Introducción

Las mariposas diurnas (Papilionoidea) han sido estudiadas desde el siglo XIX en México, sin embargo, aún hacen falta estudios en diversas regiones del país (^{Luis, Llorente, Vargas y Gutiérrez, 2000}; ^{Luis, Llorente y Vargas, 2000}). La Península de Yucatán conforma una provincia biogeográfica (^{Morrone, 2014}) que tiene la mayor parte de su territorio cubierta por selva mediana subperennifolia, seguida por selva mediana subcaducifolia y selva baja caducifolia (^{Carnevalli, Ramírez y González-Iturbe, 2003}). En Yucatán, la selva mediana subcaducifolia es el tipo de vegetación de mayor extensión y junto con las selvas bajas representa su fisonomía vegetal, con una extensión aproximada de 29,309 km² (^{Flores-Guido, Durán y Ortiz-Díaz, 2010}). En este tipo de vegetación se han realizado pocos trabajos encaminados a caracterizar su entomofauna, en especial la de lepidópteros, como los realizados por ^{De la Maza y Gutiérrez (1992)} en Quintana Roo, por ^{Maya, Pozo y May (2005)} y por ^{Pozo, Luis, Uc, Salas y Maya (2003}) en Campeche.

La vegetación del estado de Yucatán fue utilizada desde los antiguos mayas (200 A. C. al 850 D. C.) (^{Turner, 1978}; ^{Fedick y Morrison, 2004}), sin embargo, desde finales del siglo XX el uso tradicional ha ido cambiando por diferentes usos del suelo, incluyendo campos agrícolas, agostaderos, zonas urbanizadas y carreteras. Al presente, solo es posible encontrar pequeñas áreas, parches o fragmentos con la vegetación remanente o vegetación secundaria (en diferentes etapas serales) derivada de los tipos de vegetación originales. Los cultivos como el maíz y los cítricos han sustituido principalmente a la selva mediana subcaducifolia, sobre todo, en el sur del estado (^{Flores y Espejel, 1994}). Por ello, son urgentes estudios básicos que contribuyan a establecer áreas prioritarias para la conservación de la biodiversidad, principalmente de grupos clave. La fauna de mariposas diurnas de México comprende cerca de 1,800 especies, que representan el 10% de la fauna del mundo (≈ 18,000) y el 23% de la fauna neotropical (≈ 7,800) hasta ahora conocida. De acuerdo con estos valores, México se ubica como uno de los países con mayor riqueza específica de mariposas diurnas y con más especies endémicas (235 de las especies, el 13%) (^{Lamas, 2004}; ^{Llorente et al., 2014}; ^{Luis et al., 2003}).

En particular para la Península de Yucatán son pocos los trabajos sistemáticos sobre la riqueza específica de mariposas diurnas; los registros publicados indican que Campeche cuenta con 497 especies (Godman y Salvin, 1878-1901; ^{Hoffmann, 1940}, ^{Hoffmann, 1941}; ^{Llorente, Luis y Vargas, 2006}; ^{Maya et al., 2005}; ^{Pozo et al., 2003}; ^{Seitz, 1924}), Quintana Roo con 418 especies (De la Maza y Gutiérrez, 1992; Godman y Salvin, 1878-1901; ^{Hoffmann, 1940}, ^{Hoffmann, 1941}; ^{Llorente et al., 2006}; ^{Pozo y Salas-Suárez, 1998}; ^{Pozo, Salas-Suárez y Uc, 2002}), y Yucatán cuenta con 347 especies (^{Chávez, 1995}; ^{Clench, 1970}; ^{Godman y Salvin, 1878-1901}; ^{Hoffmann, 1940}, ^{Hoffmann, 1941}; ^{Llorente et al., 2006}; ^{Witt, 1980}). De hecho, no se han realizado muestreos formales que actualicen esta información. De acuerdo con los registros mencionados, el estado de Yucatán contiene cerca del 19% de la riqueza de mariposas conocida en México.

La mayoría de los lepidópteros tienen formas particulares de alimentación durante la etapa adulta, la cual consiste en la absorción de una gran variedad de líquidos como la savia de las plantas, jugos de las frutas y excremento, pero, principalmente, se alimentan de néctar lo que les da importancia ecológica como polinizadores (^{Willmer, 2011}). En México se han realizado 4 trabajos para identificar estos tipos de alimentación (Hernández, Llorente, Vargas y Luis, 2008; ^{Luis y Llorente, 1990}; Vargas, Llorente y Luis, 1992 y ^{Vargas, Llorente y Luis, 1999}). En general, se considera que las mariposas pertenecen a 3 categorías alimenticias o gremios tróficos: acimófagas (ACI), aquellas que se alimentan de frutos, animales u otros organismos en descomposición y algunas excretas de animales vertebrados; nectarívoras (NEC) que consumen principalmente néctar de las flores; e hidrófilas (HID) aquellas que liban sales minerales y derivados orgánicos tomados directamente de la tierra húmeda, charcos y lodazales. Debido a que muchas especies tienen más de una forma de alimentarse, pueden pertenecer a alguno de los siguientes 4 subgremios: ACI-NEC, ACI-HID, NEC-HID y ACI-NEC-HID (^{Luis y Llorente, 1990}; Vargas et al., 1992). Así, el objetivo de este trabajo fue determinar la fauna de mariposas diurnas que vuelan durante la temporada de lluvias en un área de selva mediana subcaducifolia en el municipio de Tzucacab en el sur del estado de Yucatán, e identificar su tipo de alimentación. Este es el primer trabajo que registra hábitos alimenticios de mariposas de la Península de Yucatán.

Materiales y métodos

El área de estudio se encuentra localizada en el centro de la Península de Yucatán, en el municipio de Tzucacab (20°00'06" N, 89°02'30" O), al sur del estado de Yucatán, México (fig. 1). El muestreo incluyó diferentes zonas del área de estudio: selva mediana subcaducifolia con más de 40 años sin utilizar, selva en sucesión de 12 a 18 años sin uso y zonas con actividades agrícolas que se encuentran cerca de la Unidad Hobonil, de la Universidad Autónoma de Yucatán (20°00'59.00" N, 89°01'15.30" O), y el Rancho San Damián (20°02'23.95" N, 89°01'03.61" O), buscando que el muestreo fuera representativo de las zonas presentes en el área de estudio. El clima en la zona es húmedo Aw1 (X') y AwO (X'), con lluvias en verano y una larga temporada de sequías. El promedio anual de precipitación total es de 1,125.3 mm, siendo de junio a septiembre los meses de mayor precipitación pluvial. Con temperatura promedio mensual de 25.5 °C, siendo el mes de mayo el más caluroso (^{Comisión Nacional del Agua, 2012}). Entre las especies dominantes de plantas en la zona de estudio se encuentran: Acacia pennatula (Schlech y Benth) C., Caesalpinia gaumeri Grenm, Caesalpinia platyloba S. Watson, Lysiloma latisiliquum (L.) Benth, Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb, Mimosa bahamensis Benth, Spondias mombin L., Metopium brownie (Jacq.) Urban., Cochlospermum vitifolium (Willd) Spreng., Guazuma ulmifolia Lam., Trema micrantha (L.) Blume, Annona reticulata L., Gyrocarpus americanus Jacq., Piscidia piscipula (L). Sarg., Pithecellobium dulce (Roxb) Benth, Pithecellobium albicans (Kunth) Benth, entre otras (^{Flores y Espejel, 1994}; ^{Rzedowsky, 1987}; ^{White y Hood, 2004}).

Figura 1 Ubicación del área de estudio en la región de Tzucacab, Yucatán, México. 

Las recolectas de mariposas se realizaron durante 3 días por mes (de mayo a octubre de 2012), divididos en 2 lapsos de 3 h por la mañana (8:00 a 11:00 h) y 3 por la tarde (15:00 a 18:00 h); una persona hizo la recolecta por día. Se empleó el método de red entomológica, ya que es el método más recomendado para registrar la riqueza específica (^{Pozo, Llorente, Luis, Vargas y Salas, 2005}). En el área de estudio se ubicaron 18 sitios de muestreo, dentro de los cuales se estableció un transecto de 200 × 10 m para la recolecta. Una vez recolectados los ejemplares se transportaron en bolsas de papel glassine con sus respectivos datos de recolecta. Durante los recorridos se hicieron observaciones y anotaciones del tipo de alimentación que tuvieron los individuos de las diversas especies.

Análisis de datos

Para estimar la eficiencia del muestreo en la zona de estudio, se utilizaron las abundancias de las especies y se obtuvo una curva de acumulación de especies aleatorizando las abundancias 50 veces usando el software EstimateS, versión 8.2.0 (^{Colwell, 2009}). La asíntota de la curva se estimó utilizando la ecuación de Clench mediante el programa Statistica (^{StatSoft, 2011}). Las gráficas fueron elaboradas con SigmaPlot 10.0 (^{Systat Software y Inc., 2006}). Se obtuvieron los datos climatológicos promedios de 34 años de registro (precipitación total mensual, temperatura media mensual, temperatura máxima extrema y mínima extrema), de la estación meteorológica más cercana al área de estudio (^{Comisión Nacional del Agua, 2012}). La temperatura máxima se registró en el mes de mayo y la menor en octubre, y la precipitación fue mayor para los meses de mayo y octubre (fig. 2).

Figura 2 Datos climatológicos del área de estudio en la región de Tzucacab, Yucatán, México, durante los meses de muestreo. PTM: precipitación total mensual; T-Máx: temperatura máxima extrema en °C; T-Med: temperatura media mensual en °C; T-Mín: temperatura mínima extrema en °C. 

Resultados

Se recolectaron un total de 1,035 individuos, pertenecientes a 6 familias, 17 subfamilias y 99 especies. Nymphalidae fue la familia que obtuvo mayor número de especies, seguida de Hesperiidae, Lycaenidae y Pieridae; las familias con menos especies fueron Riodinidae y Papilionidae (tabla 1). La mayor riqueza de especies se encontró en los meses de mayo (63), junio (65), julio (59) y agosto (50), mientras que septiembre y octubre tuvieron la menor riqueza de especies (26 y 34 especies, respectivamente) (Anexo 1). Cuatro especies (Emesis aurimna , Calephelis browni , Quasimellana mulleri y Saliana fusta ) representan nuevos registros para el estado de Yucatán (Anexo 2). La curva de acumulación de especies indica que la representatividad del muestreo fue del 87% para el total de especies observadas en general (fig. 3).

Tabla 1 Especies de mariposas por familia encontradas en selva mediana subcaducifolia en la temporada de lluvias en Tzucacab y porcentaje que representan del total de especies registradas para Yucatán. 

Basada en ^{Llorente et al. (2006)} y ^{Llorente et al. (2014)}.

Figura 3 Acumulación del número de especies observadas de la selva mediana subcaducifolia de Tzucacab, Yucatán, México. 

Del total de especies, el 19.2% fueron ACI, el 41.4% NEC, el 1% HID, y el 38.3% con 2 o más hábitos, ACI-NEC, ACI-HID, NEC-HID y ACI-NEC-HID (Anexo 1; fig. 4). Todas las especies de Papilionidae pertenecieron al subgremio NEC-HID. En Pieridae predominó el subgremio ACI-NEC-HID (el 53.8% de las especies), seguido por NEC-HID (30.8%) y las NEC (15.4%). En Nymphalidae las especies pertenecieron a ACI (45.2%) y NEC (31%) y a ACI-HID, NEC-HID y ACI-NEC (14.3%, 7.1% y 2.4%, respectivamente). La familia Lycaenidae estuvo representada en su mayoría por NEC (69.2%) y ACI-NEC-HID (30.8%). En el grupo de los Riodínidos casi todas las especies (6/7 = 85%) fueron NEC excepto Rhetus arcius thia que mostró comportamiento HID. Para Hesperiidae el gremio NEC fue el más numeroso (61%), seguido de ACI-NEC-HID (39%) (tabla 2).

Figura 4 Porcentaje de especies de mariposas diurnas por gremios alimenticios de la selva mediana subcaducifolia de Tzucacab, Yucatán, México. ACI: acimófagas; ACI-HID: acimófagas-hidrófilas; ACI-NEC: acimófagas-nectarívoras; ACI-NEC-HID: acimófagas-nectarívoras-hidrófilas; HID: hidrófilas; NEC: nectarívoras; NEC-HID: nectarívoras-hidrófilas. 

Número de especies de mariposas por gremios y subgremios tróficos en Tzucacab, Yucatán. 

Discusión

Las especies recolectadas en la selva de Tzucacab representan el 28.5% de los registros publicados para la Península de Yucatán (Godman y Salvin, 1878-1901; ^{Hoffmann, 1940}, ^{Hoffmann, 1941}; ^{Llorente et al., 2006}; Maya et al., 2005; ^{Pozo et al., 2003}; ^{Seitz, 1924}). La familia Nymphalidae fue la más rica, contrariamente a lo encontrado en otras áreas neotropicales de México, donde generalmente Hesperiidae muestra mayor número de especies. De la misma manera ocurrió con la Pieridae que generalmente presenta menor número de especies que Riodinidae (^{Llorente et al., 2006}; ^{Maya et al., 2005}; ^{Pozo et al., 2003}). Considerando que solo se muestreó la época de lluvias y que la curva de acumulación de especies indica que se requiere mayor esfuerzo, se puede afirmar que en la selva de Tzucacab es necesario incrementar el esfuerzo de captura para tener mayor representación de las especies de mariposas. La lista de especies registrada aquí podrá incrementarse con muestreos que contemplen secas y nortes.

La importancia del estudio de la diversidad de especies de Lepidoptera en el sur de Yucatán se debe a que aún se pueden encontrar fragmentos de selva mediana subcaducifolia en buen estado de conservación (con periodos mayores a 40 años sin actividades humanas evidentes). Además, es el límite con las selvas altas perennifolias de Campeche y de Quintana Roo, y es importante en la distribución de muchos taxa de insectos tropicales, como se ha visto para Passalinae y Cetoniinae (^{Reyes-Novelo y Morón, 2005}).

Por otra parte, algunos estudios efectuados con otros grupos de insectos muestran que en esta zona existen especies que no han sido previamente registradas para el estado (e.g. ^{Manrique, Delfín e Ibáñez, 2001}), y efectivamente en este estudio se presenta el registro nuevo de 4 especies de mariposas para el estado de Yucatán. De estos nuevos registros, Emesis aurimna ha sido registrada para Campeche (^{Llorente et al., 2006}; ^{Pozo et al., 2003}); Calephelis browni está citada para Campeche (^{Pozo et al., 2003}) y para Tikal, Guatemala (^{Austin et al., 1996}); ^{Warren, Davis, Grishin, Pelham y Stangeland (2012)} describen su distribución en el sur de México hasta Panamá. Saliana fusta y Quasimellana mulleri están registradas para el este y oeste de México (^{Salinas, Warren y Luis, 2005}; Warren y Llorente, 1999; Warren et al., 2012), en particular para Quasimellana mulleri , estos autores la registran en el noreste de México, por lo que este registro amplía su área de distribución al sureste de México.

Al igual que en otros trabajos (^{Maya et al., 2005}; ^{Pozo et al., 2008}), se encontró que la mayor riqueza de especies fue durante los meses de más lluvias, probablemente debido a que en esa época hay más recursos alimenticios porque numerosas plantas tienen su periodo de floración. En este estudio se encontró que la mayor riqueza fue de mayo a agosto, mientras que la menor fue durante los meses de septiembre y octubre. El máximo número de especies se registra en junio, con una tendencia a disminuir en los meses siguientes, alcanzando el mínimo en el mes de septiembre. En los trabajos previamente mencionados de la región, la tendencia ha sido que la mayor riqueza se encuentra en agosto y la menor en el mes de abril. Esto sugiere que las características ambientales son únicas en cada región, lo que puede causar patrones fenológicos distintos entre las comunidades de mariposas (^{Pozo et al., 2008}). En este estudio, la precipitación registrada en el mes de mayo fue muy alta, casi igual que la registrada para el mes de octubre; sin embargo, la temperatura en este último mes fue la más baja de todo el periodo de muestreo, situación que no sigue el patrón del clima registrado para los trabajos a los que se ha hecho referencia (^{Maya et al., 2005}; ^{Pozo et al., 2003}; ^{Vargas et al., 1992}), lo que podría explicar las diferencias entre los resultados de riqueza por mes y los de dichos autores. Sin embargo, no hay que descartar que también se pueda deber al distinto esfuerzo de recolecta.

Debido a que aún no hay trabajos sobre gremios alimenticios en la Península de Yucatán, los resultados de este trabajo se comparan a nivel general con otros realizados en México (e.g. ^{Hernández et al., 2008} y ^{Vargas et al., 1992}) y, además, en dichos trabajos no se proporcionan las listas de especies y su tipo de alimentación para poder discutirlos de manera más específica. De esta forma, el gremio alimenticio mejor representado fue el nectarívoro y sus subgremios con un 74.7% del total de las especies, lo que concuerda con lo registrado por ^{Luis y Llorente (1990)} y ^{Vargas et al. (1992)}; por ello, se puede destacar la importancia de las plantas con flores para las mariposas. El gremio de acimófagas y sus subgremios representaron solo el 35.4% y las hidrófilas con sus subgremios el 38.2% del total de las especies. La familia Papilionidae estuvo representada principalmente por el subgremio NEC-HID, el cual ha sido propuesto como el más frecuente para esta familia (^{Hernández et al., 2008}). Sin embargo, puede contener más especies NEC en otras zonas de México (^{Vargas et al., 1992}). Las especies de la familia Pieridae fueron ACI-NEC-HID y NEC-HID, aunque es más común que las especies de esta familia tengan preferencias solo nectarívoras (^{Hernández et al., 2008}; ^{Vargas et al., 1992}).

Las especies de Nymphalidae presentaron más variación alimenticia; los hábitos más característicos fueron los de ACI y NEC como lo documentan ^{Vargas et al. (1992)}, también ha sido más común en esta familia el subgremio NEC-HID (^{Hernández et al., 2008}). Las especies de Lycaenidae y Riodinidae fueron preferencialmente NEC y solo unas cuantas pertenecieron a otros subgremios, como se había registrado con anterioridad (Hernández et al., 2008; Vargas et al., 1992). Para Hesperiidae se encontraron 2 grupos característicos, NEC como proponen ^{Hernández et al. (2008)}, pero también con el subgremio ACI-NEC-HID. Es posible que muchas de las especies de mariposas registradas en este trabajo puedan tener otros tipos de alimentación aún no registrados, debido a que en varias especies solo fue registrado el hábito alimenticio de un individuo; por lo tanto, futuros trabajos complementarán la información.

Finalmente, es importante reiterar que son necesarios más estudios de la fauna de lepidópteros en la región tropical de México, así como de sus hábitos alimenticios, reproductivos y de distribución, entre otros. Este trabajo es una aportación al conocimiento de la fauna de mariposas del estado de Yucatán, contribuyendo también con 4 nuevos registros para el estado y, por primera vez, se proporcionan los hábitos alimenticios observados en las especies de mariposas de la selva mediana subcaducifolia en Yucatán.