Área de estudio

Esta investigación se realizó de junio a noviembre de 2012 en una parcela de ajonjolí de 3 ha, en el ejido Ocolome, Municipio de El Fuerte (26° 27’ 0.57’’ N y 108° 35’ 20.1’’ O y 102 m de altitud). En Ocolome se siembran 50 ha principalmente con maíz, sandía (Citrullus vulgaris Schrad), pepino (Cucumis sativus L.), calabaza (Curcubita pepo L.), frijol (Phaseolus vulgaris L.) y ajonjolí. La temperatura maxima es 43 °C y puede descender hasta 4 °C. El terreno es plano con elevación; predomina el clima seco cálido y las lluvias pueden alcanzar 616 mm anuales.

Recolección de larvas

Larvas de los tres estadios se recolectaron cada mes de junio a octubre de 2012. En la parcela se tomaron 30 muestras de suelo de 30x30x30 cm en un muestreo dirigido (sistemático) a lo largo de 30 transectos separados 10 m entre sí. Cada muestra se examinó minuciosamente de acuerdo con el método de separación manual para contabilizar las larvas, y fijar 50 % de ellas en líquido Pampel por 72 h antes de conservarlas en alcohol etílico a 70 %. En el Laboratorio de la Colección Entomológica (CEVF) de la Universidad Autónoma de Sinaloa se identificaron taxonómicamente, con claves dicotómicas propuestas por ^{Boving (1942)}, ^{Ritcher (1966)}, ^{Morón (1986)} y consulta de bases de datos. El otro 50 % de larvas de tercer instar vivas se llevó al laboratorio, para formar grupos de similitud con base en características del raster y epifaringe. Las larvas se colocaron en terrarios de plástico con suelo orgánico esterilizado y se alimentaron con trozos de zanahoria (Daucus carota L.) de acuerdo con la metodología propuesta por ^{Aragón y Morón (2004)} para continuar el proceso de cría y verificar su identidad.

Recolecta de adultos

Para tener una muestra de referencia que facilitara la identificación de las larvas, de junio a noviembre de 2012 se realizaron recolectas nocturnas de escarabajos, con una trampa tipo embudo, con luz fluorescente negra de 20 watts, conectada a un recipiente recolector (19 L). La trampa, con efectividad de recolecta de 45 m (^{Aragón et al., 2010}), se colocó en el centro de la parcela y se operó en el horario con actividad mayor de vuelo de los escarabajos (19:00 a 23:00 h), dos veces por semana. Los adultos capturados se conservaron en alcohol etílico a 70 % (^{Morón y Terrón, 1988}) y etiquetaron con los datos de recolección (fecha, localidad, hora de captura y recolector). En el laboratorio de la Colección Entomológica del Valle del Fuerte (CEVF-UAS) se procesaron los individuos con técnicas convencionales. Series representativas se montaron en alfileres entomológicos, para su conservación, y su determinación taxonómica se realizó con las claves propuestas por ^{Morón (1986)}, ^{Deloya y Ratcliffe (1988)}, ^{Morón et al., (1996)} y las colecciones del Instituto de Ecología A. C. de Xalapa (IXEA) y el Instituto de Ciencias de la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla (BUAP). Los especímenes identificados están depositados en las colecciones entomológicas del Inecol, Xalapa (IEXA) y Universidad Autónoma de Sinaloa (CEVF-UAS).

Larvas de tercer estadio

Las 265 larvas recolectadas representaron a cinco subfamilias, seis tribus, siete géneros y 15 especies de las familias Melolonthidae, Cetoniidae e Hybosoridae (Cuadro 1).

Cuadro 1 Especies de Melolonthidae, Cetoniidae e Hyborosidae associadas al cultivo de ajonjolí (Sesamum indicum L.), como larvas, en Ocolome, El Fuerte, Sinaloa, México. 

La identificación de las larvas del complejo gallina ciega en ajonjolí fue parcial porque con la cría de larvas sólo se obtuvo la relación larva-adulto de algunas especies con base en raster y epifaringe (Figura 1 y 2) y en otras, como Euphoria leucograpa e Hybosorus illigueri, las descripciones que permitan relacionar las larvas con los adultos correspondientes no existen; paralelamente, la taxonomía de los géneros con mayor diversificación, como Phyllophaga, Cyclocephala y Paranomala, cuyas especies se asocian frecuentemente a los cultivos agrícolas no se resolvió. En esta investigación se identificaron (8) larvas de Euphoria leucographa, (7) Ligyrus sallei, (65) Hybosorus illigeri, (83) Phyllophaga, (26) Cyclocephala, (50) Paranomala, (19) de Euphoria, (15) Cotinis y (2) Gymnetini.

Figura 1 Epifaringe larval de las especies recolectadas en Ocolome, El Fuerte, Sinaloa, México. A) Phyllophaga sp. 1; B) Phyllophaga sp. 2; C) Phyllophaga sp. 3; D) Phyllophaga sp. 4; E) Cyclocephala sp.; F) Paranomala sp.1; G) Paranomala sp. 2; H) Euphoria sp. 1; I) Euphoria sp. 2; J) Cotinis sp. 1; K) Cotinis sp. 2; L) Gymnetini sp. 1. 

Figura 2 Raster de las especies colectadas en Ocolome, El Fuerte, Sinaloa, México. A) Phyllophaga sp. 1; B) Phyllophaga sp. 2; C) Phyllophaga sp. 3; D) Phyllophaga sp. 4; E) Cyclocephala sp.; F) Paranomala sp.1; G) Paranomala sp. 2; H) Euphoria sp. 1; I) Euphoria sp. 2; J) Cotinis sp. 1; K) Cotinis sp. 2; L) Gymnetini sp. 1. 

Las larvas del género Phyllophaga predominaron, pues representaron 31.2 %, seguidas por Hybosorus 24.5 %, Paranomala 18.8 %, Cyclocephala 9.8 %, Euphoria 7.1 %, Cotinis con 5.6 % y Ligyrus con 2.6 %. El complejo gallina ciega en México es diverso, pues se conocen especies con larvas rizófagas, saprófagas y facultativas (^{Morón, 2001}). Las especies de Phyllophaga predominaron sobre Cyclocephala y Paranomala, probablemente porque sus larvas son rizófagas estrictas. Estas pueden causar pérdidas importantes en la agricultura y su predominancia resulta de su adaptabilidad, agresividad ecológica y facilidad de incremento poblacional que, a la vez, lo propician los monocultivos y la aplicación indiscriminada de agroquímicos que favorecen la selección de especies (^{Morón, 1986}). La importancia del género Phyllophaga es que casi todos los linajes aportan especies rizófagas agresivas, que dañan los cultivos, y la posibilidad de que algunos grupos, aparentemente exclusivos de condiciones y cultivos, estén especializados y adaptados a ciertas condiciones forestales y xerófilas, y sin estas difícilmente podrían sobrevivir (^{Morón, 2010}).

La distribución estacional o fenología del complejo gallina ciega mostró densidad mayor en agosto, con 125 larvas de Phyllophaga spp. y H. illigeri y la menor en octubre, con 17 individuos. Las larvas de primer estadio de H. illigeri, Euphoria leucographa y L. sallei se recolectaron en julio, las de segundo y tercer estadio de agosto a octubre. Esto evidenció el ciclo de vida anual de las especies (Cuadro 2). Mediante la cría de insectos se trató de obtener la relación larva-adulto de las larvas de tercer instar, de las especies más abundantes, pero sólo se obtuvieron cuatro adultos, de cinco larvas de Ligyrus sallei, tres adultos de cinco larvas de Euphoria leucographa y 17 adultos de 32 larvas de Hybosorus illigueri.

Cuadro 2 Distribución estacional de larvas de Melolonthidae, Cetoniidae e Hyborosidae asociadas al cultivo de ajonjolí (Sesamum indicum L.), como larvas, en Ocolome, El Fuerte, Sinaloa, México 

Adultos registrados en terrenos con cultivo de ajonjolí en El Fuerte, Sinaloa, México.

Los 769 ejemplares capturados representaron a cinco subfamilias, ocho tribus, 13 géneros y 17 especies de la familia Melolonthidae (Cuadro 3).

Cuadro 3 Especies de Melolonthidae, Cetoniidae e Hyborosidae recolectadas con trampa de luz fluorescente negra en el cultivo de ajonjolí (Sesamum indicum L.), como larvas, en Ocolome, El Fuerte, Sinaloa, México 

La riqueza mayor de especies correspondió al género Phyllophaga, con 17.6 % de ellas y 21.4 % de los ejemplares recolectados. Las especies registradas fueron Phyllophaga opaca, Ph. lenis, Ph. cristagalli, Oxigrylius ruginasus, Paranomala flavilla, Euphoria leucographa e Hybosorus illigeri, y representan 89.72 % de la muestra de insectos, con 690 individuos en total.

Un hallazgo sobresaliente fue el de adultos, atraídos por la luz, de seis de las especies no estuvieron representados por larvas en el suelo del cultivo. Esto permite sugerir que se desarrollaron en terrenos vecinos, en otros cultivos o en vegetación silvestre (^{Morón et al., 1997}). La riqueza de especies rizófagas en la trampa de luz pudo generarse desde la mezcla de especies establecidas en el cultivo de ajonjolí y de otras de la vegetación silvestre alrededor de los terrenos cultivados. La coincidencia de larvas y adultos de Ligyrus sallei, Euphoria leucographa, e Hybosorus illigeri se confirmó. Pero en otros casos la relación fue inexacta. Un caso fue el registro de larvas de cuatro especies de Phyllophaga en la trampa de luz y adultos solo de tres especies. También se encontraron larvas de una especie de Cyclocephala y los adultos capturadas correspondieron a dos especies. En el suelo se extrajeron larvas de dos especies de Paranomala y en la trampa de luz solo hubo una especie.

La agrupación de las especies, con base en hábitos alimentarios (^{Morón, 2013}) permitió calcular que 41.17 % de los adultos capturados tenían hábitos filo-sapro-rizófagos, y sus larvas se desarrollan dentro del suelo, que 29.41 % estuvo representado por especies sapro-rizo-xilófagas, y que 17.6 y 11.7 % correspondió a sapro-melífagas y filo-xilófagas. La presencia de especies con adultos filófagos y larvas rizófagas de los géneros Phyllophaga, Paranomala y Cyclocephala en el cultivo de ajonjolí, se interpretó como resultado de la colonización relativamente reciente en la zona, ya que son especies euriecas muy adaptables, que se han insertado en un proceso de transición, en la que una comunidad típica de vegetación natural se reemplazó para la producción agrícola de secano (^{Lugo et al., 2016}). Lo anterior propiciaría que las larvas de Phyllophaga, Paranomala y Cylocephala en el ajonjolí, y registradas en varios estados del país como dañinas en algunos cultivos, con el tiempo representen un problema fitosanitario en el norte de Sinaloa debido al monocultivo de maíz o ajonjolí.

Las especies edafícolas en México pertenecen a 68 géneros; sólo de Phyllophaga se reconocen 369 especies, 25 de ellas están registradas como plagas agrícolas rizófagas causantes de daño en gran variedad de plantas de interés agrícola y forestal. El daño se reconoce como leve, moderado o severo según el cultivo, las condiciones ambientales y su estado de desarrollo (^{Morón, 2010}). En terrenos cultivados se recolectaron 22 especies de Dynastinae. En este grupo destacan las especies del género Cyclocephala, por su diversidad, abundancia y distribución amplia (^{Morón et al., 1997}). Hay dudas de los hábitos alimenticios de las larvas de varias especies, principalmente de Cyclocephala lunulata. Esta especie es la más frecuente en cultivos de maíz, ahí presenta hábito rizófago, pero en plantaciones de caña de azúcar su hábito es saprófago (^{Deloya, 1998}). Esta diferencia permite inferir que las larvas de Ligyrus sallei en nuestro estudio podrían alimentarse principalmente de los residuos agrícolas y estiércol, en lugar de la raíces. Los campesinos en otras regiones del país les atribuyen daños en terrenos cultivados, con contenido alto de materia orgánica (^{Morón, 2010}). En terrenos agrícolas se han registrado 21 especies de Rutelinae, principalmente de Paranomala; pero, los hábitos de las larvas aún no se precisan y la identificación de adultos e inmaduros de varias especies se dificulta (^{Morón et al., 1997}).

De acuerdo con ^{Ramírez-Salinas y Castro-Ramírez (2000)} el énfasis debe ser en las especies del género Phyllophaga, porque son plagas de impacto agrícola alto. Sin embargo, debe prestarse atención a las especies de los géneros Paranomala, Euethola y Dyscinetus porque sus larvas muestran hábitos rizófagos facultativos en suelos con materia orgánica escasa y en especial cuando se someten a presión de competencia inter o intraespecífica. Phyllophaga ravida Blanchard, Ph. dentex Bates, Ph. polyphylla Bates, Ph. fulviventris Moser, Ph. setifera Burmeister, Ph. lenis Horn, Ph. rubella Bates, Ph. misteca Bates, Ph. vetula Horn, Ph. pruinosa Blanchard y Ph. obsoleta Blanchard están registradas como especies con importancia agrícola en Jalisco y Veracruz. ^{Morón (2010)} indicó que en México el género Phyllophaga está compuesto por ocho subgéneros, 41 grupos de especies y 386 especies; 50 de ellas integran el complejo de especies con larvas rizófagas gallina ciega que tiene gran importancia como plaga primaria en diversos cultivos agrícolas. Dentro de este complejo puede destacar Ph. lenis como la especie que podría afectar en plazo corto las raíces del ajonjolí en esta región, ya que es una especie identificada por sus daños recurrentes en otros cultivos nacionales.

Las larvas del género Phyllophaga representan 51 % de las especies causantes de daño a las raíces de los cultivos y sistemas forestales del estado de Puebla. En la Sierra Norte de Puebla se reconoce al complejo gallina ciega como problema fuerte para la producción de maíz, ya que P. vetula y Ph. ravida causaron 48 % de pérdidas (^{Aragón et al., 2010}). ^{Aragón et al. (2009)} reportaron a Cyclocephala lunulata, Diplotaxis angularis LeConte, Macrodactylus ocreatus Bates, Parachrysina parapatrica Deloya y Morón, Paranomala sp., Ph. cuicateca Morón y Aragón, Ph. ilhuicaminai Morón, Ph. misteca, Ph. obsoleta y Ph. ravida asociadas al cultivo de amaranto (Amaranthus hipocondryacus L.), pero los daños los ocasionaron Phyllophaga cuicateca, Ph. ilhuicaminai y Ph. Ravida, porque al alimentarse de las raíces causaron flacidez, marchitamiento y acame.

Los daños en el rendimiento de caña de azúcar por la gallina ciega, en la región de Tepic, durante la zafra 1993-1994, fueron entre 20 y 70 %, y se debieron a la destrucción de 70 a 100 % del sistema radical; la pérdida aproximada fue 14 920 t de caña (^{Morón et al., 1998}). Las especies C. sinaloae y Phyllophaga sp. registradas en el Valle del Carrizo, norte de Sinaloa, tienen potencial para dañar al cultivo de maíz como la mayoría de las especies del género Phyllophaga en México (^{Lugo et al., 2012}). La presencia de cuatro especies de Phyllophaga en el área de estudio indica que se requiere más investigación para identificar las especies con importancia económica. Por tanto, ya que en la región la producción de ajonjolí y maíz es alta, también muestra el ambiente propicio para el desarrollo de Phyllophaga, Cyclocephala y Paranomala.

Aun cuando los daños por las larvas de Phyllophaga, Cyclocephala y Paranomala en ajonjolí no se cuantificaron, el daño en la raíz fue evidente. También se observó que comunmente se presenten en manchones de plantas marchitas que repercuten negativamente en el rendimiento.

Las larvas de Euphoria, Cyclocephala, Ligyrus, Cotinis e Hybosorus son saprófagas estrictas, ocurren con regularidad en suelos humidificados o en suelos abonados con materia orgánica, principalmente con estiércol. La escasez de materia orgánica y abundancia de raíces en las parcelas agrícolas promueven el predominio de larvas rizófagas y en suelos ricos en materia orgánica y densidad alta de raíces pueden predominar las larvas rizófagas y saprófagas. Sin embargo, el hábito se determina con dificultad, porque con frecuencia las plantas con daños radiculares no muestran síntomas evidentes de debilitamiento (^{Morón, 2010}). En zonas productoras de amaranto, en Puebla y Chiapas, la importancia de Euphoria basalis Gory y Percheron, Euphoria sp. y Strigoderma sulcipennis Burmeister destacó en la descomposición de materia orgánica en parcelas fertilizadas con compost (^{Ramírez-Salinas et al., 2001}). Las larvas de dinastinos participan durante su alimentación en el reciclaje de nutrientes y en fragmentar cantidades grandes de hojarasca, la transforman en materia orgánica que incrementa la fertilidad del suelo (^{Morón, 1985}). Las larvas scarabaeiformes o gallina ciega rizófagas, saprófagas o facultativas en los terrenos cultivados y suelos vírgenes benefician al remover el suelo, pues favorecen el flujo de agua y aire, incorporan sus excretas con contenido elevado de nitrógeno asimilable y microorganismos abundantes, que aprovechan las plantas (^{Tapia-Rojas et al., 2013}).

Un aspecto medular es identificar las especies del complejo gallina ciega en cada región, por lo que es necesario confirmar correctamente e identificar la especie de Phyllophaga sp. dañina; además, el diagnóstico para conocer el grado de infestación debe hacerse. Con esta información podrán proponerse acciones para desarrollar las estrategias para el manejo integrado y conocer su importancia ecológica. Todo para contribuiría a incrementar la información en la zona agrícola de secano de Sinaloa.