechos son considerados como un grupo favorable para la realización de estudios biogeográficos, ya que, gran parte de sus rangos de distribución se basan en la ecología del medio ambiente y la historia biogeográfica de la región (^{Tryon, 1986}).

En este trabajo se analizaron las cuatro provincias biogeográficas que se observan en Hidalgo: Desierto Chihuahuense, Veracruzana, Sierra Madre Oriental y Faja Volcánica Transmexicana, así como las nueve localidades importantes para la distribución de los helechos del estado sensu^{Sánchez-González et al. (2016)}: Calnali (CAL), Tenango de Doria (TEN), Tlanchinol (TLA), Zacualtipán de Ángeles (ZAC), Parque Nacional el Chico (PNC), Parque Nacional Los Mármoles (PNLM), Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán (RBBM), Zona Huasteca y Otomí-Tepehua (HUA-OT) y Valle del Mezquital (VM) para realizar un análisis de trazos usando el PAE, con el fin de obtener patrones biogeográficos (trazos generalizados) y conocer las relaciones biogeográficas al interior del estado Hidalgo a través de los helechos.

Materiales y métodos

El análisis de trazos es un método de la panbiogeografía que permite reconocer biotas ancestrales fragmentadas por eventos vicariantes a través de trazos generalizados. Los trazos generalizados pueden reconocerse usando distintos métodos. ^{Morrone et al. (2009)} propusieron el uso del ‘Análisis de Parsimonia de Endemismos’ (PAE) para reconocer trazos generalizados. Así, al analizar cladogramas construidos a partir de matrices de presencia/ausencia de especies (trazos individuales), las sinapomorfías que agrupan las áreas son indicativas de las distribuciones de los taxones. Teniendo en consideración que un trazo generalizado representa la congruencia geográfica de al menos dos taxones (equivalentes a las sinapomorfías), este método resulta adecuado para reconocer trazos generalizados cuando se obtienen al menos dos sinapomorfías (^{Morrone, 2015}; ^{Montiel-Canales et al., 2016}). Además, el PAE permite observar gráficamente las relaciones entre las áreas estudiadas (^{Morrone, 2014}).

En este trabajo se analizaron con este método las pteridofloras de dos unidades biogeográficas: 1. las cuatro provincias biogeográficas propuestas por ^{Morrone et al. (2017)} para el Estado de Hidalgo (Fig. 1): Desierto Chihuahuense (DC), Veracruzana (PV), Sierra Madre Oriental (SMO) y Faja Volcánica Transmexicana (FVT); 2. Las nueve localidades de interés por sus pteridofloras según (^{Sánchez-González et al. (2016)} (Fig. 2): Calnali (CAL) (^{Pérez-Cervantes, 2009}), Tenango de Doria (TEN) (^{Zúñiga-Salvatierra, 2009}), Tlanchinol (TLA) (^{Álvarez-Zúñiga et al., 2012}), Zacualtipán de Ángeles (ZAC) (^{Hernández-Álvarez et al., 2019}; ^{Pérez-Paredes et al., 2012}), Parque Nacional el Chico (PNC) (^{Serrano, 2010}), Parque Nacional Los Mármoles (PNLM) (^{Ramírez-Cruz et al., 2009}), Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán (RBBM) (^{Sánchez-González et al., 2016}), Zona Huasteca y Otomí-Tepehua (HUA-OT) y Valle del Mezquital (VM).

Se analizó la distribución geográfica de 48 especies de helechos registradas en el estado de Hidalgo que incluye a 38 géneros y 27 familias. Éstas 48 especies corresponden a una muestra representativa de las 100 especies relevantes del trabajo de ^{Sánchez-González et al. (2016)}, las cuales cumplen con tres criterios: 1. Son especies incluidas en alguna categoría de riesgo dentro de la Norma Oficial Mexicana NOM-059 (^{SEMARNAT, 2010}), 2. Son especies que representan nuevos registros a nivel estatal hasta el 2016 y 3. Son especies que tienen una distribución restringida en México. Los datos geográficos en el estado se obtuvieron a partir del trabajo de ^{Sánchez-González et al. (2016)}, quienes realizaron trabajo de campo y herbario para obtener las distribuciones. Adicionalmente, los datos se corroboraron mediante la consulta de la literatura disponible. La distribución de las mismas se cartografió mediante un SIG sobre mapas para cada uno.

Fig. 1 Provincias biogeográficas propuestas por ^{Morrone et al. (2017)}.  

Fig. 2 Localidades de interés pteridoflorístico en Hidalgo.  

Para el análisis de trazos se construyeron dos matrices de trazos individuales por UGOs. En la primera matriz (Tabla 1) las UGOs fueron las provincias biogeográficas: DC, PV, SMO y FTV. En la segunda matriz (Tabla 2) las UGOs fueron las nueve localidades de interés pteridoflorístico: CAL, TEN, TLA, ZAC, PNC, PNLM, RBBM, HUA-OT y VM. Para cada matriz se codificó la presencia (1) o ausencia (0) de las especies (columnas=trazos individuales) en cada una de las OGUs (filas) y se incluyó un área hipotética codificada con ceros (GE) para enraizar el cladograma. Las matrices fueron analizadas con el programa TNT (^{Goloboff et al., 2008}) con la finalidad de obtener trazos generalizados mediante el PAE. El análisis se realizó con una búsqueda múltiple TBR con 10,000 como número máximo de árboles retenidos y 100 réplicas. Cuando se obtuvo más de un cladograma igualmente parsimonioso, se construyó un cladograma de consenso de mayoría con un cut-off de 50. En el cladograma se identificaron los grupos de áreas definidos por al menos dos taxones (sinapomorfias) que representan los trazos generalizados (^{Morrone et al., 2009}). Finalmente, los trazos generalizados se corroboraron y dibujaron en mapas uniendo las provincias o localidades de estudio en el mismo clado mediante su distancia geográfica mínima con un sistema de información geográfica (SIG).

Resultados

Al analizar la matriz de la unidad biogeográfica correspondiente a las cuatro provincias de la regionalización propuestas por ^{Morrone et al. (2017)} se obtuvo un solo cladograma con longitud de 59 pasos, IC= 0.78 IR= 0.61 (Fig. 3). El cladograma muestra un trazo generalizado que se localiza en la parte noreste, sur y este del estado que relaciona la SMO con la PV y a su vez estas dos se encuentran relacionadas con la parte sur del DC, conectando las áreas que representan los patrones de distribución actual de los helechos en Hidalgo (Fig. 4). Estas relaciones se sustentan con 6 sinapomorfias (0, 16, 18, 28, 34 y 39) que corresponde a las especies Equisetum myriochaetumCham. & Schltdl., Pteridium aquilinum(L.) Kuhn, Elaphoglossum monicae Mickel, Pleopeltis lepidotricha (Fée) A.R. Sm & Tejero, Aspidotis meifolia (D.C. Eaton) Pic. Serm, Saccoloma inaequale Kunze. Estas especies, que pertenecen a cinco familias, se distribuyen en bosques mesófilos de montaña y/o bosques de Juniperus (BJ). Asimismo, la PV y la SMO forman un trazo generalizado sustentado por 16 sinapomorfías (2, 3, 5, 6, 7, 8, 11, 12, 13, 14, 19, 22, 23, 24, 26, 47) que corresponde a las especies Cyathea fulva (M. Martens & Galeotii) Fée, Alsophila firma (Baker) D.S. Conant, Lophosoria quadripinnata (J.F. Gmel.) C Chr., Plagiogyria pectinata (Liemb.) Lellinger, Diplopterygium bancroftii (Hook), Hymenophyllum tegularis (Desv.) Proctor & Lourteig, Holodictyum ghiesbreghtii (E. Fourn) Maxon, Athyrium bourgeaui E. Fourn, Cystopteris fragilis (L.) Bernh, Blechnum appendiculatum Willd., Elaphoglossum obscurum (E. Fourn.) C. Chr., Elaphoglossum seminudum Mickel, Phanerophlebia nobilis (Schltdl. & Cham.) C. Presl, Lomariopsis mexicana Holttum, Onocleopsis hintonii F. Ballard y Psilotum complanatum Sw., pertenecientes a diez de las 27 familias de helechos.

Fig. 3 Cladograma obtenido de las cuatro provincias biogeográficas y un grupo externo (GE) en Hidalgo. En círculos negros se muestran los caracteres apomórficos. Las sinapomorfías que forman los trazos generalizados son: (0= Equisetum myriochaetum, 16= Pteridium aquilinum, 18= Elaphoglossum monicae, 28= Pleopeltis lepidotrichia, 34= Aspidotis meifolia) (2= Cyathea fulva, 3= Alsophila firma, 5= Lophosoria quadripinnata, 6= Plagiogyria pectinata, 7= Diplopterygium bancroftii, 8= Hymenophyllum teguaris, 11= Holodictyum ghiesbreghtii, 12= Athyrium bourgeaui, 13= Cystopteris fragilis, 14= Blechnum appendiculatum, 19= Elaphoglossum obscurum, 22= Elaphoglossum seminudum, 23= Phanerophlebia nobilis, 24= Lomariopsis mexicana, 26= Onocleopsis hintonii 47= Psilotum complanatum.  

Fig. 4 Trazo generalizado resultante del PAE ubicado en las provincias biogeográficas de la PV, SMO y DC. 

Al analizar la unidad biogeográfica relativa a las nueve UGOs de la segunda matriz se obtuvieron dos cladogramas igualmente parsimoniosos con una longitud de 86 pasos IC= 0.55, IR= 0.41. Los dos cladogramas son muy similares, solo difieren en la posición del PNLM, el PNC y el VM. El cladograma (Fig. 5) muestra los resultados del consenso de mayoría, en el que se observan dos grupos, el primero es un clado que agrupa al PNLM, al PNC y al VM como un grupo politómico. Estas tres áreas no se sustentan por alguna sinapomorfía. El segundo grupo muestra que la UGO de TLA, CAL, TEN y HUA_OT forman un trazo generalizado sustentado por dos sinapomofías (4 y 26) que corresponden a las especies Dicksonia sellowiana Hook y Onocleopsis hintonii F. Ballard; al interior de este la UGO TEN, la zona HUA-OT y CAL forman un trazo generalizado sustentado por dos sinapormorfías (3 y 14) que corresponden a las especies Alsophila firma (Baker) D.S. Conant y Blechnum appendiculatum Willd. que pertenecen a dos familias distintas. Al interior de este clado, la UGO de TEN es el área hermana de la HUA-OT y forman un trazo generalizado sustentado por dos sinapomorfías (11 y 23) que corresponden a las especies Holodictyum ghiesbreghtii (E. Fourn) Maxon y Phanerophlebia nobilis (Schltdl. & Cham.) C. Presl, cada una perteneciente a una familia diferente.

Fig. 5 Cladograma obtenido con las nueve regiones y un grupo externo (GE). En círculos negros se muestran los caracteres apomórficos. Las sinapomorfías que forman los trazos generalizados son: (4 =Dicksonia sellowiana, 26= Onocleopsis hintonii) (3= Alsophila firma, 14= Blechnum appendiculatum) (11= Holodictyum ghiesbreghtii, 23= Phanerophlebia nobilis). 

Estos tres trazos se representan gráficamente como uno en la figura (Fig. 6). Cada uno de los dos trazos generalizados más inclusivos corresponden a una unidad biogeográfica diferente. Ambos se ubican geográficamente al Este del estado de Hidalgo en localidades dentro de la SMO y la PV. Dado que se obtuvo un trazo generalizado para cada sistema de unidades biogeográficas, no se obtuvieron nodos, que resultan cuando convergen dos trazos generalizados (^{Morrone, 2014}).

Fig. 6 Trazo generalizado resultante ubicado en las UGOs de TLA, CAL, TEN y HUA-OT. 

Discusión

Se han realizado estudios acerca de la distribución de pteridobiontes en la Sierra Madre Oriental (^{Sanginés-Franco et al., 2011}) así como en los bosques mesófilos de montaña de Hidalgo (^{Hernández-Álvarez et al. 2019}), cuyos resultados son congruentes con los obtenidos en este trabajo. ^{Sanginés-Franco et al. (2011)}, usando un análisis de trazos identificaron un trazo generalizado en la porción sur de la Sierra Madre Oriental, al que denominan trazo de la Sierra Gorda, en los estados de Hidalgo y Querétaro. Los dos trazos generalizados identificados en el presente estudio son sub trazos del trazo de la Sierra Gorda. El trazo de la Sierra Gorda fue sustentado por nueve especies de helechos (^{Sanginés-Franco et al., 2011}), mientras que los trazos presentados en este estudio se sustentan por 6 y 3 especies respectivamente. Si se comparan los resultados de ambos estudios, sólo dos especies se comparten entre el trazo de la Sierra Gorda y el trazo que une a la PV con la SMO: Elaphoglossum obscurum y Phanerophlebia nobilis.

Los dos trazos generalizados encontrados este estudio, con ambos sistemas de unidades biogeográficas, indican que PV y SMO son las dos provincias más importantes para la distribución de los helechos del estado de Hidalgo. Por lo que se identifica un patrón de distribución bien sustentado por especies que no están cercanamente relacionadas. Entre las especies que conforman este patrón destacan: Hymenophyllum tegularis, Holodictyum ghiesbreghtii, Elaphoglossum obscurum y Phanerophlebia nobilis, especies consideradas dentro de las más ricas en el BMM de Hidalgo de acuerdo con ^{Hernández-Álvarez et al. (2019)}. Este trazo generalizado, que une a la PV y SMO, es congruente con los resultados obtenidos por ^{Montiel-Canales et al. (2016)} para la distribución de las serpientes en Hidalgo y por ^{Morrone & Gutiérrez (2005)} para la distribución de las pulgas en la FVT. Sin embargo, los resultados obtenidos a partir de las pteridofloras muestran que un trazo que une estas dos provincias con el DC, mientras que la FVT no se incluye dentro del trazo generalizado. Contrariamente, la distribución de las serpientes indica que la FVT forma un trazo generalizado junto con la SMO y la PV y el DC no forma parte de dicho trazo. Otro estudio con reptiles (^{Hernández-Salinas, 2009}) encontró resultados parcialmente similares a los del presente estudio, pues identificó una relación estrecha entre la PV y la SMO, pero quedaron aún por resolver las relaciones de la FVT y el DC. Por otra parte, un trabajo realizado con aves (^{Rodríguez-Casanova & Goyenechea, 2021}) indica que la PV es la provincia menos relacionada con las otras tres y que el DC y la FVT están relacionadas entre sí y con la SMO, por lo que es importante seguir haciendo estudios con otros grupos biológicos para poder resolver si las provincias de la FVT y el DC forman parte del trazo generalizado que involucra a la PV y la SMO.

La PV se ubica al noreste del estado de Hidalgo con una extensión de cerca del 14% de la superficie estatal en zonas tropicales y húmedas, se localiza en la región geocultural de la Huasteca Hidalguense y la sierra Otomí-Tepehua y cuenta con una altitud no mayor a 500 msnm (^{Montiel-Canales & Goyenechea, 2021}). La PV es la más pequeña de las cuatro provincias que se encuentran en Hidalgo; sin embargo, esta provincia cuenta con una mayor diversidad de helechos que la SMO. En contraste, la SMO es la región biogeográfica de mayor extensión territorial, con aproximadamente 39% de la superficie estatal. Se encuentra presente en 46 municipios de la entidad, en regiones templadas y montañosas de las zonas geoculturales conocidas como Sierra Gorda, Sierra Alta, Sierra Otomí-Tepehua y algunas regiones de la Comarca Minera y Valle de Tulancingo, a una altitud mayor a 1,000 msnm y la diversidad de helechos es menor.

El DC, que se ubica al centro-oeste del estado, comprende cerca del 27% de la superficie estatal en 32 municipios en las zonas áridas de la región geocultural conocida como Valle del Mezquital, a una altitud entre 1,000 y 2,400 msnm; es la tercera provincia en importancia de acuerdo con la diversidad de helechos. Por último, la FVT con 20% de la superficie estatal se encuentra en 33 municipios de la zona geocultural de la Cuenca de México, así como en algunos municipios del Valle de Tulancingo, la Altiplanicie Pulquera, el Valle del Mezquital y la Comarca Minera, en altitudes de entre 1,000 y 2,500 msnm y es la zona menos diversa en helechos.

Lo expuesto anteriormente permite concluir que la provincia del PV y la SMO son las más importantes para los helechos en ambos sistemas de unidades biogeográficas y que las provincias con menos riqueza de especies de helechos son la Faja Volcánica Transmexicana seguida del Altiplano Mexicano. Estos resultados se observan tanto en los análisis de las provincias como en el de las localidades. Además, ambos trazos generalizados (Figs. 4 y 6) forman parte de un trazo generalizado más amplio identificado por ^{Sanginés et al. (2011)}, por lo que al sobreponerse en el mapa pueden considerarse un solo patrón de distribución para los helechos en el estado de Hidalgo.