Área de estudio

La investigación se llevó a cabo en un gradiente altitudinal (2200 - 3200 m) con exposición Norte, en tres pisos de altura (piso 1: 2200 - 2600 m, piso 2: 2600 - 2800 m y piso 3: 2800 - 3200 m) en Guadalupe y Calvo, Chihuahua, particularmente en el ÁPFF Cerro Mohinora, entre las coordenadas 25° 40' 48'’ a 26° 13' 12'’ latitud Norte y 106° 31' 48'’ a 107° 06' 00'’ longitud Oeste (^{Arriaga et al., 2000}). El área se encuentra en la provincia fisiográfica Sierra Madre Occidental, en la subprovincia Gran Meseta y Cañones Duranguenses (^{Arriaga et al., 2000}; ^{CONANP, 2017}).

Fig. 1 Ubicación del área de estudio y distribución de sitios de muestreo dentro de la APFF Cerro Mohinora, Chihuahua. 

Levantamiento de datos

Se establecieron de manera aleatoria 37 parcelas circulares de muestreo de 1000 m² cada una, distribuidas en seis rodales (dos en cada piso altitudinal, para contener los diferentes tipos de vegetación) con una intensidad de muestreo del 2%, todas con orientación norte; dentro de cada parcela, se ubicaron dos subparcelas de 25 m² (5 x 5 m) para el registro de la regeneración, es decir, 74 subparcelas o subsitios.

En cada parcela principal se registró información dasométrica del estrato arbóreo, de individuos con un diámetro normal (d_{1.30 m}) ≥ 7.5 cm, para la regeneración se consideraron aquellos con diámetro normal (d_{1.30 m}) ≤ 7.5 cm, de acuerdo con la metodología del Inventario Nacional Forestal y de Suelos (^{Conafor, 2012}). Las variables registradas del arbolado adulto fueron altura total (h, m), diámetro normal (DN, d_{1.30 m}, cm), la altura se estimó con un clinómetro Suunto Pm-5, y el DN con una forcípula Haglof “Mantax Blue” de aluminio. Para la regeneración se registró la especie y se contabilizó el total de individuos de cada subparcela conjuntando los datos de las dos subparcelas y posteriormente extrapolarlos a individuos por hectárea (N ha^-1).

Además, se registraron la elevación (m), pendiente (%) y apertura del dosel. La elevación se midió con un geoposicionador Garmin eTrex 10 y la pendiente con un clinómetro Suunto Pm-5. Para determinar la apertura de dosel (%) se usó un densiómetro cóncavo colocado en el centro de cada sitio y promediando cuatro mediciones por sitio, una a cada punto cardinal (^{Jadán et al., 2016}).

Análisis de la información

La riqueza se estimó con el índice de Margalef (D _Mg ), mientras que la diversidad de los pisos altitudinales se evaluó utilizando el índice de Shannon-Wiener (H’) (^{Magurran, 2021}), y el índice de diversidad verdadera (D) el cual permite comparar de una mejor manera la riqueza de especies, ya que tiene en cuenta la abundancia relativa de cada especie en la comunidad y puede proporcionar una medida más precisa de la diversidad (^{Jost, 2006}). Para evaluar la similitud florística se generó un modelo de ordenación de Bray-Curtis, el cual se basa en un algoritmo que permite analizar la similitud de las muestras mediante el cálculo del porcentaje de similitud (0% - 100%) (^{Beals, 1984}) (Tabla 2).

La estructura horizontal fue evaluada a través de la distribución diamétrica por piso altitudinal, así como la abundancia (N ha^-1), dominancia en área basal (m² ha) y su frecuencia (presencia en cada sitio). A partir de esto se calculó el Índice de Valor de Importancia (IVI), el cual adquiere valores en una escala del 0 al 10 % (^{Alanís et al., 2020}) (Tabla 2).

La diversidad estructural vertical de los bosques se determinó con el Índice de Pretzsch (A), dicho índice divide la estructura vertical en tres estratos. El estrato I (alto), que representa al intervalo de 80-100%, en el que el árbol más alto constituye el 100%; a partir de este individuo, se clasifican los siguientes estratos: el II (medio), que se refiere al intervalo de 50-80% y el III (bajo), de 0-50% (^{Aguirre, 2002}; ^{Pretzsch, 2009}) (Tabla 2). Para una correcta interpretación se calcula A _máx que corresponde al valor máximo por cada una de las especies en cada estrato; este valor se logra cuando la totalidad de las especies ocurren en la misma proporción, tanto en el rodal como en los diferentes estratos (^{Corral et al., 2005}). Se generó un gráfico utilizando TreeGrOSS: ForestSimulation (^{Sprauer et al., 2019}); que visualiza la composición de especies por piso altitudinal y muestra los tres estratos de altura de los árboles, así como los valores determinados en el índice A. Esta simulación incluyó el número total de individuos por especie (N ha) y altura distribuyéndolos de forma aleatoria en una parcela de una hectárea.

Se verifico la normalidad de los datos a través de la prueba de Shapiro-Wilk (^{da Cunha et al., 2009}), de la riqueza (D _MG ) y diversidad (H’ y D), posteriormente se compararon estos atributos de los árboles entre pisos altitudinales para identificar diferencias estadísticamente significativas mediante un análisis de varianza (ANOVA) con un nivel de significancia del 95%.

El análisis de la regeneración se realizó de acuerdo con ^{Chauhan et al. (2008)}, quienes consideran una buena regeneración si; densidad de regeneración > densidad de los árboles adultos, regeneración regular si; densidad de regeneración ≤ densidad de los árboles adultos y regeneración mala si; densidad de regeneración < densidad de los árboles adultos. También, se verifico la normalidad de los datos a mediante la prueba de Shapiro-Wilk (^{da Cunha et al, 2009}), y se compararon las densidades con la prueba U de Mann-Whitney (^{Mann y Whitney, 1947)} para comparar las medianas de dos grupos independientes cuando los datos no siguen una distribución normal.

Se evaluó el cumplimiento de los supuestos de normalidad de los datos de densidad de regeneración, y así como los de pendiente (°), altitud (m) y apertura de dosel (%), con la prueba de Shapiro-Wilk (^{da Cunha et al., 2009}). Posteriormente, se determinó la influencia de las variables del sitio sobre la densidad de regeneración, y se realizó un análisis de correlación de Pearson. Todos los análisis estadísticos se plantearon a un nivel de significancia de 95% y se llevaron a cabo en el entorno de desarrollo integrado (IDE) R Studio (^{R Core Team, 2019}).

Composición, riqueza y diversidad de especies

A lo largo del gradiente se registró un promedio de 488 árboles representados en 16 especies arbóreas, nueve géneros y seis familias. Pinaceae fue la familia más rica con siete especies (41.18%), seguida de Fagaceae con cinco especies (29.41%), Ericaceae con dos especies (11.76%), y Cupressaceae, Salicaceae y Betulaceae con solamente una especie cada una (5.88%). Pinaceae y Fagaceae se han reportado en diversos bosques templados del país, estas familias contienen a los géneros Pinus y Quercus los cuales son típicos de la zona templada subhúmeda de México y en estos se basa la industria forestal (^{Dávila-Lara et al., 2019}; ^{Graciano-Ávila et al., 2020}; ^{Rzedowski, 1978}; ^{Sáenz-Romero et al., 2003}; ^{Silva et al., 2021}).

Se encontraron un número de familias y géneros similar en los tres pisos altitudinales, la diferencia se notó en la cantidad de especies encontradas y en la densidad de estas, ya que en el piso 1 fue superior (15) a los demás (Tabla 3). Los datos de composición se han presentado de forma similar en otros bosques templados del país (^{Dávila-Lara et al., 2019}; ^{Graciano-Ávila et al., 2020}).

La riqueza de especies presente en el gradiente se ha constatado en otros bosques del país, ^{Silva-González et al. (2021)} reportan una riqueza menor (año 2008 = 1.252 y año 2013 = 1.205) de acuerdo con el índice de Margalef (D _Mg ) a los pisos altitudinales 1 y 2 pero muy similar al piso 3 en bosques del estado de Durango. Por otro lado, ^{Rascón-Solano et al. (2022)} en bosques templados de Guachochi, Chihuahua menciona un valor intermedio (D _Mg = 1.75) comparado con los pisos 1 y 2 del presente estudio y mayor al piso 3.

El indicador de la diversidad (D’) indica que el piso 1 es más diverso que sus sucesores, existiendo una diferencia en diversidad de 1.68 veces contra el piso 2 y de 2.20 veces con el piso 3 (Tabla 3). De acuerdo con el índice de Shannon (H’) la diversidad es similar para los primeros dos pisos con lo documentado por ^{Dávila-Lara et al. (2019)} (1.91 y 1.51) en bosques templados de San Luis Potosí.

Los resultados de normalidad indicaron que los datos de riqueza (D _Mg : W = 0.97765; p-value = 0.6500) y diversidad (H': W = 0.96079; p-value = 0.214) (D': W = 0.97792; p-value = 0.6593) son normales. El análisis de varianza (ANOVA) reveló que no hay diferencias significativas en la riqueza (D _Mg : F = 3.136; Pr(>F) = 0.0563) y diversidad (H': F = 0.946; Pr(>F) = 0.398) (D': F = 1.224; Pr(>F) = 0.307) de especies entre los diferentes pisos altitudinales. A pesar de ello, se observa una disminución en la riqueza y diversidad de especies a medida que se asciende en altitud, lo que concuerda con "La regla de Rapoport" (^{Rapoport, 1975}). Según esta regla, existe una relación directa entre la altitud y la riqueza de especies, disminuyendo a medida que la altitud aumenta. Esta disminución puede ser atribuida a diversos factores como la redistribución espacial de la radiación solar, el agua, los nutrientes, la temperatura, la humedad, las horas de iluminación, el viento, la duración estacional, el tipo de suelo y la condición geológica (^{Malizia et al., 2020}; ^{Xu et al., 2017}). ^{Atalay (2006)} menciona que estos cambios se atribuyen a diferentes condiciones climáticas entre las partes bajas y altas de las montañas, ya que, con el incremento de la altitud; la temperatura, la humedad y la presión del aire disminuyen y la radiación solar es más intensa.

A pesar de que la riqueza y diversidad de especies en los bosques templados es baja, en México se presenta una alta riqueza, ya que se distribuyen 47 especies de Pinus y 161 de Quercus, de las cuales 26 y 109 respectivamente, son endémicas, lo que hace a México el mayor centro de riqueza y evolución en el continente en el caso de los encinos (^{Arizaga et al., 2009}; ^{Pérez, 1998}).

Similitud en la composición de especies

Basado en los valores de similitud de Bray-Curtis la mayor similitud se encuentra entre los pisos 2 y 3, con un valor de similitud de 58.38%. Esta similitud indica una mayor coincidencia en la composición de especies. Entre los pisos 1 y el piso 2, así como 1 y 3 indican una similitud de 21.03% y 14.17% respectivamente lo cual muestra una similitud baja en la composición de especies entre estos pisos. ^{González et al., (2018)} encontraron una similitud semejante (44%) en un bosque de Abies vejari en Nuevo León. De igual manera ^{Holguín-Estrada et al. (2021b)} reportaron una similitud de alrededor del 50% para los dos pisos altitudinales más elevados.

Índice de Valor de Importancia (IVI)

En el piso 1 las especies más representativas fueron Quercus sideroxyla Bonpl. (IVI = 19.45%), Pinus engelmannii Carr. (IVI=13.18%), Pinus arizonica Engelm. (12.35%), mientras que once de las 14 especies reflejaron un IVI menor al 10%; dicha composición evidencia un bosque de Quercus - Pinus, lo cual coindice con lo reportado por otros autores para bosques templados de la Sierra Madre Occidental (SMO) (^{Graciano-Ávila et al., 2017}; ^{Luna et al., 2020}) quienes mencionan a especies de Quercus y Pinus como las más importantes ecológicamente.

En el piso 2 las especies de mayor peso ecológico fueron Pseudotsuga menziesii (Mirb.) Franco, Abies durangensis Martínez. y Pinus ayacahuite C. Ehrenb. ex Schltdl. con 28.95%, 27.20% y 13.64%, respectivamente, logrando así más del 50%; 11 de las 14 especies tuvieron un IVI menor a 10%. Estos resultados indican que el bosque evaluado es un bosque de oyamel como lo mencionado por ^{García-García et al. (2021)} en un área cercana a la evaluada, donde dichas especies también tuvieron una importancia alta.

Las especies con valores mayores de IVI en el piso 3, fueron Abies durangensis 45.56%, Pseudotsuga menziesii con 22.06% y Picea mexicana Martínez. con 10.63%; seis de las nueve especies reflejaron un IVI menor al 10%; dichos valores dan lugar a un bosque de Abies - Pseudotsuga; la dominancia de estos géneros se ha presentado en diversos trabajos realizados en México (^{Buendía-Rodríguez et al., 2019}; ^{Encina-Domínguez, 2015}).

Distribución diamétrica por piso altitudinal

La distribución de densidad - diámetro para los tres pisos mostró una disminución hacia clases diamétricas mayores, observándose que la mayor cantidad de individuos por hectárea se registró en las clases de 10 y 15 cm y que hay árboles de hasta 135 cm de DN (Fig. 2). Dicha distribución en forma de “J” invertida o curva de Liocurt se ha presentado en bosques templados de México (^{Cortés-Pérez et al., 2021}; ^{Hernández-Moreno et al., 2020}; ^{Hernández et al., 2019}), indicando con esto la existencia de regeneración natural dentro de los tres pisos altitudinales evaluados, en el área evaluada esto puede corresponder a la existencia de árboles de grandes dimensiones muertos y da paso al desarrollo de árboles más pequeños e intolerantes a la sombra en este caso.

Fig. 2 Densidad de especies arbóreas por clase diamétrica y altitud. 

Índice de Pretzsch (A)

Se observa una disminución en el número de árboles por hectárea conforme aumenta su talla en altura (Tabla 5); esto puede ser el resultado del proceso de deberse a la competencia natural que afecta el crecimiento y desarrollo de las plantas, o bien, el grado de tolerancia a la sombra de las especies presentes (^{Castañeda y Hansen, 2007}; ^{Granados-Sánchez et al., 2007}).

La Figura 3 muestra que el estrato I de cada uno de los pisos es dominado en altura por especies similares; el piso 1 estuvo liderado por Pseudotsuga menziesii con alturas máximas de 31.50 m; en el piso 2 dominó igualmente Pseudotsuga menziesii con alturas de hasta 31.00 m y por su parte el piso 3 Abies durangensis fue el de mayor densidad con alturas máximas de 27.50 m.

Fig. 3 Estructura vertical del gradiente altitudinal de acuerdo con los valores medios de altura de los árboles a partir del índice A de Pretzsch.  

El estrato II correspondiente a la altura media de los árboles reflejó dominancia de Pinus engelmannii con alturas máximas de 24.24 m para el piso 1; el piso 2 mayormente representado por Abies durangensis con alturas hasta de 24.80 m y el piso 3 fue igualmente dominado por Abies durangensis con alturas máximas de 24.00 m.

Finalmente, el estrato III designado a los individuos de menor altura, mostró mayor densidad de Quercus sideroxyla con alturas máximas de 15.15 m en el piso 1, mientras que el piso 2 estuvo representado por Abies durangensis con individuos con alturas hasta de 15.40 m y Abies durangensis en el piso 3 fue el de mayor densidad con alturas máximas de 15.00 m.

La Figura 3 presenta los valores calculados para el índice A evidenciando una reducción de la diversidad estructural vertical al aumentar la altitud, lo cual indica que el piso 1 está a 29.10% de su máxima diferenciación dimensional (100%), el piso 2 a 33.93% y el 3 39.01%; esto se obtiene cuando los árboles se encuentran equitativamente distribuido entre estratos y especies, al igual que lo mencionado por ^{Rubio-Camacho et al., (2014)} el bosque aquí evaluado es heterogéneo en relación a la altura de sus individuos. Nuestros resultados coinciden con los de ^{Graciano-Ávila et al., (2020)} quienes obtuvieron un Arel similar en evaluaciones cada cinco años (2007, 2012 y 2017) de un bosque templado de Pueblo Nuevo, Durango y son ligeramente menores a los valores reportados por Ramos et al., (2017) y ^{Silva-García et al., (2021)} quienes obtuvieron una diversidad relativa (Arel) de 83.5% y 77.92%, respectivamente en bosques templados en Nuevo León y Durango.

Lo anterior indica que estos bosques presentan heterogeneidad de especies en los estratos de altura, lo que asegura la existencia de riqueza de especies suficiente para el reclutamiento de individuos en estratos inferiores. Existen otros bosques que presentan menor cantidad de especies y los estratos de altura están conformados por escasas especies, aunque abundantes, como el evaluado por ^{Manzanilla et al., (2020)} en cuatro sitios de un bosque mixto de Pinus - Quercus en Galeana, Nuevo León con valores de Arel de 41.07, 42.07, 45.52 y 55.39%.

La Figura 3 muestra gráficamente el recambio de especies entre el piso 1 y los pisos 2 y 3. Se observa que en el piso 1 dominan los géneros Quercus y Pinus en términos de densidad (N ha) y altura; a medida que aumenta la altitud, los pisos 2 y 3 se ven dominados por Pseudotsuga y Abies, además, se observa la incorporación de los géneros Populus y Picea en el piso 3. Estos patrones de recambio de especies entre pisos altitudinales reflejan la adaptación de las especies a las condiciones ambientales específicas de cada piso, ya que las especies que no consiguen adaptarse desaparecerán por estrés fisiológico (^{Parmesan, 2006}; ^{Brown et al., 2015}). ^{Körner y Paulsen (2004)} mencionan que esto puede ocurrir ya que, con el aumento de la altitud disminuyen la evapotranspiración y la temperatura, aumentando también la cantidad de agua en el suelo; por lo que algunas especies se desarrollan de mejor manera a estas condiciones.

Evaluación de la regeneración natural

La densidad de regeneración fue mayor que la densidad de los árboles adultos en los tres pisos evaluados, lo que en general es indicador de una condición buena. Se observó que el 92.86%, 63.64% y 66.67% de las especies tuvieron buena regeneración natural en los pisos 1, 2 y 3 respectivamente (Tabla 8).

El piso 1 muestra una baja regeneración natural de Pinus arizonica a pesar de su alta densidad de árboles adultos, siendo la tercera especie más abundante en esa sección del bosque (Tabla 8). En el piso 2, Pinus arizonica, Juniperus deppeana, Quercus fulva y Quercus rugosa presentaron baja regeneración, siendo solo Pinus arizonica la especie con una densidad regular de árboles adultos (Tabla 8). En el piso 3, Pinus arizonica, Quercus sideroxyla y Juniperus deppeana mostraron mala regeneración, nuevamente con Pinus arizonica presentando una buena densidad de árboles adultos (Tabla 8).

^{Sotelo et al., (1998)} menciona que la germinación de la regeneración de Pinus arizonica es mayor en condiciones de dosel abierto, por lo que se deduce que sobre todo en los pisos 2 y 3 del presente estudio la regeneración de esta especie es limitada por la dominancia de géneros como Pseudotsuga y Abies, quienes tienen individuos de mayores dimensiones. La prueba Shapiro-Wilk mostró que tanto la densidad de árboles adultos como la densidad de regeneración no tienen normalidad en sus datos por sitio, mientras que su comparación mediante la prueba Wilcoxon, no detectó diferencias significativas entre las mismas (p-value = piso 1: 0.062 - 0.819, piso 2: 0.101 - 0.673 y piso 3: 0.077 - 0.791).

El gradiente altitudinal mostró que estos bosques cuentan con potencial suficiente de regeneración, teniendo una media similar en la densidad de árboles jóvenes; la mayoría de las especies evidenció buen porcentaje de regeneración, lo que conllevaría a mantener la provisión de servicios ecosistémicos como la captura de carbono, recarga de acuíferos y conservación de hábitats (^{Bennett et al., 2009}; ^{CONABIO, 2018}; ^{Rodríguez et al., 2006}), ya que se garantiza la perpetuidad de la masa forestal.

En el piso 1, únicamente Pinus arizonica presentó regeneración deficiente (mala), aunque también hubo pocos individuos adultos de la especie, los pisos 2 y 3 presentaron mala regeneración en cuatro y tres especies respectivamente; esto, puede deberse a que los géneros Pseudotsuga y Abies son dominantes y sus individuos son de mayor altura y cobertura de copa comparados con géneros como Pinus y Quercus que, además, son intolerantes a la sombra y no tienen las condiciones adecuadas para su regeneración natural lo que provoca una mayor cobertura de dosel de individuos de Pseudotsuga y Abies (^{García et al., 2020}; ^{García-García et al., 2021}; ^{Granados-Sánchez et al., 2007}).

Correlación entre regeneración natural y factores abióticos

La prueba de Shapiro-Wilk manifestó que las variables “Pendiente”, “Altitud” y “Apertura de dosel” cumplen con el supuesto de normalidad en el piso 1, ya que los valores “W” fueron cercanos a 1, 0.89 (p = 0.2080), 0.90 (p = 0.2080) y 0.76 (p = 0.2080) respectivamente. El piso 2 de igual manera mostró normalidad para las tres variables, variables “Pendiente” (W = 0.84, P = 0.0851), “Altitud” (W = 0.91, P = 0.4370) y “Apertura de dosel” (W = 0.64, P < 0.0001). Los valores para el piso 3 también fueron normales para cada una de las variables obteniendo “Pendiente” (W = 0.85, P = 0.0502), “Altitud” (W = 0.97, P = 0.8840) y “Apertura de dosel” (W = 0.76, P < 0.0011).

La correlación de Pearson entre la densidad (N ha) de regeneración y los factores abióticos indicó que en el piso 1, la variable "Altitud" de acuerdo con ^{Cuellar et al., (2018)} mostró una correlación negativa débil (-0.15), mientras que "Pendiente" y "Apertura de dosel" presentaron una correlación positiva débil (0.18). En el piso 2, se encontraron correlaciones positivas débiles (0.41, 0.14 y 0.55) para "Altitud", "Pendiente" y "Apertura de dosel", respectivamente. En el piso 3, se observaron correlaciones positivas débiles entre la densidad de regeneración y las tres variables evaluadas: "Altitud" (0.03), "Pendiente" (0.06) y "Apertura de dosel" (0.08).

La relación entre la regeneración y los factores abióticos considerandos muestran que el gradiente altitudinal, en este caso, no tienen relevancia en el establecimiento de la regeneración, ya que su correlación es débil o negativa, esta última se dio en el piso 1 el cual se encuentra bajo mayor perturbación antropogénica (aprovechamiento forestal, caminos, asentamientos humanos, etc). A pesar de que la altitud influye en la temperatura, humedad ambiental y características del suelo y puede repercutir en la supervivencia de la regeneración (^{Romahn-Hernández et al., 2020}) algunos autores han indicado la poca influencia de la altitud o la presencia de regeneración en diversas altitudes en bosques templados del mundo (^{Bharali et al., 2012}; ^{Tiwari et al., 2020}).

De igual manera, la pendiente, aunque tuvo una correlación positiva, es débil en los tres pisos, lo que refleja una baja influencia en la regeneración o que existen diversos factores que podrían estar relacionados con su establecimiento. ^{Gebeyehu et al., (2019)} mencionan que la pendiente pronunciada en los bosques no brinda un suelo estable debido a su estructura, y puede provocar mortalidad de plántulas. Además, el microambiente creado por las pendientes se modifica por la intensidad y duración de la luz diurna lo que puede influir en el desarrollo de la vegetación (^{Yadav & Gupta, 2006}).

Lo anterior se relaciona directamente con la apertura de dosel, el factor de mayor impacto y relación en el establecimiento de la regeneración natural del presente estudio, sobre todo en el piso 2 donde fue positiva moderada, esto puede ser así ya que la apertura del dosel proporcionar buenas condiciones para la regeneración de especies intolerantes a la sombra, las cuales abundan en el área de estudio.

En el presente estudio, la mayoría de las especies evaluadas requieren una apertura de dosel para su desarrollo. Esto concuerda con investigaciones anteriores (^{Dezzotti et al., 2003}; ^{Promis et al., 2010}; ^{Sola et al., 2015}) que han demostrado que una mayor apertura de dosel favorece la densidad de regeneración natural y desarrollo de árboles jóvenes en bosques templados.