Anatomía

 

Estudio morfométrico de Quercus sartorii y Q. xalapensis (Fagaceae)

 

Morphometric study of Quercus sartorii and Q. xalapensis (Fagaceae)

 

Dorismilda Martínez-Cabrera¹, Fernando Zavala-Chávez^2† y Teresa Terrazas^3*

 

¹ Programa de Botánica, Colegio de Postgraduados. Montecillo 56230 Estado de México, México.

² División de Ciencias Forestales, Universidad Autónoma Chapingo. Chapingo 56230 Estado de México, México. ^† Fallecido durante el período de revisión del artículo

³ Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México. Apartado postal 70-233, 04510 México D.F., México. *Correspondencia: tterrazas@ibiologia.unam.mx

 

Recibido: 26 junio 2009
Aceptado: 30 abril 2010

 

Resumen

Se realizó un estudio morfométrico con la finalidad de contribuir en la delimitación taxonómica de Quercus sartorii y Q. xalapensis. Para ello, se revisó material de herbario y se recolectó material en 11 poblaciones distribuidas en los estados de Hidalgo, San Luis Potosí, Tamaulipas y Veracruz, en México, incluyendo 2 poblaciones simpátricas. Los resultados del análisis de componentes principales y discriminante mostraron que los caracteres que contribuyeron a agrupar los individuos en su respectiva especie son los relacionados con el tamaño del fruto, en particular el diámetro de la bellota, de la nuez y de la cúpula. La bellota de Q. sartorii es de menor tamaño que la de Q. xalapensis. La variación detectada no se atribuyó a la latitud o altitud. El fenograma mostró la separación de 2 grupos que corresponden a los individuos de las 2 especies estudiadas, si los caracteres del fruto son incluidos. Además, de los caracteres cuantitativos ya mencionados, 3 del patrón de venación y 2 anatómicos contribuyeron a reconocer los individuos de cada especie. Estas diferencias se mantuvieron en los individuos de las poblaciones simpátricas, por lo que los resultados apoyaron la distinción de Quercus sartorii y Q. xalapensis.

Palabras clave: análisis multivariado, bellotas, México, patrón de venación, variación morfológica.

 

Abstract

A morphometric study was carried out in order to evaluate morphological variation of Quercus sartorii and Q. xalapensis and to contribute to their taxonomic delimitation. Herbarium specimens and material of 11 populations from Mexico in the states of Hidalgo, San Luis Potosí, Tamaulipas, and Veracruz, including 2 sympatric populations, were studied. Characters from foliar architecture, fruits and anatomical features of periderm and wood were analyzed through multivariate and phenetic methods. Principal component and discriminant analyses showed that fruit characters such as acorn, nut, and cupule diameters contributed to group individuals in their species, the acorn of Q. sartorii being smaller than that of Q. xalapensis. Variation was not attributed to latitude or elevation. The resulted phenogram revealed 2 groups in which individuals grouped in their own species if fruit features were included. In addition to the quantitative characters mentioned, 3 traits of the venation pattern plus 2 anatomical features distinguished the individuals of each species. These differences were maintained in the individuals from sympatric populations, supporting the distinctness of Quercus sartorii and Q. xalapensis.

Key words: acorn, Mexico, morphological variation, multivariate analyses, venation pattern.

 

Introducción

El género Quercus incluye árboles y arbustos en un número estimado de 400 (Nixon, 1997) a 500 especies (Manos et al., 1999) presentes en una amplia diversidad de hábitats en el hemisferio norte. En México cuenta con alrededor de 161 especies comprendidas en las secciones Lobatae, Protobalanus y Quercus, de las cuales 109 son endémicas de México (Valencia, 2004). Las especies mexicanas del género Quercus se encuentran distribuidas desde climas cálidos hasta templados, donde predominan junto con los pinos y constituyen la mayor parte de la cubierta vegetal de esos lugares (Rzedowski, 1978).

La sistemática de Quercus ha sido difícil de estudiar (Jensen et al., 1993) debido a la diversidad morfológica que presenta el género, asociada a la variabilidad dentro de las especies y la aparente facilidad de formar híbridos, lo cual puede generar morfologías intermedias que dificultan la identificación taxonómica entre especies (Palmer, 1948; Cristofolini y Crema, 2005; Albarrán-Lara et al., 2010; Peñaloza-Ramírez et al., 2010). Valencia (2004) menciona que la resolución de diversos problemas taxonómicos ha sido posible gracias al estudio particular de algunas especies mexicanas, entre las que podemos citar Q. acutifolia Née y Q. conspersa Benth.; Q. laceyi Small y Q. glaucoides M. Martens et Galeotti (Nixon y Muller, 1992); la nueva especie Q. hirtifolia M. L. Vázquez-Villagrán, S. Valencia A. et Nixon y su comparación con Q. hintoniorum Nixon et Muller, Q. hypoxantha Trel., Q. eduardii Trel., Q. laurina Humb. et Bonpl. y Q. depressa Humb. et Bonpl. (Vázquez et al., 2004); así como el complejo Q. hypoxantha Trel. (Nixon y Muller, 1993).

Sin duda estos estudios reflejan el problema del género en el nivel específico, como es el caso de las especies aquí estudiadas: Q. sartorii Liebm. y Q. xalapensis Humb. et Bonpl., clasificadas por Trelease (1924) en el subgénero Lobatae dentro de la serie Acutifoliae. Este autor reconoce Q. sartorii por la presencia de lenticelas de color café en las ramas, hojas elíptico-lanceoladas con ápice agudo, base típicamente redondeada, margen con dientes aristados y bellota de ≤ 1.5 cm de largo con cúpula en forma turbinada y más o menos esférica. En contraste, Q. xalapensis tiene lenticelas blancas en las ramas, hojas ovado-lanceoladas, margen aserrado, ápice agudo, base típicamente aguda y bellota de > 2 cm de largo con cúpula hemisférica no turbinada. Trelease (1924) también describió Q. xalapensis f. jalapae y Q. xalapensis f. surculina, haciendo referencia al largo y ancho de la hoja y al largo del pecíolo. Valencia (2004) propuso una lista preliminar de especies del género Quercus en México, donde reconoce Q. sartorii y Q. xalapensis dentro de la sección Lobatae, considerando Q. huitamalcana Trel. y Q. serra Liebm. como coespecíficas con Q. sartorii, y señala que las formas Q. xalapensis f. jalapae y Q. xalapensis f. surculina, propuestas por Trelease (1924), deben incluirse bajo Q. xalapensis. Martínez-Cabrera et al. (2003) registran caracteres de la arquitectura foliar y de la madera que apoyan el reconocimiento de ambas especies. Sin embargo, en la revisión taxonómica del complejo Acutifoliae, Romero (2006) considera que no existen diferencias claras que permitan distinguirlas, reconociendo a Q. sartorii coespecífica con Q. xalapensis. La variación morfológica de estos taxones ha causado confusión en su reconocimiento, por lo que se realizó un análisis morfométrico para evaluar y comparar la variación morfológica de ambas especies, así como determinar cuáles caracteres permiten delimitar cada taxón y si la altitud y la latitud de sus áreas de distribución influyen en dicha variación.

 

Materiales y métodos

Se recolectaron 47 individuos de Q. sartorii y Q. xalapensis provenientes de 11 poblaciones de los estados de Hidalgo, San Luis Potosí, Veracruz y Tamaulipas (Apéndice 1). En 2 localidades del estado de Tamaulipas se recolectaron poblaciones simpátricas para los taxones estudiados (Fig. 1), y se revisaron 119 ejemplares de herbario de ambos taxones, incluyendo el material tipo en la página electrónica de New York Botanical Garden (http://www.nybg.org/bsci/herbarium-imaging/typedefinition.html) y en la del Missouri Botanical Garden (http://www.mobot.mobot.org./w3r/search/image.fr/html), de los cuales únicamente 22 presentaron caracteres reproductivos. Estos ejemplares representan el área de distribución de las especies (Fig. 1).

De las muestras recolectadas en campo se seleccionaron 5 hojas y 5 frutos por individuo de cada población visitada, y del material de herbario, 3 hojas y los frutos disponibles de cada ejemplar. La forma en que se midieron algunos de los caracteres que resultaron importantes para separar los taxones se ilustra en la figura 2. Al final, se obtuvo información de 23 caracteres cuantitativos y 20 cualitativos (Apéndice 1). En adición a los caracteres vegetativos y reproductivos tradicionalmente empleados para la identificación de las especies de encinos, se incluyeron el patrón de venación y los caracteres anatómicos de la corteza y madera de ramas que describieron Martínez-Cabrera et al. (2003).

Análisis de datos. Los caracteres se analizaron por medio de métodos multivariados y de similitud. Para los análisis multivariados a todos los caracteres se aplicó la prueba de normalidad. Los caracteres que expresan distancia se transformaron con logaritmo natural; al número de estomas y de aréolas se les aplicó raíz cuadrada, y los grados se transformaron a radianes (Zar, 1999).

El análisis de componentes principales (ACP) incluyó 23 caracteres cuantitativos (Cuadro 1) y su objetivo fue sintetizar en un menor número de variables el mayor porcentaje de la variación (Neff y Marcus, 1980). El análisis discriminante (DISCRIM) se aplicó para estimar las tasas de error y porcentaje de individuos clasificados dentro de cada uno de los grupos (especies) reconocidos a priori. Este análisis permitió corroborar si los individuos estudiados fueron asignados correctamente a los grupos propuestos (Johnson y Wichern, 1982).

Los análisis de varianza se realizaron con el modelo general lineal (GLM), adecuado para conjuntos de datos no balanceados. Estos análisis fueron seguidos de una prueba de comparación múltiple de medias (Tukey, 95% de probabilidad) con la finalidad de detectar diferencias significativas intra e interespecíficas. Se aplicó un análisis de correlación con la finalidad de conocer el grado de asociación entre la altitud o la latitud con los caracteres morfológicos evaluados. Todos los análisis se practicaron con el paquete estadístico SAS (SAS Institute, 1989).

Se hicieron 2 análisis de similitud con el paquete NTSYSpc versión 2.0 (Rolhf, 1997). El primero consistió en analizar una matriz de datos con 43 líneas (caracteres, Apéndice 2) y 47 columnas (individuos), donde únicamente se incluyó el material recolectado. En el segundo análisis se utilizó una matriz de datos con 43 líneas (caracteres) y 164 columnas (individuos); aquí se incluyó el material recolectado y los ejemplares procedentes de los herbarios, que en su mayoría fueron estériles. Para reducir los efectos de las diferentes escalas en las mediciones, las matrices se estandarizaron por líneas, utilizando para ello la media y la desviación estándar del programa NTSYS. La matriz de similitud entre las unidades operacionales taxonómicas (OTU) se generó con el coeficiente de distancia euclideana y para la construcción de los fenogramas se empleó el método de agrupamiento promedio no ponderado (UPGMA) (Sneath, 1976).

 

Resultados

Los resultados del ACP mostraron que los 3 primeros componentes expresaron el 54.3 % de la variación. Los caracteres que explicaron la variación del primer componente son los del fruto, diámetro de la bellota, cúpula y nuez. En el segundo y tercer componente están el largo de la hoja, número de aréolas y largo del pecíolo (Cuadro 1). El DISCRIM detectó que el 97.5 % de los individuos de Quercus sartorii se clasificaron correctamente en esta especie y únicamente el 2.5 % se agrupó con Q. xalapensis. Los 2 individuos clasificados incorrectamente correspondieron a la población de Alta Cima, Tamaulipas, donde ambas especies son simpátricas. Para Q. xalapensis el 99.2 % de los individuos se clasificaron correctamente dentro de esta especie y solamente un individuo, también de la población de Alta Cima, Tamaulipas, se agrupó con los individuos de Q. sartorii.

Los resultados del análisis de correlación mostraron que algunos de los caracteres vegetativos de Quercus sartorii y Q. xalapensis estuvieron correlacionados con la latitud (L) y la altitud (A). En Q. sartorii, el largo de la hoja [r(L) = 0.52, P<0.0001; r(A) = -0.58, P<0.0001], el largo de las yemas [r(L) = 0.59, P<0.0001; r(A) = -0.54, P<0.0001] y el número de estomas/mm² [r(L) = 0.97, P<0.0001; r(A) = -0.90, P<0.0001] estuvieron correlacionados positivamente con la latitud y negativamente con la altitud. Sin embargo, la longitud de las células oclusivas presentó una asociación negativa con la latitud (r = -0.85, P<0.0001) y positiva con la altitud (r = 0.79, P<0.0001). En Q. xalapensis, el largo del pecíolo [r(L) = -0.33, P<0.0001; r(A) = 0.36, P<0.0001], el ángulo del lado derecho de la lámina foliar [r(L) = -0.35, P<0.0001; r(A) = 0.38, P<0.0001], y el diámetro de la cicatriz de la nuez [r(L) = -0.37, P<0.0001; r(A) = 0.32, P<0.0001] tuvieron una correlación negativa con la latitud y positiva con la altitud; mientras el número de estomas/cm² se correlacionó negativamente con la altitud (r = -0.40, P<0.0001). En cambio, los caracteres del fruto en Q. sartorii y Q. xalapensis no presentaron ninguna correlación significativa (P>0.06) con la altitud o la latitud.

El análisis de varianza detectó diferencias significativas entre poblaciones de las 2 especies para el largo de bellota (F = 8.72, gl = 10, P<0.0001, N = 47), los diámetros de bellota (F = 18.83, gl = 10, P<0.0001, N = 47), cúpula (F = 66.30, gl = 10, P<0.0001, N = 47) y nuez (F = 8.30, gl = 10, P<0.0001, N = 47); así como el número de aréolas/mm² (F =18.34, gl = 10, P<0.0001 N = 47). Las diferencias entre especies se muestran en el gradiente latitudinal y altitudinal donde se colectaron las especies (Figs. 3, 4).

Los resultados de los análisis de similitud, donde se incluyó únicamente el material recolectado, separan 2 grupos. Uno se formó por los individuos de Quercus sartorii y el otro por los individuos de Q. xalapensis (Fig. 5). Los 2 grupos correspondientes a las especies se asociaron a un nivel de similitud cercano a 8.99, al cual se unió un individuo (43) de la población 11 de Tlahualompa, Hidalgo, separándose del resto debido a que presentó un mayor número de aréolas. Los caracteres cualitativos que contribuyeron a la separación de los grupos (especies) en el análisis de similitud son la forma de las aréolas, la ramificación de las vénulas, el recorrido de la vena secundaria dentro del diente y la distribución de los vasos. En Q. sartorii el recorrido de la vena secundaria dentro del diente es excéntrico, la forma de las aréolas es cuadrangular o poligonal (Fig. 6a, c), las vénulas generalmente no se ramifican, la felodermis está escasamente desarrollada o ausente (Fig. 7a) y la distribución de vasos se presentó en hileras radiales (Fig. 7c). Por el contrario, en Q. xalapensis el recorrido de la vena secundaria dentro del diente es central, las aréolas son de forma irregular (Fig. 6b, d), las vénulas se ramifican 1 o 2 veces, la felodermis se compone de varios estratos de células (Fig. 7b) y los vasos no se presentaron en hileras radiales (Fig. 7d). Los caracteres que permiten separar las especies estudiadas se resumen en el Cuadro 2.

El fenograma que incluye a los 164 individuos mostró que no hay grupos constituidos exclusivamente por individuos de Quercus sartorii o de Q. xalapensis (Fig. 8). Los individuos de las 2 especies se asociaron indistintamente en más de 10 subgrupos, en su mayoría de poblaciones de distribución alopátrica y carentes de frutos. La amplitud presente en los niveles de agrupamiento osciló entre 0.73 y 14.9.

 

Discusión

Los análisis multivariados y el análisis de similitud mostraron que los caracteres que contribuyeron a la delimitación de Quercus sartorii y Q. xalapensis fueron el diámetro de la bellota, el diámetro de la nuez y el diámetro de la cúpula. La bellota fue de mayor tamaño en Q. xalapensis que en Q. sartorii. La longitud y diámetro de la bellota fueron considerados importantes por Trelease (1924) para diferenciar ambas especies. Otros caracteres, como el largo de la bellota y de la nuez, se compartieron en 3 individuos de las poblaciones simpátricas de Tamaulipas, lo que podría sugerir una posible hibridación entre especies. Es recomendable realizar estudios con marcadores moleculares en dichas poblaciones simpátricas para confirmar el flujo de genes, como recientemente se demostró para otras especies de encinos (Albarrán-Lara et al., 2010; Peñaloza-Ramírez et al., 2010). Los resultados del análisis de varianza mostraron que la variación de los caracteres del fruto es significativa (P<0.05) aún en las poblaciones simpátricas. El análisis de correlación mostró que la variación interespecífica de estos caracteres del fruto no está correlacionada con el gradiente altitudinal ni latitudinal en el que se recolectaron las poblaciones de ambos taxa. Al menos para los caracteres del fruto, no existió una variación clinal como la detectada para otras especies (Aizen y Woodcock, 1992).

El análisis de similitud, en el cual se incluyó exclusivamente el material recolectado en campo, confirmó los resultados de los análisis multivariados. El fenograma mostró 2 grupos, uno que incluye a todos los individuos de Quercus sartorii y otro a los de Q. xalapensis. Este análisis evidenció que en los grupos de cada especie no hubo formación de subgrupos que asociaran exclusivamente individuos de la misma población, sino que éstos se formaron por la asociación de individuos de diferentes poblaciones. Es decir, existe mayor similitud entre individuos de diferentes poblaciones que entre los individuos de una misma población. Este comportamiento sugiere que la variación morfológica no responde a un gradiente altitudinal ni a uno latitudinal (Sneath y Sokal, 1973). Los resultados de este análisis no apoyan la existencia de las formas Q. xalapensis f. jalapae y Q. xalapensis f. surculina propuestas por Trelease (1924) para Q. xalapensis, confirmando lo señalado por Valencia (2004).

La importancia del fruto en los trabajos taxonómicos del género Quercus ha sido resaltada por varios autores (Muller y McVaugh, 1972; Zavala, 1999; Cristofolini y Crema, 2005). Zavala (1999) señala que la morfología de las bellotas de encinos se ha usado principalmente cuando se analizan individuos de una especie o entre especies cercanamente emparentadas. En el caso de las especies estudiadas, el diámetro de la bellota no se yuxtapone entre ellas (Cuadro 2). Sin embargo, son escasos los trabajos que han estudiado los caracteres del fruto, porque los ejemplares de herbario carecen de ellos, o bien los presentan inmaduros. Los caracteres vegetativos con los que tradicionalmente se han identificado estas especies (largo de la lámina foliar y del pecíolo) resultaron importantes solamente en el segundo y tercer componente en el ACP. El análisis de varianza mostró que dichos caracteres presentaron una amplia variación intra e interespecífica que no permitió reconocer como entidades diferentes a Q. sartorii de Q. xalapensis conforme se ha detectado en otras especies de Quercus y otros géneros (Muller y McVaugh, 1972; Mayer, 1991; Tyteca y Dufrêne, 1994; González-Rodríguez y Oyama 2005; Albarrán Lara et al., 2010). Más aún, lo anterior se resalta en los resultados del análisis de similitud que incluye los individuos provenientes de herbarios que en su mayoría son estériles y por ende, los atributos vegetativos no permiten distinguir entre especies.

Los resultados obtenidos con los caracteres macromorfológicos mostraron que ambas especies comparten la forma y tamaño de hoja, el tipo de margen, el largo y el ancho de pecíolo y el número de dientes. Esto confirma lo mencionado por Jones (1986), Muller y McVaugh (1972) y Zavala (1999), quienes señalan que las hojas de los encinos presentan una amplia variación morfológica y sólo en muy pocas excepciones se presenta una morfología constante. Al incluir los caracteres de la arquitectura foliar señalados por Martínez-Cabrera et al. (2003) en el análisis de similitud, encontramos que el recorrido de la vena secundaria dentro del diente, la forma y el número de aréolas, así como la ramificación de las vénulas, contribuyeron en la separación de las especies estudiadas, confirmando que el patrón de venación provee caracteres útiles en la delimitación de especies de Quercus (Valencia y Delgado, 1995). El tipo de diente que presentan ambas especies es aristado, este carácter coincide con lo que Hickey y Wolfe (1975) describieron para el orden Fagales. Sin embargo, el recorrido que tiene la vena secundaria dentro del diente fue diferente en las especies estudiadas (Martínez-Cabrera et al., 2003). En Q. sartorii el recorrido de la vena es excéntrico, mientras que en Q. xalapensis es central. Este carácter y, en general, la morfología del diente, se considera de valor diagnóstico en los trabajos taxonómicos (Hickey y Wolfe, 1975).

El análisis de similitud confirmó que el número de células de la felodermis y la distribución de vasos en la madera también son importantes en la separación de Quercus sartorii y Q. xalapensis, como sugieren Martínez-Cabrera et al. (2003). El número de células de la felodermis fue contrastante entre ambas especies y ayudó a la delimitación taxonómica. La felodermis junto con algunos atributos del floema como esclerénquima y dilatación de los radios presentan valor diagnóstico (Roth, 1981). El arreglo de los vasos en la madera en Q. sartorii fue en hileras radiales largas y en Q. xalapensis fue en diagonal. La distribución de los vasos en hileras radiales concuerda con las descripciones de varias especies de Quercus como Q. convallata Trel., Q. obtusata Humb. et Bonpl., Q. crassifolia Humb. et Bonpl., Q. rugosa Née y Q. candicans Née (de la Paz Pérez 1976, 1982).

Los resultados apoyan el reconocimiento de Quercus sartorii y Q. xalapensis propuesto por Trelease (1924) y Valencia (2004). En consecuencia, sugerimos que los caracteres del diámetro del fruto sean considerados como críticos para la delimitación taxonómica de dichas especies, ya que presentaron una variación discreta que permitió separarlas inclusive en condiciones de simpatría. Por último, sería importante incluir otras poblaciones más sureñas (Chiapas) de Q. xalapensis con la finalidad de confirmar que las diferencias encontradas entre las especies estudiadas se mantienen.

 

Agradecimientos

A CONACyT, por la beca (Núm. 159282) otorgada a la primera autora para realizar estudios de posgrado; a los herbarios CHAP, CHAPA, ENCB, MEXU, MO, NY y XAL, por las facilidades para tener acceso al material consultado y por la oportunidad de remover material para el estudio del patrón de venación, y a Héctor Hernández, por el trabajo fotográfico de cuarto obscuro.

 

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