Introducción

El arbolado urbano de la Ciudad de México ofrece gran cantidad de beneficios ambientales, sociales, científicos y económicos que mejoran la calidad de vida de sus habitantes y demás seres vivos (^{GDF, 2000}; ^{SMA, 2013}). Pero la selección inadecuada de especies, la falta de planeación y mantenimiento junto con otras actividades antropogénicas han generado problemas numerosos (^{Chacalo et al., 1994}) que favorecen la incidencia de plagas y enfermedades (^{Velasco et al., 2002}; ^{Alvarado et al., 2009 3}). Una de las principales causas de afectación en el arbolado urbano de la Ciudad de México es la infección por muérdagos de los géneros Arceuthobium, Cladocolea, Phoradendron, Psittacanthus y Struthanthus (^{Pérez et al., 2006}; ^{Marchal, 2009}; ^{Arriola et al., 2012}). La mayor incidencia de Struthanthus interruptus se presenta en Populus deltoides y P. tremuloides (^{Arriola et al., 2012}) que representan las especies más abundantes del arbolado urbano (^{Cibrián et al., 2010 4}), por lo que un número considerable de árboles es afectado por la infección de este muérdago verdadero.

Algunos muérdagos contienen clorofila funcional, pero dependen de sus hospedantes para cubrir sus necesidades mediante la unión de haustorios (^{Tainter y Baker, 1996}; ^{Press y Phoenix; 2005}), y ocasionan escobas de bruja, muerte descendente, reducción del crecimiento, sobrevivencia y capacidad reproductiva, mayor susceptibilidad a otras enfermedades, y en algunos casos, la muerte de su hospedante (^{Hawksworth, 1983}; ^{Knutson, 1983}; ^{Manion, 1991}; ^{Tainter y Baker, 1996}; ^{Geils y Vázquez, 2002}).

El manejo de estas plantas parásitas se enfoca a la poda de ramas y derribo de árboles, métodos que por su alto costo sólo se justifican en áreas recreativas, urbanas y en árboles de gran valor (^{Adams et al., 1993}; ^{Vázquez et al., 2006}). Hay alternativas de control de las cuales hay mayor conocimiento y pueden proveer métodos adicionales para reducir su impacto (^{Kuijt, 1969}; ^{Hawksworth, 1983}; ^{Geils y Vázquez, 2002}; ^{Vázquez et al., 2006}; ^{Mathiasen et al., 2008}).

El control biológico con hongos patógenos es una alternativa estudiada y desarrollada en muérdagos enanos, logrando la muerte, la interrupción de su ciclo de vida y la reducción de su propagación, intensificación y daño (^{Shamoun y DeWald, 2002}; ^{Shamoun et al., 2003}; ^{Mathiasen et al., 2008}). Pero la poda y el control biológico no son suficientes ante la creciente afectación y dispersión del muérdago (^{Wood y Reilly, 2004}); por lo tanto la opción más promisoria en el corto plazo podría ser el control químico (^{Michailides et al., 1987}; ^{Minko y Fagg, 1989}). Para este control la elección de un producto adecuado es difícil y se debe encontrar un herbicida fácil de aplicar y cause la muerte del muérdago sin provocar fitotoxicidad al hospedante; si no se alcanza, se esperaría conseguir la abscisión de los brotes, flores y frutos para reducir y retardar la dispersión e intensificación de la infección (^{Shamoun y DeWald, 2002}).

El control químico en muérdagos incluye la aplicación de herbicidas por aspersión directa a la planta (^{Vázquez et al., 1986}; ^{Adams et al., 1993}; ^{Vázquez, 1994}; ^{Hoffman, 2004}; ^{Wood y Reilly, 2004}), por aspersión a los muñones como tratamiento complementario a la poda (^{Michailides et al., 1987}; ^{Lichter et al., 1991}) y por inyección al tronco del hospedante (^{Minko y Fagg, 1989}; ^{Cibrián et al., 2010[2]}). Pero en áreas urbanas la mejor opción es la inyección porque permite el uso eficiente del producto y elimina la contaminación ambiental (^{Sánchez y Fernández, 2000}).

La aplicación de herbicidas es influenciada por la etapa fisiológica del muérdago y la época de aplicación y, según ^{Berry et al. (1992)} y ^{Mallams y Mathiasen (2010)}, la efectividad es mayor en invierno porque el hospedante está en reposo y el muérdago fisiológicamente activo absorbe el producto químico y reduce el daño a los tejidos del árbol, pero en primavera la efectividad no es del todo segura. En algunos casos la aplicación antes (^{Perry y Elmore, 2006}) o al inicio de la emisión de hojas jóvenes del muérdago interfiere con los procesos normales de crecimiento (^{Vázquez, 1994}), aunque en otros casos no hay afectación (^{Berry et al., 1992}). Además, se recomienda realizar la aplicación antes de la dispersión de semillas del muérdago (^{Adams et al., 1993}).

La frecuencia en la aplicación de tratamientos es un criterio que depende del nivel de infección del muérdago tolerable para el árbol y para el arborista (^{Adams et al., 1993}). En Arceuthobium, Phoradendron, Psittacanthus y Cladocolea una sola aplicación con dosis adecuada logra resultados favorables que van desde la clorosis de hojas, necrosis, defoliación parcial o total, abscisión de brotes hasta, en algunos casos, la muerte (^{Vázquez, 1986}; ^{Michailides et al., 1987}; ^{Vázquez, 1994}; ^{Wood y Reilly, 2004}; ^{Cibrián et al., 2010 7}).

El etefón (ácido 2-cloroetil fosfónico) es un regulador de crecimiento que libera etileno y mejora el proceso de maduración, lo cual favorece la abscisión del brote de muérdago (^{Adams et al., 1993}; ^{Shamoun y DeWald, 2002}; ^{Hoffman, 2004}). El éxito relativo de este regulador de crecimiento se reporta en muérdagos de los géneros Arceuthobium y Phoradendron (Adams et al., 1993; ^{Shamoun y DeWald, 2002}) y Cladocolea (^{Cibrián et al., 20107}); sin embargo los resultados no pueden extrapolarse a otras especies o géneros de muérdago u hospedante sin antes realizar más pruebas (^{Minko y Fagg, 1989}; ^{Cibrián et al., 20107}). La respuesta del etefón aplicado por aspersión ocurre de manera más rápida que por inyección al tronco, el cual manifiesta los primeros síntomas de amarillamiento y caída de hojas desde la primera semana y pierde efecto alrededor de la décima semana después de su aplicación (^{Wood y Reilly, 2004}; ^{Cibrián et al., 20107}).

Los muérdagos del género Struthanthus son plantas arbustivas, hemiparásitas que afectan a un número reducido de coníferas y un amplio rango de otras plantas leñosas. Presentan raíces epicorticales largas, las cuales recorren la superficie del tejido del hospedante y forman una intermitente conexión haustorial. Sus hojas son simples, opuestas o alternas, bien desarrolladas, coriáceas y glabras. Las ramas son cilíndricas o comprimidas. Las flores con frecuencia dispuestas en fascículos de 3, organizados en inflorescencias indeterminadas; flores pequeñas en espigas, caliculadas y rara vez pediceladas, 6 tépalos libres verdosos o amarillentos, las masculinas con 6 estambres y gineceo reducido las femeninas con androceo reducido. El fruto es una baya o drupa con una semilla envuelta en una capa viscosa; semilla con endospermo suculento, carente de testa y rara vez contiene más de un embrión (^{Geils y Vázquez, 2002}; ^{Cibrián y Alvarado, 2007}; ^{Calderón, 2010}). En la Ciudad de México, la formación de flor de S. interruptus se realiza en octubre, la formación del fruto de noviembre a enero, la maduración del fruto de febrero a junio y la dispersión de semillas de marzo a septiembre (Cárdenas, 2014⁵).

Populus deltoides es una especie usada como árbol ornamental y de sombra en parques y alineación en calles. Es monoico caducifolio de 25 a 30 m de altura, de rápido crecimiento y corta vida. Las hojas son deciduas, simples, ampliamente ovadas-deltoideas de 8 a 18 cm de largo y casi igual de ancho y margen es dentado, ápice abruptamente agudo o acuminado, base truncada, en forma de corazón o abruptamente cuneada, haz verde claro, glabro, con nervadura principal notoria, de amarilla a rojiza. Las flores nacen en amentos en primavera; las masculinas de color rojo o púrpura y las femeninas de color café, con pelos algodonosos cuando se rompe la cápsula. Los frutos aparecen en racimos; cada uno tiene forma de cápsula dehiscente y cuando se rompen aparecen numerosos pelos algodonosos y semillas muy pequeñas. La corteza es delgada y lisa, de color amarillo en troncos jóvenes y de gris a casi negra en individuos viejos, profundamente surcada, con rebordes anchos y aplanados, que se rompen en escamas (^{Martínez, 2008}).

Por lo tanto, el objetivo de esta investigación fue evaluar la aplicación de tres dosis del regulador de crecimiento etefón inyectadas en el tronco de árboles de P. deltoides como medida de control químico del muérdago verdadero S. interruptus. La hipótesis fue que la inyección de etefón causa la caída temprana de las hojas del muérdago.

Materiales y Métodos

Evaluación de la densidad de follaje del muérdago

Para determinar el efecto de los tratamientos aplicados al tronco del hospedante, se realizaron evaluaciones de la densidad de follaje del muérdago verdadero, para lo cual se usó la escala de densidad de copa propuesta por ^{Schomaker et al. (2007)} y se adecuó a Struthanthus interruptus (Figura 1), la cual incluye diez categorías donde el porcentaje más bajo de densidad de follaje del muérdago verdadero es 5 % y el más alto de 95 %. Para ello se tomaron fotografías de diferentes plantas de muérdago verdadero con una cámara Nikon^® D5200, y se seleccionó una fotografía adecuada para representar cada categoría de densidad y después se validó en campo, por lo que se realizaron mediciones con la escala de densidad de copa propuesta por ^{Schomaker et al. (2007)} y la de los autores, registrándose los mismos porcentajes con ambas escalas. El registro de datos se realizó desde el 17 de abril de 2015, fecha de la primera aplicación, y concluyó el 30 de septiembre del mismo año, debido al inicio de las actividades de remodelación del jardín que incluyeron la remoción de adoquín, mobiliario y arbolado, todo lo anterior con maquinaria pesada, lo que podría generar problemas de estrés en los árboles, afectar su crecimiento, salud y estructura (^{Coder, 2007}) y de manera indirecta, generar un sesgo en la evaluación. Las evaluaciones se realizaron cada 4 d durante las primeras seis semanas, después una cada 15 d, por lo que hubo un total de 20 evaluaciones, con las que se generó la gráfica de la dinámica de la defoliación promedio del muérdago verdadero S. interruptus como efecto de los tratamientos.

Figura 1 Escala de evaluación de la densidad de follaje del muérdago verdadero Struthanthus interruptus. 

El porcentaje de defoliación del muérdago verdadero S. interruptus (D_i ) se calculó con la siguiente fórmula propuesta por los autores:

Di=100×1-dfidf1, i = 1,2,3,…,20

Donde df_i es la densidad de follaje del muérdago verdadero medido en la i-ésima evaluación.

Resultados y Discusión

La aplicación de etefón causó defoliación significativa (p = 0.0008) del muérdago verdadero S. interruptus desarrollado sobre P. deltoides, en comparación con el testigo absoluto. La defoliación del muérdago incluyó la pérdida de hojas y el desprendimiento de flores y frutos. La dosis alta, media y baja de etefón provocaron 56.29, 31.14 y 31.00 % de defoliación respectivamente, sin diferencia estadística entre los dos últimos (Cuadro 1). Uno de los árboles con tratamiento de dosis baja de etefón (2 mL) murió a los 99 d después de iniciado el experimento.

Independiente del tratamiento, la dinámica de la defoliación fue diferente en cada caso, lo cual significó que el efecto se observó en distinto tiempo e intensidad. La defoliación del muérdago por efecto de la primera inyección de etefón realizada en abril se presentó 4 d después, lo que representó un tiempo menor en comparación con la realizada en agosto, la cual mostró efecto a los 17 d (Figura 2). Es probable que la circulación del producto químico en la segunda aplicación fuese influenciada por condiciones ambientales como la precipitación. De acuerdo con ^{Doccola y Wild (2012)}, el efecto de las inyecciones es mayor cuando el árbol está transpirando, pero esto se reduce en días lluviosos debido al incremento en la humedad relativa que provoca una mayor acumulación de agua en el suelo (^{Sánchez y Fernández, 2000}).

Figura 2 Dinámica de la defoliación promedio del muérdago verdadero Struthanthus interruptus como efecto a tratamientos con agua destilada estéril (testigo) y etefón (Fuente: ^{CONAGUA, 2015}). 

Durante la primera aplicación de tratamientos con etefón, los valores máximos de defoliación se presentaron a los 33 (dosis alta) y 56 (dosis baja y media) días después de la aplicación, mientras que los valores máximos en la segunda aplicación se observaron hasta la última evaluación, sin poder apreciar cuándo ocurrió el máximo y cuánto duró el efecto debido al corto tiempo de evaluación. Aunque la aplicación se realizó en temporada de lluvias se observó un efecto en la defoliación. El testigo se mantuvo constante a lo largo del periodo de evaluación.

Después de la primera aplicación de tratamientos con etefón, se observó una recuperación del follaje del muérdago desde el día 33 (dosis alta) y 56 (dosis media y baja), que coincidió con el incremento en la precipitación. Lo anterior pudo deberse a la relación entre el vigor del hospedante y el de la planta parásita (^{Knutson y Tinnin, 1980}; ^{Olsen, 2003}), ya que algunas especies tienen una respuesta positiva en su crecimiento debido a mejores condiciones del hospedante, como la disponibilidad de agua y carbón (^{Glatzel y Geils, 2008}).

En la última evaluación, a los 165 d, se registró una disminución de la densidad de follaje del muérdago verdadero que osciló de 9.86 a 56.29 %. La defoliación promedio en los testigos no rebasó el 10 %, mientras que la defoliación en los tratamientos con etefón osciló entre 31 y 56 %. La efectividad en los tratamientos pudo ser afectada porque la aplicación se realizó después del crecimiento de la planta parásita (abril), ya que las hojas jóvenes y yemas en desarrollo son menos afectadas por el etefón (^{Berry et al., 1992}), por lo que será efectivo realizar la aplicación antes de la emisión de hojas jóvenes (^{Perry y Elmore, 2006}).

^{Berry et al. (1992)} y ^{Mallams y Mathiasen (2010)} reportaron que la aplicación en invierno es efectiva cuando el hospedante está en reposo y el muérdago fisiológicamente activo; así, absorbe el producto químico y reduce el daño a los tejidos del hospedante por el producto. Lo anterior sugiere que el éxito en el control químico es influenciado por la época de aplicación, así como la etapa fisiológica de la planta parásita y del hospedante.

La densidad de follaje del muérdago varió en el tiempo de evaluación (Figuras 3). El tratamiento con agua destilada estéril causó una defoliación gradual, casi imperceptible, y fue notoria desde el segundo mes después de la aplicación del tratamiento. Las dosis baja y media de etefón mostraron una dinámica de la defoliación muy similar. La pérdida de follaje como efecto de la primera aplicación de tratamientos se observó durante los primeros tres meses, seguida de un ligero incremento de follaje, el cual disminuyó justo después de la segunda aplicación de tratamientos. La dosis alta de etefón provocó la defoliación mayor en comparación a las demás dosis; el efecto se observó durante el primer mes después de la aplicación, pero la defoliación disminuyó durante los tres meses posteriores y aumentó como efecto de la segunda aplicación.

Figura 3 Tratamiento con agua destilada estéril (A y B) y tratamiento con dosis baja (C y D), media (E y F) y alta (G y H) de etefón evaluado días después de la aplicación de tratamientos (ddt). 

Los tratamientos con etefón causaron agrietamientos en la corteza sobre aquellos puntos de inyección en el hospedante (Figura 4), aunque este efecto no está reportado como síntoma de fitotoxicidad ocasionado por este producto, ya que de acuerdo con ^{Cibrián et al. (2010) 7} y Martínez (2015)⁸, las inyecciones con etefón ocasionan defoliación y muerte del muérdago, y en algunos casos la muerte del hospedante, por lo que se debe ajustar la dosis. Durante nuestro experimento, los agrietamientos solo se observaron en los puntos realizados en la primera inyección y fueron evidentes desde el segundo mes después de la aplicación; éstos midieron de 1 - 8 cm de diámetro.

Figura 4 Agrietamientos en la corteza de Populus deltoides como efecto a la aplicación de etefón a: A) dosis baja, B) dosis media y C) dosis alta, en comparación con el D) tratamiento con agua destilada estéril (testigo). 

En México, el control químico de muérdagos verdaderos está poco explorado. El éxito de la inyección de etefón en el tronco de árboles hospedantes se reportó en Cladocolea diversifolia (^{Cibrián et al., 20107}), logrando la caída de hojas, frutos y ramillas de la planta parásita. Sin embargo, en Struthanthus la inyección de este regulador de crecimiento no tuvo el mismo efecto por lo que estos resultados son un antecedente para el control químico del muérdago verdadero S. interruptus.

La inyección de tres dosis de etefón no fue letal para el muérdago verdadero S. interruptus, causó la defoliación, la reducción de semilla así como la disminución de nuevas infecciones. Los muérdagos representan una fuente atractiva y nutritiva de alimento para las aves dispersoras (incluso cuando hay escasez de alimento de otras fuentes), que consumen los frutos y depositan las semillas en nuevos árboles, logrando su infección (^{Kuijt, 1969}; ^{López de Buen y Ornelas; 2001}; ^{Coder, 2008}; ^{Mathiasen et al., 2008}). Por lo anterior, es importante realizar más pruebas de este tipo en el arbolado urbano de la Ciudad de México, con el fin de determinar la dosis, época de aplicación y etapa fenológica del muérdago más adecuadas, que logren la muerte selectiva de la planta parásita sin dañar al hospedante.

Conclusiones

El control químico con etefón es una alternativa que permite disminuir y retrasar la dispersión del muérdago verdadero Struthanthus interruptus. El porcentaje de defoliación de la planta parásita debido a la inyección del regulador de crecimiento en árboles de Populus deltoides fue mayor respecto a los tratados con agua destilada estéril, y la dosis alta causó la defoliación mayor. Los efectos en la densidad de follaje del muérdago verdadero se observaron en menor tiempo en la primera aplicación de tratamientos, comparado con la segunda; por lo tanto, es mejor realizar la aplicación antes de la emisión de hojas jóvenes del muérdago y de la temporada de lluvias.