Taxonomía y sistemática

 

Sistemática filogenética de las lagartijas del género Stenocercus (Squamata: Iguania) de los Andes del norte

 

Phylogenetic systematics of lizards of the genus Stenocercus (Squamata: Iguania) from the northern Andes

 

Omar Torres–Carvajal

 

Department of Vertebrate Zoology, National Museum of Natural History, Smithsonian Institution. Washington DC 20560, USA. Dirección actual: Escuela de Biología, Pontificia Universidad Católica del Ecuador. Avenida 12 de octubre y Roca, Apartado 17–01–2184, Quito, Ecuador.

 

Correspondencia:
omartorcar@gmail.com

 

Recibido: 01 noviembre 2007
Aceptado: 15 enero 2009

 

Resumen

El género Stenocercus está compuesto por 61 especies que se distribuyen principalmente en los Andes y tierras bajas aledañas (0–4 000 m), desde el norte de Colombia y Venezuela hasta el centro de Argentina. En este trabajo se realizaron análisis de parsimonia e inferencia bayesiana para estudiar las relaciones filogenéticas entre las 20 especies de Stenocercus que habitan en los Andes del norte (Ecuador, Colombia y Venezuela), utilizando datos morfológicos y moleculares por separado y en combinación. Los análisis dieron como resultado topologías similares indicando que las especies de Stenocercus de los Andes del norte están divididas en 2 clados. Uno contiene 6 especies distribuidas entre el sur de Ecuador y sur de Colombia, mientras que el otro tiene 13 especies distribuidas desde el sur de Ecuador hasta el norte de Colombia y Venezuela. Los resultados también sugieren que la reciente formación de los Andes del norte ha tenido gran influencia sobre la evolución de Stenocercus.

Palabras clave: ADN mitocondrial, biogeografía, caracteres continuos, caracteres polimórficos, inferencia bayesiana, morfología, parsimonia.

 

Abstract

The genus Stenocercus is composed of 61 species that occur mainly in the Andes and adjacent lowland areas (0–4 000 m) from northern Colombia and Venezuela to central Argentina. In this study, I performed parsimony and Bayesian analyses to infer the phylogenetic relationships among the 20 species of Stenocercus that occur in the northern Andes (Ecuador, Colombia, and Venezuela); I analyzed morphological, molecular, and combined datasets. These analyses resulted in similar topologies, which indicate that species of Stenocercus from the northern Andes are nested within 2 major clades. One of these clades contains 6 species occurring between southern Ecuador and southern Colombia, whereas the other clade includes 13 species that occur from southern Ecuador to northern Colombia and Venezuela. The results also suggest that the recent uplift of the northern Andes has had a major impact on the evolution of Stenocercus.

Key words: Bayesian inference, biogeography, continuous characters, mitochondrial DNA, morphology, parsimony, polymorphic characters.

 

Introducción

Las lagartijas del género Stenocercus (familia Tropiduridae según Frost et al., 2001a; Iguanidae según Macey et al., 1997; subfamilia Tropidurinae, tribu Tropidurini según Schulte et al., 2003) representan uno de los grupos de reptiles de más amplia distribución geográfica y ecológica en Sudamérica. Actualmente, este género está compuesto por 61 especies que se distribuyen principalmente sobre la cordillera de los Andes y tierras bajas aledañas (0^000 m), desde el norte de Venezuela y Colombia hasta el centro de Argentina (Torres–Carvajal, 2007a). Estas lagartijas ocupan una gran variedad de hábitats, tales como bosques secos, bosques húmedos, puna y páramo.

Hasta hace poco, las descripciones de especies nuevas y revisiones taxonómicas constituían la mayoría de estudios relacionados con sistemática de Stenocercus, incluyendo una cantidad considerable de especies nuevas que se han descrito recientemente. Tal es así, que a partir de 1980 se ha descrito aproximadamente un tercio de las especies de Stenocercus (Ayala y Castro, 1982; Corredor, 1983; Cadle, 1991, 1998, 2001; Ávila–Pires, 1995; Torres–Carvajal, 2000, 2005a, 2005b, 2005c, 2007b). Una de las principales causas para este reciente descubrimiento de tantas especies nuevas es la recolección de ejemplares en áreas anteriormente poco exploradas en los Andes (e.g., Lehr, 2002). Otra causa es que no todas las colecciones existentes han sido examinadas en detalle y contienen especies no descritas que han permanecido erróneamente identificadas (e.g., Cadle, 2001; Torres–Carvajal, 2005a, 2005b, 2005c). Además de las descripciones de especies nuevas, se han publicado revisiones taxonómicas de aquellas especies que habitan en Ecuador (Torres–Carvajal, 2000), norte del Perú (Cadle, 1991, 1998) y Amazonia de Brasil (Ávila–Pires, 1995), así como una revisión completa del género (Torres–Carvajal, 2007a).

Hasta el año 2006, la gran cantidad de estudios taxonómicos de Stenocercus contrastaban con el escaso número de estudios filogenéticos, que además incluían apenas entre 1 y 4 especies de este género (e.g., Frost, 1992; Schulte et al., 1998, 2003; Harvey y Gutberlet, 2000; Frost et al., 2001b). Hace más de 3 décadas, Fritts (1974) presentó el primer análisis filogenético de Stenocercus basado en el algoritmo filético cuantitativo propuesto por Kluge y Farris (1969). En este estudio, Fritts (1974) incluyó 19 especies de Stenocercus y 29 caracteres morfológicos. Basándose en el árbol resultante de Wagner, Fritts (1974) concluyó que Stenocercus estaba compuesto por 3 clados principales. Etheridge y de Queiroz (1988) propusieron que los géneros Stenocercus, Ophryoessoides y Proctotretus formaban un grupo monofilético, al cual denominaron Grupo Stenocercus e identificaron como taxón hermano del Grupo Tropidurus. Esta misma relación de taxones hermanos ha sido propuesta repetidas veces en estudios posteriores (e.g., Frost y Etheridge, 1989; Frost, 1992; Frost et al., 2001b; Schulte et al., 2003). Sin embargo, Etheridge y de Queiroz (1988) reconocieron que la monofilia de Stenocercus carecía de buen soporte, ya que se justificaba únicamente por la presencia de un "dentario largo". Estos mismos autores mencionaron además la posibilidad de que Stenocercus sea parafilético, ya que no encontraron ningún carácter o combinación de caracteres para diagnosticar este género en relación a Ophryoessoides y Proctotretus. Un año más tarde, Frost y Etheridge (1989) concluyeron que el Grupo Stenocercus estaba pobremente definido por un agrandamiento secundario del angular y por la gran extensión del músculo transversus penis a lo largo del tabique traslúcido de la vaina hemipenial. En su estudio sobre la filogenia del Grupo Tropidurus, Frost (1992) propuso reconocer las tribus Tropidurini (Grupo Tropidurus) y Stenocercini (Grupo Stenocercus) dentro de la subfamilia Tropidurinae, familia Tropiduridae. Además, Frost (1992) sinonimizó Ophryoessoides y Proctotretus con Stenocercus, con base en evidencia morfológica que sugiere que Ophryoessoides y Proctotretus se derivaron de Stenocercus. Recientemente se publicaron 2 estudios filogenéticos de Stenocercus basados en caracteres moleculares y morfológicos (Torres–Carvajal et al., 2006; Torres–Carvajal, 2007c); estos estudios concluyen o corroboran que 1) Stenocercus es monofilético; 2) el grupo hermano de Stenocercus es el Grupo Tropidurus; 3) Ophryoessoides no es monofilético; 4) las especies de Stenocercus están divididas en 2 clados principales, y 5) el ancestro común de Stenocercus posiblemente habitaba en la cordillera oriental de los Andes centrales.

De las 61 especies de Stenocercus reconocidas actualmente, 20 habitan en los Andes del norte (Fig. 1, Cuadro 1), con 15 especies en Ecuador (10 endémicas; Torres–Carvajal 2000, 2005a), 7 en Colombia (4 endémicas), y 1 en Venezuela (no endémica). En este estudio se utilizaron caracteres morfológicos y moleculares para inferir las relaciones filogenéticas entre las especies de Stenocercus que habitan en los Andes del norte.

 

Materiales y métodos

Para obtener los datos morfológicos se examinaron 900 ejemplares de 19 especies de Stenocercus de los Andes del norte y 4 de Microlophus occipitalis, el cual fue utilizado como grupo externo en los análisis filogenéticos (Apéndice 1). Para los datos moleculares se obtuvieron secuencias del ADN mitocondrial de Microlophus atacamensis (grupo externo) y 11 de las 20 especies de Stenocercus de los Andes del norte (Cuadro 2).

Se examinaron 123 caracteres morfológicos —91 discretos y no variables, 15 polimórficos y 17 merísticos—, que describe Torres–Carvajal (2005d, 2007c). Los caracteres polimórficos se refieren a aquellos caracteres discretos que varían intraespecíficamente. Se analizaron 2 sets de datos morfológicos bajo el criterio de parsimonia: En el primer set se incluyeron únicamente los 91 caracteres discretos no variables; en el segundo, todos los 123 caracteres. El primer set de datos fue analizado con una búsqueda branch and bound. Para el segundo, se realizó una búsqueda heurística con 10.000 réplicas aleatorias de secuencia aditiva (random addition sequence replicates), utilizando la permutación de ramas tipo TBR (tree bisection and reconnection). El soporte para cada nodo se evaluó con la técnica de bootstrap no paramétrico (BP; Felsenstein, 1985), con 100 réplicas de bootstrap, y 1 000 (set 1) y 100 (set 2) réplicas aleatorias de secuencia aditiva.

Los caracteres polimórficos se analizaron con el método MANOB de parsimonia para frecuencias (frequency parsimony; Swofford y Berlocher, 1987) con matrices de pasos (Wiens, 1995). Según este método, el criterio para elegir el mejor árbol se basa en la longitud, de acuerdo con distancias de Manhattan, con la limitación de que a los ancestros hipotéticos se les puede asignar únicamente las frecuencias de estados de caracteres observadas (Swofford y Berlocher, 1987). Pese a que el método MANOB de parsimonia para frecuencias originalmente fue propuesto para analizar datos de las de genes (Swofford y Berlocher, 1987), también puede ser aplicado a caracteres morfológicos polimórficos (Wiens, 1995, 2000). En este método se asigna un estado de carácter diferente para cada taxón. Para un carácter dado, primero se calcula el costo de transición entre los diferentes estados con base en las distancias de Manhattan entre cada par de especies, las cuales a su vez se calculan a partir de las frecuencias observadas. Luego se especifican todos los costos calculados en una matriz de pasos. La distancia de Manhattan D entre 2 taxa (A y B) se calcula con la siguiente fórmula:

donde N es el número total de estados de caracteres, mientras que x_A, x_B son las frecuencias observadas para un estado de carácter dado (j) en los taxa A y B respectivamente. Las matrices de pasos fueron calculadas con el programa PAUP* (Swofford, 2003) tras importar archivos en formato FREQPARS que contenían los datos de las frecuencias observadas.

Los caracteres merísticos se analizaron mediante el método de gap–weighting (Thiele, 1993) utilizando matrices de pasos, tal como lo propuso Wiens (2001), pero con ciertas modificaciones. Lo que Thiele (1993) propuso fue tomar en cuenta las diferencias entre los valores de los caracteres continuos observados, asignando pesos menores a diferencias pequeñas y pesos mayores a diferencias grandes. Para cada carácter continuo, este método consiste en 1) calcular la media aritmética (promedio) de dicho carácter para cada taxón, así como el rango de valores de los promedios en todos los taxa, y 2) dividir ese rango en un cierto número de rangos más pequeños equivalente al número máximo de estados de caracteres permitido por el programa (Thiele, 1993). Para superar esta limitación en el número máximo de rangos, Wiens (2001) propuso utilizar matrices de pasos para pesar las diferencias entre las medias de los caracteres continuos. Es decir, las matrices de pasos nos permiten analizar cuantos rangos sean necesarios, independientemente del número máximo de estados de caracteres permitido por cualquier programa. Así, a cada taxón con un valor de media aritmética único se le asigna un estado de carácter único. El cambio de un estado de carácter a otro tiene un costo que está especificado en la matriz de pasos; este costo se calcula de acuerdo a la diferencia observada al comparar las medias aritméticas entre cada par de taxa (Wiens, 2001). Ya que el costo máximo en una matriz de pasos en PAUP* es 1000, Wiens (2001) propuso modificar la fórmula propuesta por Thiele (1993) convirtiendo el valor de la media aritmética (x) de cada taxón en un puntaje (X_s) de 0–1000:

donde "min" y "max" son los valores mínimo y máximo de las medias aritméticas observadas en todo los taxa. La diferencia entre estos puntajes (X_s) determina el costo de las transformaciones entre los estados de caracteres en la matriz de pasos. La fórmula presentada arriba implica que aquellos caracteres no continuos presentes en la matriz de datos deben ser pesados con un valor de 1 000. Para evitar este último paso, se modificó esta fórmula eliminando la multiplicación por 1 000. Esto implica que las matrices de pasos pueden tener solamente valores de 0–1, lo cual evita el tener que pesar los caracteres no continuos con un valor de 1 000, ya que el peso preestablecido en PAUP* es 1. Las matrices de pasos fueron construidas de la siguiente manera: 1) se utilizaron los puntajes (X_s) para crear un archivo con formato FREQPARS, y 2) se importó este archivo FREQPARS en el programa PAUP*, el cual calcula las matrices de pasos automáticamente cuando importa este tipo de archivos. El archivo FREQPARS se construyó creando estados de caracteres "falsos" (Y) para cada puntaje (X_s):

Y=1 – X_s

Las distancias de Manhattan calculadas con estos valores (i.e., puntajes y correspondientes estados de caracteres "falsos") son equivalentes a las diferencias entre los puntajes porque no existen más de 2 estados, y el segundo (Y) siempre es redundante con respecto al primero (X_s).

Los datos moleculares fueron analizados bajos los criterios de parsimonia e inferencia bayesiana. Se obtuvieron de GenBank secuencias del ADN mitocondrial de 11 especies de Stenocercus y Microlophus atacamensis, que fue utilizada como grupo externo (Cuadro 2). Los protocolos para la extracción, amplificación y secuenciación de estas muestras se describen en Torres–Carvajal et al. (2006). Cada secuencia está compuesta por 1 786 caracteres (incluyendo gaps) que se extienden desde el gen ND1 hasta el gen COI, incluyendo los genes que codifican para ARNt^Ile, ARNt^Gln, ARNt^Met, ND2, ARNt^Trp, ARNt^Ala, ARNt^Asn, origen de la hélice ligera (L), ARNt^Cys y ARNt^Tyr. Las secuencias fueron alineadas con la ayuda del programa ClustalX 1.83 (Thompson et al., 1997); también se realizaron ajustes manuales sobre aquellas secuencias que codifican para ARNt utilizando modelos estándar de ARNt (Kumazawa y Nishida, 1993; Macey y Verma, 1997). Aquellos genes que codifican proteínas (ND1, ND2, COI) fueron traducidos a aminoácidos utilizando MacClade 4.03 (Maddison y Maddison, 2001) para confirmar la alineación. Se excluyeron de los análisis 145 pares de bases de homología ambigua. Para el análisis de parsimonia se realizó una búsqueda heurística con 10.000 réplicas aleatorias de secuencia aditiva (random addition sequence replicates), utilizando la permutación de ramas tipo TBR (tree bisection and reconnection). El soporte para cada nodo se evaluó con la técnica de bootstrap no paramétrico con 1000 réplicas de bootstrap y 5 réplicas aleatorias de secuencia aditiva. Para la inferencia bayesiana, primeramente se determinó el mejor modelo de evolución según el criterio de información de Akaike (Akaike, 1973), con la ayuda del programa MrModeltest 2.2 (Nylander, 2005). Una vez seleccionado el modelo se realizaron 4 análisis en MrBayes 3.0b4 (Ronquist y Huelsenbeck, 2003), cada uno con 4 cadenas Markov y 2 millones de generaciones. Los valores de los parámetros para el modelo fueron estimados a partir de los datos, e iniciados con las probabilidades a priori predeterminadas en MrBayes. Los árboles fueron muestreados cada 100 generaciones, es decir se obtuvieron 20 000 árboles en cada uno de los 4 análisis. Luego de verificar visualmente la convergencia en el programa Tracer 1.2 (Rambaut y Drummond, 2003), se descartaron (burn–in) 5 000 generaciones por análisis. Los valores de probabilidades a posteriori fueron obtenidos a partir de 60 000 árboles resultantes a través de un árbol de compromiso de 50% en PAUP*. El mismo protocolo fue utilizado para el análisis bayesiano de los datos moleculares y morfológicos en combinación.

 

Resultados

El análisis de parsimonia del primer set de datos morfológicos (i.e., 91 caracteres discretos no variables) dio como resultado 608 árboles igualmente parsimoniosos de 126 pasos cada uno, con un índice de consistencia de 0.67 y un índice de retención de 0.80. Este set de datos incluye 20 caracteres constantes y 48 parsimónicamente informativos. De acuerdo con la topología del árbol de consenso estricto resultante de este análisis (Fig. 2), las especies de Stenocercus de los Andes del norte se agrupan en 2 clados poco resueltos: uno con bajo soporte de bootstrap (BP= 65) y 13 especies —(S. angel, S. chota, S. festae, S. guentheri, S. lache, S. trachycephalus (S. iridescens, S. limitaris, S. puyango, (S. angulifer, S. erythrogaster)), (S. ornatus, S. rhodomelas) )— y el otro con un buen soporte y 6 especies —(S. haenschi (S. bolivarensis, S. carrioni, S. humeralis, S. simonsii, S, varius) —. Dentro del primer clado existe solamente un subclado con buen soporte (BP = 96) que incluye 5 especies (S. angulifer, S. erythrogaster, S. iridescens, S. limitaris y S. puyango), las cuales presentan aquellos caracteres utilizados por Fritts (1974) para definir "Ophryoessoides". De manera similar, el segundo clado también contiene un subclado con buen soporte (BP = 96) de cinco especies (S. bolivarensis, S. carrioni, S. humeralis, S. simonsii y S. varius).

El análisis de parsimonia del segundo set de datos morfológicos (i.e., 91 discretos no variables, 15 polimórficos y 17 merísticos) dio como resultado un árbol más parsimonioso de 176 394 pasos, con un índice de consistencia de 0.60 y un índice de retención de 0.74 (Fig. 2). Este set de datos incluye 20 caracteres constantes y 75 parsimónicamente informativos. Pese a que el árbol resultante de este análisis tiene mayor resolución que el árbol de consenso estricto del análisis anterior, ambos árboles presentan la misma bifurcación basal que divide las especies de Stenocercus en 2 clados de 6 y 13 especies. Nuevamente, el clado de 6 especies —(S. haenschi ( (S. bolivarensis, S. carrioni), (S. varius (S. humeralis, S. simonsii)) ) )— recibe el mayor soporte de bootstrap, mientras que el clado de 13 especies —(S. angel (S. chota (S. guentheri (S. lache (S. festae ( (S. trachycephalus (S. limitaris ( (S. angulifer, S. erythrogaster), (S. iridescens, S. puyango) )) ), (S. ornatus, S. rhodomelas) ))))) )— recibe un soporte moderado (BP = 75) que es mayor que el soporte del mismo clado en el análisis anterior (BP = 65). Asimismo, los únicos subclados con buen soporte (BP = 98) son los mismos que fueron descritos para el análisis anterior.

El análisis de parsimonia de los datos moleculares dio como resultado un árbol de 1657 pasos, con un índice de consistencia de 0.61 y un índice de retención de 0.43 (Fig. 2). De los 1641 caracteres moleculares, 919 son constantes y 462 parsimónicamente informativos. Pese a que este análisis fue realizado con menos especies que los análisis anteriores (véase métodos), la topología del árbol resultante sugiere nuevamente que las especies de Stenocercus de los Andes del norte están agrupadas en 2 clados, que corresponden a los mismos clados obtenidos a partir de los análisis de datos morfológicos (Fig. 2). A diferencia de los análisis anteriores, ambos clados en el árbol obtenido a partir de datos moleculares tienen buen soporte de bootstrap (BP = 96 y 100). Pero la diferencia más notable entre los árboles morfológicos y el árbol molecular está en la topología del clado que contiene la mayor parte de las especies —( ((S. rhodomelas (S. chota (S. festae (S. angel, S. guentheri) ))), (S. iridescens, S. puyango) ), (S. limitaris, S. ornatus) —. La posición de S. limitaris en relación a S. iridescens y S. puyango (especies hermanas) es diferente entre los árboles morfológicos y molecular, y sugiere que los datos moleculares no apoyan la monofilia de "Ophryoessoides" según Fritts (1974).

El análisis de parsimonia de todos los datos (i.e., 123 caracteres morfológicos y 1641 moleculares) dio como resultado un árbol 1 834 099 pasos, con un índice de consistencia de 0.60 y un índice de retención de 0.49 (Fig. 2). La matriz de datos combinados incluye 939 caracteres constantes y 539 parsimónicamente informativos. En general, la topología del árbol resultante de este análisis es muy similar a las topologías explicadas anteriormente. La topología del clado que contiene a S. haenschi y S. simonsii es idéntica a la obtenida con el análisis de parsimonia de todos los datos morfológicos (Fig. 2). Lo mismo sucede con el clado que contiene a S. trachycephalus y S. puyango. Sin embargo, la topología del clado que incluye a S. rhodomelas y S. festae es idéntica a la obtenida bajo el análisis de parsimonia de los datos moleculares (Fig. 2), con la adición de S. lache como especie hermana de S. festae (BP < 50).

El análisis bayesiano de los datos moleculares se realizó bajo el modelo GTR + I + Γ (Lanave et al. 1984, Tavaré 1986, Rodríguez et al. 1990). Los valores de verosimilitud de los 60 000 árboles muestreados variaron entre –9600.586 y –9584.613 (media = –9592.214). Los valores promedio de los parámetros estimados fueron: a = 0.65; proporción de sitios no variables = 0.323; r(C<–>T) = 21.488, r(C<–>G) = 0.491, r(A<–>T) = 4.278, r(A<–>G) = 16.45, r(A<–>C) = 5.174, r(G<–>T) = 1; pi A = 0.34, pi C = 0.348, pi G = 0.114, pi T = 0.198. La topología del árbol de compromiso resultante de este análisis es exactamente igual a la topología obtenida bajo el análisis de parsimonia de los datos moleculares (Fig. 2). Asimismo, los valores de probabilidades posteriores para cada rama son altamente congruentes con los valores de bootstrap del análisis de parsimonia; la única diferencia notable es que el clado que contiene a S. rhodomelas y S. angel parece tener mayor soporte bajo el análisis bayesiano.

Para el análisis bayesiano de datos moleculares y morfológicos combinados se dividieron los caracteres en 2 particiones. La primera partición incluyó los datos moleculares y fue analizada bajo el modelo GTR + I + Γ. La segunda partición incluyó los caracteres morfológicos y fue analizada bajo el modelo para caracteres morfológicos discretos Markov kv (Mkv) propuesto por Lewis (2001), incorporando heterogeneidad en la tasa de evolución entre caracteres con la distribución gamma (Mkv + Γ). A diferencia de los árboles moleculares de parsimonia e inferencia bayesiana, el clado que contiene a S. ornatus y S. puyango en el árbol bayesiano con los datos combinados recibe bajo soporte (PP = 0.56). Además, aunque con bajo soporte, la posición de S. limitaris en relación a S. ornatus es distinta, ya que no aparecen como especies hermanas sino que S. limitaris aparece como taxón hermano de S. iridescens y S. puyango.

 

Discusión

Los análisis filogenéticos realizados en este estudio revelan que tanto caracteres morfológicos como moleculares apoyan la hipótesis de que las especies de Stenocercus de los Andes del norte están agrupadas en 2 clados mayores (Fig. 2). El primer clado incluye 13 especies—S. angulifer, S. angel, S. chota, S. erythrogaster, S. festae, S. guentheri, S. iridescens, S. lache, S. limitaris, S. ornatus, S. puyango, S. rhodomelas y S. trachycephalus—que se distribuyen desde el sur de Ecuador y norte del Perú hasta la costa del Caribe en Colombia y Venezuela (Fig. 1, Cuadro 1). Pese a que algunas especies de este clado habitan en tierras bajas (e.g., S. iridescens, S. erythrogaster), la mayor parte de las especies habitan en la cordillera de los Andes, especialmente en Ecuador (Fig. 1). El segundo clado mayor contiene 6 especies —S. bolivarensis, S. carrioni, S. haenschi, S. humeralis, S. simonsii y S. varius —que se distribuyen desde el sur de Ecuador hasta el sur de Colombia (Fig. 1, Cuadro 1). Todas las especies en este clado habitan en los Andes aproximadamente sobre los 1500 m de altitud, es decir, las principales diferencias en cuanto a la distribución geográfica de los 2 clados mayores de Stenocercus son: 1) el segundo clado es estrictamente andino (> 1.500 m), mientras que el primero también incluye especies de tierras bajas, y 2) el primer clado tiene una distribución latitudinal mucho más amplia que el segundo (Fig. 1, Cuadro 1). Otro aspecto interesante de la distribución de Stenocercus en los Andes del norte es que no ha sido registrado para las cordilleras occidental y central (excepto por S. bolivarensis) de Colombia, cuya posible causa podría ser simplemente la falta de muestreo en estas zonas.

Los caracteres morfológicos apoyan la monofilia de "Ophryoessoides" según Fritts (1974) con muy buen soporte (Fig. 2). Por otro lado, pese a que S. angulifer y S. erythrogaster no fueron incluidas en el análisis molecular, la posición de S. limitaris en relación a S. iridescens y S. puyango (especies hermanas) demuestra que los datos moleculares no apoyan la monofilia de "Ophryoessoides", lo cual está de acuerdo con los resultados presentados por Torres–Carvajal et al. (2006). Esto sugiere que algunos de los caracteres morfológicos que apoyan la monofilia de "Ophryoessoides" en realidad son homoplásticos. Sin embargo, los resultados de este estudio están de acuerdo con las definiciones de "Ophryoessoides" y Stenocercus propuestas por Etheridge (en Peters y Donoso Barros, 1970): todas las especies del clado de 13 especies corresponderían a "Ophryoessoides", mientras que las especies del clado de 6 especies corresponderían a Stenocercus. En este trabajo no se proponen cambios taxonómicos ya que las especies de los Andes del norte no representan ni siquiera la mitad del número total de especies de Stenocercus.

Los Andes del norte (12°N–5°S) se extienden desde el este de Venezuela hasta el norte del Perú por aproximadamente 2 000 km, y tienen una orientación NNE–SSO. Ciertos autores (Duellman, 1979; Jaillard et al., 2000) han reconocido las siguientes subregiones: cordilleras occidental, central y oriental en Colombia; nudo de Pasto (aproximadamente 100 000 km² de tierras altas en el sur de Colombia y norte de Ecuador); valles interandinos y cordilleras occidental y oriental en Ecuador. Los Andes del norte están separados de los Andes centrales por la depresión de Huancabamba (Aleman y Ramos, 2000; Jaillard et al., 2000). Los Andes son montañas muy jóvenes que aún están formándose, pero se calcula que las elevaciones actuales más altas se alcanzaron antes del Plioceno medio (Simpson, 1979; Aleman y Ramos, 2000). La resolución dentro de cada uno de los 2 clados mayores no es suficiente como para analizar la biogeografía histórica de Stenocercus en detalle. Sin embargo, es adecuado comentar acerca del clado (S. rhodomelas (S. chota (S. festae (S. angel, S. guentheri))) ), ya que esta topología fue inferida por todos los análisis que incluyeron datos moleculares (Fig. 2). Aunque este clado tiene una distribución latitudinal limitada (Fig. 1), su topología sería congruente con un patrón de especiación de sur a norte. Tomando en cuenta la reciente formación (de sur a norte) de los Andes del norte, es posible entonces que el alzamiento de esta cadena montañosa haya cumplido un rol fundamental en la evolución de Stenocercus. Es decir, el alzamiento de sur a norte de los Andes puede haber creado barreras geográficas, que junto con posibles eventos de dispersión fueron creando escenarios ideales para una secuencia de especiación de sur a norte en organismos andinos como Stenocercus. Esto requiere por supuesto que los linajes de Stenocercus que habitan en los Andes del norte se hayan originado al sur de esta región, lo cual ha sido sugerido con base en un análisis filogenético más completo de Stenocercus (Torres–Carvajal, 2007c). Sin embargo, para analizar esta posible secuencia sur a norte de especiación en más detalle, es necesario tener una hipótesis filogenética más robusta, para lo que sería ideal obtener datos moleculares de aquellas especies que habitan en el norte de Colombia. También hay que tomar en cuenta que la orogenia de los Andes es mucho más compleja que un simple alzamiento de sur a norte, y además es muy probable que la evolución de Stenocercus también haya sido afectada por los cambios climáticos del Pleistoceno.

 

Agradecimientos

Por el préstamo de especímenes, y en algunos casos sugerencias, agradezco a A. Almendáriz (EPN), F. Andreone (MZUT), C. Austin (LSUMZ), J. Campbell (UTA), R. Casallas Lasso (MLS), J. E. Castillo y J. M. Rengijo (IND–R), F. Castro (UV), L. A. Coloma (QCAZ), K. de Queiroz (USNM), L. Ford y D. Frost (AMNH), R. Günther (ZMB), J. Hanken y J. Rosado (MCZ), G. Köhler (SMF), J. D. Lynch (ICN), C. McCarthy (BMNH), J. A. McGuire (MVZ), M. Morales (UDAR), R. Nussbaum (UMMZ), M. P. Ramírez (UIS), T. Reeder y R. Etheridge (SDSU), J.–M. Touzet (FHGO), L. Trueb y R. Brown (KU), y H. Voris y M. Kearney (FMNH).

 

Literatura citada

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