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Introducción
A lo largo de la historia, la humanidad ha buscado garantizar la disponibilidad de los alimentos para combatir el problema del hambre a nivel mundial, es por ello que en la década de los sesenta surge un movimiento que se conoce como “la revolución verde”, en la que se logró incrementar la producción agrícola mediante el uso de maquinaria e insumos mejorados de origen químico, como los fertilizantes, los pesticidas y los herbicidas que hasta el momento siguen utilizándose (Chirinos, Leal & Montilla, 2006; McArthur & McCord, 2017); sin embargo, este movimiento al ser aplicado de manera intensiva, ha tenido consecuencias ambientales negativas; por ejemplo, la desertificación de los suelos destinados a la agricultura; además del impacto perjudicial a nivel social y económico (González-León, Anducho-Reyes, Cartagena-Luna & Mercado-Flores, 2020).
Con el fin de solucionar el problema, la intervención de la biotecnología ha permitido elaborar bioproductos para el campo (Rivera-Cruz et al., 2008), que aprovechan la capacidad de microorganismos específicos para estimular el desarrollo vegetal, por medio de mecanismos que hacen que los nutrientes estén más disponibles para las plantas; además de ayudar en el control de las plagas y las enfermedades, con lo que se contribuye a prevenir la erosión del suelo al disminuir el uso y la aplicación de los agroquímicos (González-León et al., 2020).
La bacteria Bacillus subtilis y el hongo Trichoderma, han sido considerados como algunos de los microorganismos de mayor importancia en la agricultura, ya que se ha demostrado su efectividad como promotores del desarrollo e inductores de resistencia a diferentes tipos de estrés en las plantas (Su, Liu, Fang & Zhang, 2020; Tseng et al., 2020); así como, en el control de las enfermedades que año con año merman la producción agrícola (Villarreal-Delgado et al., 2018; Morán-Diez, Martínez de Alba, Rubio, Hermosa & Monte, 2021), por lo que su aplicación es una alternativa al uso de los productos químicos, para disminuir o evitar un empleo indiscriminado (González-León et al., 2020) . En esta revisión, se describen los aspectos más importantes de estos dos microorganismos, resaltando su potencial biotecnológico para la industria agrícola con el objetivo de proteger la salud de los seres humanos y la de los ecosistemas, una agricultura sostenible que pueda garantizar la soberanía alimentaria.
Características generales de Bacillus subtilis
Bacillus subtilis es una procariota ampliamente distribuida en la naturaleza, que se aísla de una gran variedad de ambientes (Earl, Losick & Kolter, 2008; Alcaraz et al., 2010). Su forma es bacilar con un diámetro de 850 nm, es Gram positiva; generalmente, móvil con flagelos perítricos, aerobia y anaerobia facultativa, además de catalasa positiva que degrada el almidón. Crece en un amplio intervalo de pH de entre 4.9 a 9.3, a temperaturas de 10 a 48 ºC y un óptimo de 28 a 35 ºC, con la capacidad de formar endosporas (Ravel & Fraser, 2005; Errington & Wu, 2017). Es conocida por la producción de una gran variedad de compuestos con acción antimicrobiana (Nagórska, Bikowski & Obuchowski, 2007; Chen et al., 2008); además de ser considerada una fábrica celular con aplicación en la industria (Su et al., 2020).
Su clasificación taxonómica es la siguiente; phylum: Firmicutes, clase: Bacilli, orden: Bacillales, familia: Bacillaceae, género: Bacillus, especie: B. subtilis (Skerman, McGowan & Sneath, 1980; Schoch et al., 2020). Su ciclo de vida se divide en dos fases: crecimiento vegetativo o somático y esporulación. La primera, ocurre en condiciones bióticas y abióticas favorables, en donde la población bacteriana se desarrolla de forma exponencial dividiéndose de manera simétrica por fisión binaria. En un escenario de inanición o estrés nutricional, ocurre la segunda fase o formación de las endosporas, estructuras de resistencia que pueden permanecer viables por periodos largos de tiempo sobreviviendo en condiciones extremas de temperatura, desecación, pH y radiación solar, las cuales pueden germinar en respuesta a señales químicas ambientales que indican que el medio es propicio para el desarrollo vegetativo (Tan & Ramamurthi, 2014; Errington & Wu, 2017) (Figura 1).
Figura, creatividad personal.
Figura 1 Representación esquemática del ciclo de desarrollo de Bacillus subtilis. Esquema original elaborado utilizando el software en línea BioRender.com.
El propósito de la esporulación es producir células latentes metabólicamente inactivas. En B. subtilis es un proceso que se comprende a gran detalle y que implica una división celular asimétrica, en donde se puede observar la preespora la cual está inmersa en la célula madre con la función de proteger al genoma. Esta estructura, después de un complejo proceso que involucra ocho fases (0-VII), se lisa para dejar libre a la endospora madura (Errington & Wu, 2017).
En la Fase 0 una subpoblación bacteriana detecta las condiciones de inanición y mata a las células vecinas que siguen en estado somático; este proceso depende de dos factores secretados denominados de muerte Skf y Sdp, lo cual incrementa los nutrientes circundantes que son aprovechados por las células “caníbales” para el desarrollo, replicación del material genético y producción de toxinas (Liu et al., 2010; Pérez-Morales, Ho, Liu, Dorrestein & Ellermeier, 2013). La entrada a la esporulación es, principalmente, regulada por el factor de transcripción Spo0A, el cual es activado por un sistema de autofosforilación que involucra a las histidin kinasas KinA, KinB, KinC, KinD y KinE, a partir de las cuales el grupo fosforil es transferido a Spo0A por las fosfotransferasas Spo0F y Spo0B, el resultado es Spo0A-fosforilado que regula a los genes relacionados con la formación de la endospora (Tan & Ramamurthi, 2014; Errington & Wu, 2017).
Durante la Fase I, se condensan las dos copias del material genético, en donde los orígenes de replicación, de cada una, se anclan a los polos de la célula dando la apariencia de un serpentín que se distribuye a lo largo del bacilo, esta estructura recibe el nombre de filamento axial. Para el anclaje y segregación del DNA, es necesaria la proteína RacA, con la cual se asegura que la prespora y la célula madre reciban una copia (Tan & Ramamurthi, 2014). El proceso tiene que ser altamente regulado para evitar la síntesis de más copias de la información genética, en este caso, existe la participación de tres proteínas adicionales, SirA que se une al sitio de replicación e inhibe el proceso (Rahn-Lee, Merrikh, Grossman & Losick, 2011), Sda inhibe la entrada a la esporulación al unirse a la histidín kinasa KinA durante la replicación activa del DNA (Cunningham & Burkholder, 2009) y Spo0A-fosforilada participa de forma indirecta, al regular el número de copias y actúa como regulador transcripcional del gen que codifica para sirA (Boonstra et al., 2013).
La siguiente Fase es la II en la que ocurre la división asimétrica de la célula para la formación del tabique polar, seguido de la Etapa III que se caracteriza por la inmersión de la prespora (Tan & Ramamurthi, 2014). En este punto, se aprecia el sello característico de la esporulación por la formación de un septo asimétrico que permite apreciar a la célula madre separada de la región que dará lugar a la endospora (Camp & Losick, 2009). Este proceso lo realizan una serie de proteínas de compartimento específico denominadas factores sigma (σE, σF, σG y σK) (Regan, Itaya & Piggot, 2012; Tan & Ramamurthi, 2014). Durante este evento hay una asimetría genética temporal, debido a que sólo un tercio del genoma se encuentra dentro de la prespora, el resto es introducido por la acción de la DNA-translocasa SpoIIIE (Fiche et al., 2013); posteriormente ocurre su envolvimiento, en donde esta estructura es recubierta por una doble capa membranal, para finalmente quedar en el citosol de la célula madre (Errington & Wu, 2017).
El ensamble de la cubierta y del córtex de la prespora ocurre en las Fases IV y V, estas estructuras son dos caparazones concéntricos, la primera constituida de proteínas es la más externa; mientras que la segunda es una peptidoglicana especializada; juntas darán protección a la endospora contra las condiciones ambientales adversas (McKenney, Driks & Eichenberger, 2013), para que madure en la Etapa VI y sea liberada en la Fase VII al producirse la lisis de la célula madre (Tan & Ramamurthi, 2014).
En cuanto a la producción de B. subtilis para el desarrollo de los bioproductos agrícolas, la fase somática es la más accesible, mediante la aplicación de bioprocesos enfocados al incremento de la biomasa; sin embargo, la formación de las endosporas es una característica que aporta ventajas, por sus propiedades de resistencia que favorecen una mayor vida de anaquel; así como la permanencia del microorganismo en el ambiente. La decisión en cuanto a la fase que se utilizará en el campo, podría estar determinada por las características de los agroecosistemas, por lo que es necesario estudiar las interacciones de la fase vegetativa o la de esporulación con la planta.
B. subtilis se considera una Rizobacteria Promotora del Crecimiento Vegetal o PGPR por sus siglas en inglés (Plant Growth-Promoting Rhizobacteria), por tener mecanismos directos e indirectos que benefician a los cultivos; sin embargo, el proceso de colonización es fundamental para que establezca su asociación con las plantas (Hashem, Tabassum & Fathi Abd Allah, 2019).
Mecanismos de Bacillus subtilis para la colonización de las raíces
La colonización del sistema radicular por Bacillus subtilis, es un proceso que resulta en una asociación benéfica tanto para la planta como para el microorganismo (Hashem et al., 2019). Este último, tiene la habilidad de formar biopelículas por lo que, la quimiotáxis debida a los exudados y a los polisacáridos de la planta y su detección por los quimiorreceptores de la bacteria, es fundamental para la localización de la raíz y su establecimiento en la rizósfera (Glekas et al., 2012; Beauregard, Chai, Vlamakis, Losick & Kolter, 2013; Yang et al., 2015). En este caso las células bacterianas se dirigen en conjunto hacia su blanco por un movimiento coordinado comúnmente conocido como “swarming” (Kearns, 2010) y cuya traducción al español es, “en forma de enjambre”, (Figura 2) permitiendo que la movilización e invasión de las superficies sea más rápida y efectiva (Hashem et al., 2019).
Figura 2 Desarrollo tipo “swarming” de Bacillus subtilis. A) Crecimiento en placa con Agar Soja Tripticaseína incubada a 28 ºC. B) Acercamiento en donde se observa la confluencia de las colonias después de 48 h de incubación.
El movimiento se ve favorecido por la producción de agentes surfactantes que, en el caso de B. subtilis, se denominan surfactinas, que reducen la tensión superficial y permiten el desplazamiento celular (Kearns & Losick, 2003; Kearns, 2010).
Para este mismo proceso, se ha descrito también la participación del producto del gen swrA que actúa como activador de la expresión de los genes responsables de la biosíntesis de los flagelos, incrementando su número en la superficie de la bacteria (Calvio et al., 2005).
La formación de la biopelícula de B. subtilis, también, se ha estudiado desde un punto de vista evolutivo, al plantear que los análisis de la co-evolución de la bacteria con su planta hospedera, darían información para el desarrollo de productos a base de este microorganismo con mayor poder de colonización (Kovács & Dragoš, 2019). Por otro lado, investigaciones realizadas in vitro han demostrado que la formación de la biopelícula y el swarming se ven afectados por la presencia de pesticidas a base de aceite de neem, malation y piretrina; sin embargo, es necesario realizar estudios in situ para conocer su efecto durante la colonización de las raíces (Newton, Amstutz & Patrick, 2020).
La capacidad de formación de la biopelícula en las cepas de B. subtilis que constituyen los productos para el campo, o de aquellos aislados con potencial de uso, debe de ser evaluada tanto in vitro como in situ. Esta habilidad puede ser un factor condicionante para el éxito de la aplicación del microorganismo en cuanto a su permanencia en la rizósfera.
Mecanismos directos de Bacillus subtilis que favorecen a las plantas
Como todas las PGPRs, Bacillus subtilis posee mecanismos que inciden directamente en las plantas, otorgándoles beneficios (Figura 3) (Lugtenberg & Kamilova, 2009; Su et al., 2020). Su utilización, así como la de otras PGPRs, ayuda en la nutrición vegetal a través de la fijación biológica del nitrógeno y la solubilización de los fosfatos; además de potenciar el crecimiento por acción de las fitohormonas producidas por estas bacterias (Swarnalakshmi et al., 2020). Su aplicación da como resultado la disminución del uso de fertilizantes químicos y el aumento del crecimiento y productividad de los cultivos (Matiru & Dakora, 2004; Gouda et al., 2018).
Figura, creatividad personal.
Figura 3 Representación esquemática de los beneficios que aporta Bacillus subtilis a las plantas. Esquema original elaborado utilizando el software en línea BioRender.com
Un ejemplo de lo anterior, es la cepa de B. subtilis UPMB10, que posee la habilidad para crecer de manera diazotrófica in vitro; además de que puede incrementar la captación del nitrógeno en las plantas de maíz después de su inoculación en condiciones de invernadero (Kuan, Othman, Abdul, Rahim & Shamsuddin, 2016). Por otro lado, la cepa Q6 tiene diferentes características que promueven el crecimiento, incluida la capacidad de solubilizar fosfatos. En las plantas de algodón, esta bacteria coloniza, de manera eficiente, las raíces en suelos con alto contenido de sal, además favorece la captación de fósforo (Ahmad et al., 2018). Por otro lado, B. subtilis IA6 puede solubilizar fosfatos y mejorar el crecimiento de su hospedero. Los resultados fueron superiores cuando esta cepa se combinó con Bacillus sp. IA16 con la capacidad de solubilizar al zinc (Ahmad, Ahmad, Hussain & Jamil, 2021). La mezcla de B. subtilis con otras cepas de microorganismos potencia los efectos positivos en las plantas, como en el caso de la triple inoculación del hongo microrrizógeno arbuscular, Glomus fasciculatum, con las bacterias Bradyrhizobium spp. y B. subtilis en plantas de soja, al lograr el aumento en el rendimiento de la materia seca, en la concentración de la clorofila en el follaje y en la captación del nitrógeno y del fósforo (Zaidi & Khan, 2006). La cepa endófita 26D de B. subtilis es capaz de secretar ácido indol acético y citoquininas in vitro. La presencia de este microorganismo en los tejidos de las plantas de papa, permitió la rápida recuperación de los brotes y de las raíces, posterior al ataque de plagas, lo que se atribuye al mantenimiento de un alto nivel de fitohormonas (Sorokan, Veselova, Benkovskaya & Maksimov, 2021). El tratamiento a las semillas de maíz con B. subtilis 160, incrementó la productividad de este cereal hasta en un 25% (Mercado-Flores et al., 2014), probablemente por algunos de los mecanismos antes descritos.
Mecanismos indirectos de Bacillus subtilis que favorecen a las plantas
Los mecanismos indirectos que utilizan las PGPRs, son aquéllos relacionados con el control biológico de las enfermedades en las plantas, por lo que, al mantener la sanidad de los cultivos, se garantiza el buen desarrollo vegetal y la productividad (Glick, 2020). B subtilis es un importante agente de biocontrol, como se muestra en la Tabla I, debido a su capacidad en la producción de metabolitos secundarios con actividad antimicrobiana, por lo que puede inhibir el desarrollo de los fitopatógenos (Stein, 2005) (Figura 3). Se ha descrito que al menos del 4 al 5% de su información genética, está relacionada con la producción de estos compuestos, que, de acuerdo a sus características fisicoquímicas, se clasifican en volátiles y no volátiles, estos últimos han sido ampliamente descritos, en ellos se encuentran los lipopéptidos como las sufactinas, las iturinas y las fengicinas; además de los policétidos y los péptidos no ribosomales (Caulier et al., 2019). Dentro de los volátiles, esta bacteria tiene una amplia diversidad, como son: los hidrocarburos, las cetonas, los alcoholes, los aldehídos, los ésteres y los éteres, así como, los compuestos aromáticos, los sulfurados y los nitrogenados entre otros (Lemfack et al., 2018; Kai, 2020).
Tabla I Relación del efecto de Bacillus subtilis como agente antagónico de hongos fitopatógenos.
| Cepa-Bacillus | Fitopatógeno | Hallazgos | Referencias |
|---|---|---|---|
| B. subtilis YBC y 151B1 | Fusarium solani | En las hojas de maracuyá se presentó un efecto preventivo y curativo. | Chen Lee & Huang, 2021. |
| B. subtilis MF497446 | Cephalosporium maydis | La inoculación de la bacteria en las pruebas de invernadero con plantas de maíz disminuyó la incidencia de la enfermedad. En el campo se observó el mismo efecto, que fue potenciado con la co-inoculación de la cepa de Pseudomonas koreensis MG209738. | Ghazy & El-Nahrawy, 2021. |
| B. subtilis RH5 | Rhizoctonia solani | Presentó un fuerte efecto antagónico sobre el fitopatógeno y en pruebas de invernadero con plantas de arroz, promovió el desarrollo vegetal y estimuló los mecanismos de defensa. | Jamali Sharma, Roohi & Srivastava, 2020. |
| B. subtilis 10-4, 2D | Phytophthora infestans y Fusarium oxysporum | Inhibió el desarrollo de los fitopatógenos en papas post-cosecha. En combinación con el ácido salicílico, aportó una vida útil prolongada y un aspecto fresco del tubérculo. | Lastochkina et al., 2020. |
| B. subtilis RSS-1 | Phytophthora sojae | Inhibió el crecimiento micelial del fitopatógeno y estimuló la respuesta de defensa en las plantas de soja, promoviendo la lignificación y la producción de las fitoalexinas. | Liu et al., 2019a. |
| B. subtilis WXCDD105 | Botrytis cinerea y Cladosporium fulvum | Redujo el daño causado por los fitopatógenos en las plantas de tomate. También estimuló la germinación de la semilla y el desarrollo de las plántulas. | Wang et al., 2018. |
| B. subtilis | Aspergillus parasiticus | En condiciones in vitro y en granos de pistacho hubo un efecto antifúngico y la reducción en la producción de las aflatoxinas. | Siahmoshteh et al., 2017. |
| B. subtilis 160 | Sporisorium reilianum | Inhibió el desarrollo de la levadura in vitro. En el campo se redujo el porcentaje de la incidencia de la enfermedad y se incrementó la productividad del maíz. | Mercado-Flores et al., 2014 |
| B. subtilis 160 | Stenocarpella maydis y Stenocarpella macrospora | La cepa fue aislada de la rizósfera del maíz y presentó una capacidad antagónica sobre los fitopatógenos en estudio. | Petatán-Sagahón et al., 2011. |
La producción de sideróforos, también, se considera un mecanismo de biocontrol (Glick, 2020). Estas moléculas son compuestos orgánicos de bajo peso molecular que pueden ser quelantes del fierro, un elemento indispensable para el desarrollo de los organismos, por lo que, cuando estas sustancias son producidas por las rizobacterias, se suprime el desarrollo de los fitopatógenos; por ejemplo, la cepa de B. subtilis MF497446 inhibe el crecimiento de Cephalosporium maydis, agente causal de la marchitez tardía del maíz, por la producción de sideróforos (Ghazy & El-Nahrawy, 2021). La síntesis de estas moléculas se encuentra asociada a la formación de la biopelícula, eventos necesarios para la adquisición del hierro utilizado en el crecimiento normal del microorganismo (Rizzi, Roy, Bellenger & Beauregard, 2019).
Por otro lado, las plantas tienen mecanismos de defensa que se activan ante el ataque de los fitopatógenos, este proceso se conoce como Respuesta Sistémica Inducible (RSI) y es activada por elementos conocidos como elicitores, que pueden ser moléculas o componentes de los agentes causantes de la enfermedad, además de algunas rizobacterias (Glick, 2020). Diferentes cepas de B. subtilis, han demostrado su capacidad para desencadenar la respuesta sistémica; por ejemplo, la cepa SL18r ayuda a disminuir los daños foliares en plantas de tomate ocasionados por Botrytis cinerea, esto es porque la bacteria activa la expresión de un RNA no codificante largo asociado estrechamente con la activación de las vías de defensa (Zhou, Zhu, Qian, Guo & Yan, 2021). Por otro lado B. subtilis HN09 induce a la RSI por acción del compuesto 3,4-dihidroxi-3-metil-2-pentanona, un metabolito que actúa como elicitor (Liu et al., 2019b). Otro estudio realizado en plantas de tomate demostró la inducción de los mecanismos de defensa con la inoculación de la cepa MBI600 de B. subtilis, contribuyendo al control de diferentes patógenos del suelo (Samaras, Roumeliotis, Ntasiou & Karaoglanidis, 2021). Un hallazgo importante, es que las surfactinas y las fenguicinas producidas por B. subtilis 168, también, pueden ser elicitores, aportando un efecto protector en plantas de frijol y tomate (Ongena et al., 2007). Las cepas AUBS1 y SW1 promueven la RSI en plantas de arroz y tabaco, respectivamente, a esta última, la protege del virus del mosaico (Jayaraj et al., 2004; Lian, Xie, Zheng & Lin, 2011). Las cepas de B. subtilis Sb4-23, Mc5-Re2, y Mc2-Re2, además de presentar efecto antifúngico, inducen a las plantas de tomate a la resistencia sistémica y las resguarda del nematodo Meloidogyne incognita (Adam, Heuer & Hallmann, 2014).
Aunque se han aislado y usado un gran número de cepas de B. subtilis, es importante estudiar a detalle los determinantes genéticos y la expresión de los mismos, para dilucidar los mecanismos, ya sean directos o indirectos que facilitan la asociación de la bacteria con la planta. Finalmente, las cepas que tengan varias cualidades en cuanto a los beneficios que otorgan a los cultivos, serán las idóneas para aplicarlas. Sin duda, a esta bacteria se le conoce como un potente biofungicida. La elaboración de productos a base de este microorganismo, debe considerar la formulación de la bacteria en combinación con los metabolitos secundarios que produce, para aportar mayor efectividad en cuanto al biocontrol.
Características generales de Trichoderma spp.
El género Trichoderma es conocido por su contribución a la agricultura sostenible, sus características ayudan a mejorar el desarrollo de una amplia variedad de cultivos y árboles frutales por ser un habitante común de la rizósfera (Figura 4) (Jangir, Pathak & Sharma, 2017). Es un hongo aerobio que se aisla a partir de suelos ricos en materia orgánica, con valores de pH ácidos y neutros. Hoy en día, se han descrito más de 200 especies y alrededor del 10% han sido aprovechadas como agentes de control biológico de enfermedades de importancia agrícola. Los factores clave que contribuyen a su efectividad son su rápido crecimiento, su capacidad de colonización y la producción de metabolitos con actividad antimicrobiana (Sood et al., 2020). Su clasificación taxonómica es la siguiente: phylum: Ascomycota, clado: Saccharomyceta, subphylum: Pezizomycotina, clado: leotiomyceta, clado: Sordariomyceta, clase: Sordariomycetes, subclase: Hypocreomycetidae, orden: Hypocreales, familia: Hypocreaceae, género: Trichoderma (Schoch et al., 2020).
Figura, creatividad personal.
Figura 4 Representación esquemática de los beneficios que aporta Trichoderma a las plantas. Esquema original elaborado utilizando el software en línea BioRender.com
Su reproducción es asexual (anamorfo: Trichoderma) y sexual (teleomorfo: Hypocrea). Produce tres tipos de propágulos: las hifas, los conidios y las clamidosporas; estas últimas son estructuras globosas con pared rugosa y más gruesa que la de los conidios con capacidad de resistencia a las condiciones ambientales desfavorables. En cuanto a la morfología microscópica de los conidióforos en este ascomiceto son muy ramificados, con hifas tabicadas que poseen más de un núcleo; los conidios son ovoides uninucleados, con pared normalmente lisa, según la especie se presentan en diferentes colores, los más comunes en la gama de verde. La mayoría de las colonias son aterciopeladas dispuestas en círculos concéntricos con diferentes tonalidades, determinadas por el color de las esporas (Martínez et al., 2013).
Mecanismos de Trichoderma como promotor del crecimiento vegetal
Las especies del género Trichoderma mejoran el crecimiento de las plantas, favoreciendo el desarrollo de la raíz, la captación de nutrientes y la resistencia al estrés abiótico, con lo cual se mejora su productividad en el campo (Figura 4) (Hermosa et al., 2011; Alfiky & Weisskopf, 2021). Estos efectos son por su capacidad para producir las fitohormonas conocidas como auxinas y citoquininas; además de que puede provocar la solubilidad y, por lo tanto, el aumento en la disponibilidad de nutrientes y micronutrientes entre ellos los fosfatos, el hierro, el manganeso y el magnesio (Guzmán-Guzmán, Porras-Troncoso, Olmedo-Monfil & Herrera-Estrella, 2019). También aumenta el verdor de las plantas por la formación de sustancias como el ácido indol acético, el ácido antranílico y el ácido giberélico lo que da lugar a mayores tasas en la fotosíntesis (Kashyap, Rai, Srivastava & Kumar, 2017; Mpanga et al., 2019; Bononi, Chiaramonte, Pansa, Moitinho & Melo, 2020; Alfiky & Weisskopf, 2021). Aunado a lo anterior, las enzimas hidrolíticas que produce contribuyen a la degradación de la materia orgánica del medio, por lo que se obtienen sustancias de más fácil asimilación para las plantas mejorando su estado nutricional (Morán-Diez et al., 2021). La biodiversidad de este ascomiceto en los campos agrícolas, varía de acuerdo al cultivo, la región y la temporada de siembra, por lo que su efecto es el resultado del trabajo en conjunto de varias especies (Jiang et al., 2016).
La aceptación de Trichoderma como un bioproducto agrícola ha aumentado por los beneficios que aporta y su uso es ya una alternativa eficaz en sustitución de los agroquímicos, lo que contribuye desde el punto de vista ecológico al incremento de la productividad agrícola.
Mecanismos de Trichoderma para el control de las enfermedades en las plantas
El género Trichoderma es ampliamente conocido como un agente de control biológico de las enfermedades en las plantas (Tabla II). Su capacidad obedece a diferentes mecanismos entre los que destaca su habilidad para inducir la resistencia sistémica (Ramírez-Valdespino, Casas-Flores & Olmedo-Monfil, 2019; Martínez-Canto, Cristóbal-Alejo, Tun-Suárez & Reyes-Ramírez, 2021). En este proceso, diversas sustancias son liberadas por el microorganismo en la zona de la rizósfera; algunas de ellas son proteínas con actividad enzimática, que inducen a respuestas locales y a la necrosis, otras son los productos de los genes de virulencia que actúan como activadores de los mecanismos de defensa en las plantas (Kashyap et al., 2017; Sood et al., 2020), es el caso de las proteínas que pertenecen a las cero-plataninas, pues además de tener un papel clave durante la interacción planta-microorganismo, inducen a la respuesta sistémica en el hospedero (Baccelli, 2015). La degradación de los polisacáridos por acción de las enzimas como las xilansas, producidas por el ascomiceto, genera oligosacáridos y compuestos de bajo peso molecular que, también, funcionan como elicitores (Hernández-Melchor, Ferrera-Cerrato & Alarcón, 2019). Además, este hongo puede inhibir el desarrollo de los fitopatógenos al evitar el acceso al fierro por la producción de sideróforos (Sood et al., 2020).
Tabla II Relación del efecto de diferentes cepas de Trichoderma como agente antagónico de los hongos fitopatógenos.
| Cepa-Trichoderma | Fitopatógeno | Hallazgos | Referencias |
|---|---|---|---|
| Trichoderma asperellum, Trichoderma erinaceum, Trichodema ghanense y Trichoderma harzianum | Fusarium oxysporum y Corynespora cassiicola | Se aislaron e identificaron las cepas de Trichoderma, que inhibieron el desarrollo de los fitopatógenos en estudio, con diferentes grados de efectividad. | Martínez-Canto, 2021 |
| Trichoderma atrobrunneum ITEM908 | Fusarium graminearum | Se utilizó un formulado comercial de Trichoderma para el tratamiento de los residuos del maíz infectado con el fitopatógeno. | Gimeno et al., 2020. |
| Trichoderma gamsii, Trichoderma afroharzianum y T. harzianum | Fusarium pseudograminearum | Utilizando métodos moleculares se demostró la prevalencia de las cepas de Trichoderma para el tratamiento de la pudrición de la raíz en las plantas del cacahuate. | Stummer Zhang, Zhang, Warren & Harvey, 2020. |
| T. harzianum | F. oxysporum | La inoculación de la cepa de Trichoderma con Glomus spp., no mostró un efecto sinérgico en la protección contra el fitopatógeno de las plantas de plátano; sin embargo, sí se observaron resultados positivos en el control del marchitamiento del banano filipino. | Castillo Puig & Cumagun, 2019. |
| T. asperellum | F. oxysporum y Fusarium solani | La cepa de Trichoderma evaluada, inhibió el desarrollo de los fitopatógenos aislados, a partir de las plantas de melón chino con síntomas de marchitez y necrosis en las raíces y el tallo. | Espinoza-Ahumada et al., 2019. |
| T. asperellum | F. oxysporum y Botrytis cinerea | Se observó un efecto protector de la cepa de Trichoderma contra los patógenos en estudio, en las plantas del tomate, por disminución en los niveles de especies reactivas de oxígeno generadas durante el proceso de infección. | Herrera-Téllez et al., 2019. |
| T. harzianum | F. oxysporum | La cepa utilizada logró inhibir el desarrollo del fitopatógeno por la producción de peptaiboles. | Palyzová, Svobodová, Sokolová, Novák & Novotný, 2019. |
| Trichoderma spp. | F. oxysporum | Se aislaron 7 cepas de Trichoderma, las cuales disminuyeron la severidad del marchitamiento del tomate en las plantas producidas en invernadero. | Sallam Eraky & Sallam, 2019. |
| T. harzianum CCTCC-RW0024 | F. graminearum | La inoculación en plantas de maíz disminuyó la severidad del daño en la raíz, además de tener influencia positiva en la comunidad microbiana de la rizósfera. | Saravanakumar et al., 2017. |
| T. asperellum | F. graminearum | La inoculación de diferentes cepas de la misma especie, redujeron la severidad de la pudrición en el tallo de las plantas del maíz. | Li, Sun, Yu, Saravanakumar & Che, 2016. |
Otra de las características que distinguen a las cepas de Trichoderma utilizadas en la agricultura, es que son altamente competitivas ante un mismo requerimiento tanto de nutrientes como de espacio (Hernández-Melchor et al., 2019), lo que favorece su prevalencia en el agroecosistema, al desplazar poblaciones microbianas que no son benéficas para las plantas. Este género ha sido descrito como un micoparásito eficaz (Garrido & Vilela, 2019). Se han reportado, al menos, 75 especies con la capacidad, de atacar y lisar a los hongos patógenos de las plantas, al aplicar diferentes interacciones hifales como: el enrollamiento, la penetración, la vacuolización, la granulación, la coagulación, la desintegración y la lisis (Guzmán-Guzmán et al., 2019; Sood et al., 2020). Durante este proceso, existen 4 etapas: el crecimiento quimiotrófico, en el que el hongo detecta a distancia a sus posibles hospedantes; en el reconocimiento, se considera que existe una alta especificidad del antagonista por su sustrato; la adhesión y el enrollamiento, ocurren por la asociación de un azúcar de la pared del antagonista con una lectina presente en la pared del patógeno; y por último la actividad lítica, producción de enzimas extracelulares, fundamentalmente quitinasas, glucanasas y proteasas, que degradan la pared celular del patógeno y posibilita la penetración de las hifas en el hospedero del que se alimenta (Silva et al., 2019).
Un mecanismo más del género Trichoderma con el que inhibe el desarrollo de los fitopatógenos, es la producción de antimicrobianos (Mesa-Vanegas, Marin & Calle-Osorno, 2019), generalmente, antifúngicos y algunos nematicidas, volátiles y no volátiles (Li, Islam & Kang, 2019b; Khan, Najeeb, Hussain, Xie & Li, 2020). Actualmente, se han aislado y caracterizado cientos de metabolitos producidos por este hongo, dentro de los que se encuentran los peptaiboles, los terpenos, las dicetopiperazinas, los esteroides, las amidas, las lactonas, los policétidos, los péptidos, las piridinas y las ciclopentenonas; así como, los derivados de la piranona y del ácido tetrónico (Li, Li & Zhang, 2019a; Li et al., 2019b).
La efectividad de Trichoderma ha sido probada ampliamente; sin embargo, existe muy poca información documentada que aporte una evidencia del efecto de la combinación de las cepas de este hongo con otros microorganismos promotores del desarrollo vegetal o de los agentes de biocontrol. En el mercado se encuentran disponibles productos que ofertan la mezcla de este ascomiceto con otros grupos microbianos; sin embargo, la interacción entre los componentes biológicos de los formulados debe de ser evaluada antes de su aplicación.
Conclusiones
El aislamiento, selección y caracterización de las cepas microbianas a partir de la rizósfera, continúa siendo un tema de interés, debido a los beneficios que estos organismos otorgan a las plantas; sin embargo, estas actividades deben estar fundamentadas en los problemas que, actualmente, enfrenta la agricultura.
El cambio climático ha venido a establecer nuevos retos que es necesario abordar desde un punto de vista sostenible, por lo que los microorganismos que constituyen los bioproductos agrícolas son herramientas eficaces que, además de contribuir al desarrollo vegetal, se busca que tengan habilidades para proliferar en los ambientes agrícolas de hoy en día y ser eficientes en corto y a largo plazo tomando en cuenta los posibles efectos del cambio climático. En este sentido, la diversidad de las comunidades microbianas asociadas a la rizósfera, tienen un papel importante por lo que su estudio y conservación es fundamental para el desarrollo de una agricultura regenerativa.
La bacteria B. subtilis y diferentes especies del hongo Trichoderma, son habitantes habituales de la rizósfera con una establecida y estrecha relación positiva con las plantas. Sus capacidades, en cuanto a la promoción del crecimiento vegetal y el control de los fitopatógenos, hacen de estos microorganismos, importantes recursos biológicos para la agricultura, como una alternativa ecológica para reemplazar a los compuestos químicos altamente contaminantes. El conocimiento, cada vez más detallado de estos organismos, contribuirá al desarrollo de bioproductos más efectivos para el incremento de la producción agrícola y abastecer la creciente demanda de alimentos de manera sostenible.
