Introducción

En la región Caribe colombiana la extension de bosque seco tropical (BST) está reducida debido a las presiones de agricultura y ganadería que ocasionan, además de fragmentación, la transformación a estados sucesionales intermedios, rodeados por matrices de transformación (^{Miles et al. , 2006}; ^{Portillo-Quintero y Sánchez-Azofeifa, 2010}). En estos fragmentos los insectos constituyen una parte importante de la diversidad biológica, los cuales son considerados indicadores de heterogeneidad de los hábitats, de la diversidad de ecosistemas y de su grado de intervención o de estrés ambiental (^{Cano y Schuster, 2009}). Se ha registrado que los insectos y otros artrópodos de bosque seco se ven muy influenciados por la disponibilidad hídrica durante el año y por cambios fenológicos en la vegetación, lo que incide en la disminución de sus poblaciones en los periodos de bajas o altas precipitaciones (^{Castellanos, Pardo-Locarno, Carabalí, Doria, 2011}; ^{Escobar, 1997}; ^{Martínez, Cañas, Rangel, Barraza, Montes y Blanco, 2010}; ^{Martínez, García, Sanjuán, Gutiérrez y Contreras 2010}). Lo anterior puede incidir en la dinámica ecológica de grupos funcionales como los insectos fitófagos de la familia Scarabaeidae, los cuales son uno de los primeros eslabones en el flujo trófico en ecosistemas como el BST (^{Pardo-Locarno, 2013}; ^{Schëu, 2002}). Cualquier alteración ambiental o antrópica que afecte la comunidad local de estos organismos también afectará de manera directa o indirecta los procesos ecológicos como la descomposición de detritus y, en consecuencia, el flujo de nutrientes (^{Lassau, Hochuli, Cassis y Reid, 2005}). Además, por su variedad de gremios tróficos pueden reflejar la dinámica del ecosistema, como es el caso de las especies sapro-xilófagas que cumplen un importante papel en los bosques como degradadores primarios de madera (^{Morón, 1985}, ¹⁹⁹⁴).

En Colombia, los estudios de evaluación de la estacionalidad de esta familia de insectos han estado enfocados al sector agrícola, desarrollados por ^{Londoño (1999)}, ^{Pardo-Locarno, Montoya y Schoonhoven (2003)}, ^{Pardo-Locarno, Montoya, Schoonhoven, Morón (2003)}, ^{Útima y Vallejo (2008)}, ^{Yepes, Pardo, Pérez y Quiroz (2000)}, aunque se destaca la lista de especies en ecosistemas pluviales realizado por ^{Neita, Orozco y Ratcliffe (2006)} y las fichas bioecológicas y clave para adultos, realizadas por ^{Pardo-Locarno (2013)} en BST del plan aluvial del río Cauca. En el Caribe colombiano, se han realizado estudios sobre escarabajos Melolonthidae consistentes en registros de distribución (^{Gasca-Álvarez y Amat-García, 2010}; ^{García-Atencia y Martínez-Hernández, 2015}; ^{Pardo-Locarno, González, Pérez, Yepes y Fernández, 2012}; ^{Restrepo-Giraldo, Morón, Vallejo, Pardo-Locarno y López-Ávila, 2003}; ^{Suárez y Amat, 2007}), aunque se presume que faltan especies por incorporar en tales inventarios, debido a la falta de estudios con técnicas más específicas para este grupo o la poca representatividad en las colecciones nacionales.

Teniendo en cuenta la importancia biológica, ecológica y de conservación que implica el estudio de los escarabajos fitófagos y el planteamiento de una variación hipotética del gremio, debido a atributos biofísicos del medio natural, este estudio investiga la estructura y la variación estacional de la riqueza y abundancia de los escarabajos fitófagos (Scarabaeidae "pleurosticti") en un fragmento forestal de la Reserva Campesina la Montaña (RCM) en el departamento del Atlántico; así como también analizar la efectividad del tipo de luz en los muestreos de diversidad de este grupo de escarabajos.

Materiales y métodos

Con una extensión de 47 ha, la RCM, declarada así desde 1996 (Decreto 1777), se encuentra en el municipio de Juan de Acosta, departamento del Atlántico, Colombia (fig. 1). Se localiza a 10°46'2.6" N, 75°02'34" O, a una altitud que oscila entre 177 y 250 m, y es parte del distrito Montes de María y Piojó, en la región biogeográfica del Cinturón Árido Pericaribeño (^{Hernández, 1992}). Se trata de un BST con condiciones higrotropofíticas (^{Holdridge, Grenke, Hatheway, Liang y Tosi, 1971}). Su relieve es ondulado, y forma parte de los ecosistemas de serranías, con pendientes entre el 12 y el 25%, con un grado de erosión moderado (^{Panza et al. , 2001}). Los meses de mayor precipitación histórica corresponden a agosto y septiembre, con promedios que van desde 100 mm/mes hasta 580 mm/mes, mientras que enero, febrero y marzo corresponden a los meses con menores precipitaciones, que van desde 0 hasta 30 mm/mes. La temperatura alcanza valores mínimos de 25 °C y máximos de 33 °C durante todo el año.

Figura 1 Ubicación de la Reserva Campesina la Montaña, Juan de Acosta, Atlántico, Colombia. 

La RCM presenta una vegetación típica conformada por 3 estratos vegetativos de dosel, arbustivo y sotobosque (^{IAVH, 1998}), con grupos representativos como Ceiba Mill, Pseudobombax Dugand, Tabebuia Gomez, Philodendron Schott, Anthurium Schott, Acrocomia Mart, Aristolochia L. y las especies Spondias mombin L., Crescentia cujete L., Pseudobombax septenatum (Jacq.) Dugand, Anacardium excelsum L., Bromelia (L.) Adans., Parinari pachyphylla Rusby, Justia bracteosa (Mildbr.) Leonard, Malvaviscus arboreus Dill. ex Cav, Myrmecodendron costarriscense Britt. y Rose, Petiveria alliiaceae L., Cordia alba (Jacq.) Roem. y Schult, Mangifera indica L., Guazuma ulmifolia Lam., Pereskia quisqueyana (Ekman) Alain, Bursera simaruba (L.) Sarg., Hura crepitans L, y conforma un sistema de selva seca estacional caducifolia rodeada por pequeñas parcelas, donde son comunes las prácticas de ganadería extensiva y agricultura; esta última con cultivos permanentes de maíz, yuca y ají. Además, se encuentra rodeado de fincas ganaderas y se presenta tala y quema de árboles para producción de carbón, extracción de leña y construcción de viviendas, por lo cual su área original se ha reducido durante los últimos años.

Se realizaron muestreos mensuales desde enero hasta septiembre de 2011; en total, 9 muestreos (1 por mes) y 36 muestras, obtenidas así: en el interior del fragmento se marcaron 4 puntos distanciados 150 m, aproximadamente, y se colocó una trampa de luz por punto, en total 4 trampas (2 blancas y 2 violetas). Las trampas se instalaron de manera alternada teniendo en cuenta el espectro, desde las 18:00 a 24:00 h.

En cada punto se tomaron las siguientes variables ambientales: humedad relativa (%), temperatura ambiente (termohigrómetro marca Extech RHT) y del suelo (°C) (marca: Thermoworks RT610B-12). Para los valores de precipitación, se instaló un pluviómetro marca Hellman en el borde del fragmento, para obtener registros diarios de este parámetro y de esa manera obtener el promedio mensual. Teniendo en cuenta la precipitación, los meses de muestreos se agruparon en 3 épocas: seca, con precipitaciones menores a 15 mm; primeras lluvias, con valores entre 15-150 mm, y lluvias fuertes, con valores por encima de 150 mm.

Las muestras se preservaron en alcohol al 70% y, posteriormente, se montaron en alfileres entomológicos con su respectivo rótulo. Los individuos se identificaron con las claves propuestas por ^{Delgado, Pérez y Blackaller (2000)}; ^{Endrödi (1985)}, ^{Ramírez-Ponce y Morón (2009)}; ^{Sanabria-García, Gasca-Álvarez y Amat-García (2012)} y ^{Vallejo y Wolff (2013)} y, posteriormente, fueron confirmadas en las colecciones del Museo de Historia Natural-Instituto de Ciencias Naturales (MHN-ICN) y Colección Familia Pardo-Locarno (CFPL-COL). El material producto de este trabajo reposa en la colección de referencia de la Universidad del Atlántico (UARC) y la colección de entomología del Instituto de Ciencias Naturales (ICN), Universidad Nacional de Colombia.

Se determinó la riqueza como el número de especies capturadas por trampa y por muestreo, y la abundancia como el número de individuos. Para evaluar la representatividad de los muestreos, se realizó una curva de acumulación con los estimadores no paramétricos Chao1, ACE y los singletons y doubletons , calculados con el programa EstimateS 9.1 (^{Colwell, 2013}). La diversidad o dominancia se determinó calculando las series de los números de Hill (N1 y N2) con el programa Primer 6.0 (^{Clarke y Warwick, 2001}). Para determinar si la riqueza, la abundancia y la diversidad presentaron diferencias significativas entre trampas de luz, se utilizó la prueba de Mann-Whitney.

Los escarabajos capturados se agruparon en gremios tróficos (tipo de alimentación de la larva y del adulto) según lo propuesto por ^{Morón y Deloya (1991)} y modificados por ^{Deloya, Parra-Rabla y Delfín-González (2007)}: rizofilófagos, sapromelífagos, xilofilófagos, saprocaulófagos y xilodepredadores. Con el fin de evaluar si la estructura difiere entre las épocas de seca, primeras lluvias y lluvias fuertes, se realizó una prueba ANOSIM. Para identificar las especies que caracterizaron o tipificaron las épocas de muestreo a través de su abundancia; se utilizó la rutina SIMPER. Para este análisis se tomaron en cuenta las especies que aportaron más del 10% de la abundancia total. Para estimar en qué medida las variables ambientales como precipitación, humedad relativa ambiental, temperatura ambiental y temperatura del suelo se relacionaron con la variación de la estructura de la comunidad, y se realizó un análisis de correlación canónica, incorporando a aquellas especies que aportaron más a la abundancia durante todos los muestreos.

Resultados

Se capturaron 3,007 individuos agrupados en 18 especies, 11 tribus y 3 subfamilias (Melolonthinae, Rutelinae y Dynastinae) (tabla 1). La subfamilia más rica (38.9%) fue Rutelinae, seguida por Melolonthinae con 33.3%, que, además, presentó la mayor abundancia con el 96.7% de los individuos; Dynastinae fue la menos diversa y abundante con un 27.8 y un 0.6%, respectivamente. Con respecto a la riqueza por trampa de luz utilizada, 6 de las 18 especies recolectadas fueron exclusivas de la trampa de luz blanca, mientras que las restantes (12), se capturaron con ambos tipos de luz. En cuanto a la abundancia, el mayor valor con 2,277 individuos se presentó en la luz blanca, y en la luz violeta se capturaron 730 individuos. Sin embargo, no se encontraron diferencias significativas en cuanto a la riqueza (U = 146.5, p = 0.62) y abundancia (U = 121.5, p = 0.19) de especies por espectro de luz utilizado.

Según los estimadores no paramétricos ACE (19 especies) y Chao1 (21 especies), se capturó entre el 87 y el 99% de las especies de Scarabaeidae fitófagos esperados para la localidad durante el periodo de muestreo y con el esfuerzo utilizado (fig. 2A). Además de esto, el número de las especies Singletons (Paranomala sp.3, Leucothyreus sp.1 y Leucothyreus sp.2) y Doubletons (Cyclocephala ovulum , Strategus aloeus y Phileurus didymus ) se mantienen poco variables a través del tiempo. Las curvas de acumulación de especies observadas por espectro de luz utilizado (fig. 2B) demostraron que la trampa de luz blanca se comportó como una buena técnica de atracción para escarabajos fitófagos de la familia Scarabaeidae "pleurosticti" en el fragmento de BST en el departamento del Atlántico.

Figura 2 A, curvas de acumulación de especies y B, observadas por espectro en la Reserva Campesina la Montaña, Atlántico, Colombia. 

La mayor riqueza y abundancia se presentaron en abril (12 especies y 1,421 individuos) y mayo (15 especies y 1,171 individuos), debido a que la mayoría de las especies recolectadas aparecieron solo en este intervalo de tiempo. Estos valores coinciden con la finalización de las primeras lluvias (> 15 mm y < 150 mm), respectivamente. En estos muestreos, la temperatura ambiente se mantuvo en valores similares (entre 28.7 y 29.4 °C), y la temperatura del suelo, entre los 24.7 y 22.7 °C, respectivamente; mientras que la humedad presentó los valores más altos durante esta época (79.6 y 84.5%) (tabla 2). Por otra parte, la menor abundancia se registró en enero, con la ausencia total de individuos para esta familia (tabla 1). Este mes coincidió con la época seca en la RCM (precipitación = 11.5 mm), con valores bajos de humedad relativa (64.3%).

Los mayores valores de diversidad de N₁ (4) y N₂ (2.83) se presentaron en la época de primeras lluvias (tabla 1), coincidiendo con la mayor riqueza y altos valores de abundancia, lo que indica que el número efectivo de especies que son abundantes y muy abundantes presentan un patrón temporal.

El análisis de similitud (Anosim) demostró que existen diferencias significativas de la estructura de la comunidad de escarabajos fitófagos entre las épocas de muestreo (R = 0.27, p = 0.002). Las épocas más disímiles corresponden a las primeras lluvias con la época seca en la RCM (tabla 3). La especie que más contribuyó a la abundancia en las épocas de muestreo fue Liogenys quadridens con mayores porcentajes en el primer y último mes de su aparición en las muestras recolectadas (tabla 4). Seguidamente, se encuentra Phyllophaga pachypyga , con la mayor contribución en junio, debido a las bajas proporciones con que se presentan el resto de las especies recolectadas en el mes.

El gremio predominante fue rizofilófago, con el 45.5% de las especies, integrado por los taxones pertenecientes a la subfamilia Melolonthinae y algunas de Rutelinae (Geniatini). Los rizofilófagos alcanzan los valores máximos de riqueza y abundancia en abril y mayo, aunque se encuentran presentes en todos los meses de muestreos (figs. 3A y B). La especie P. didymus , categorizada como xilodepredador, apareció en los meses de mayor riqueza y abundancia, al igual que las especies saprocaulófagas, tales como T. fossor y S. aloeus . Los sapromelífagos (Cyclocephala spp.) y los rizofilófagos (Leucothyreus spp. y Xenopelidnota anomala ) parecen no presentar un patrón definido (fig. 3A). El análisis de correspondencia canónica (fig. 4; tabla 5) corrobora la influencia de los valores de precipitación sobre la aparición de L. quadridens durante los meses de muestreo. Phyllophaga pachypyga , Paranomala sp.1, T. fossor y P. didymus se ven influenciadas por los valores de temperatura ambiental y del suelo.

Figura 3 A, variación temporal de la riqueza y B, abundancia de los gremios de Scarabaeidae fitófagos en Reserva Campesina la Montaña. D: xilodepredador; Rf: rizofilófago; Sc: saprocaulófago; Sm: sapromelífago; Xf: xilofilófago. 

Figura 4 Análisis de correspondencia canónica entre variables ambientales y especies que aportaron más del 1% de la abundancia total en la Reserva Campesina la Montaña, Atlántico, Colombia. 

Discusión

El número de especies capturadas corresponde al 3.7% registradas en el territorio colombiano por ^{Gasca-Álvarez y Amat-García (2010)} y ^{Restrepo-Giraldo et al. (2003)}. En el Caribe colombiano, los escarabajos fitófagos capturados representan el 39.3% de las descritas por ^{Restrepo-Giraldo et al. (2003)} y el 56% de los registrados por ^{García-Atencia y Martínez-Hernández (2015)} en el departamento del Atlántico. Al tratarse de un estudio en ambientes silvestres, esta diversidad, considerada muy moderada, se ajusta de forma notable a los registros de las tierras agrícolas del Caribe, en las cuales se han registrado 2 tendencias: a) el Caribe húmedo (+/- 100 m snm) Montería, Córdoba (20 spp.), Tierra Alta, Córdoba, (21 spp.) y Caucasia, Antioquia (20 spp.) con un complejo Melolonthidae mejor estructurado y caracterizado por Pentodontini (Euetheola y Tomarus ), Cyclocephalini (Cyclocephala y Dyscinetus ) y Rutelinae-Anomalini (= Paranomala ); algunos de ellos compartidos con regiones vecinas más húmedas, y b) el Caribe seco (13 especies en Majagual, Sucre, 10 en San Alberto César y 7 en Fonseca, Guajira) (^{Pardo-Locarno et al., 2012}), región en la cual se asume que declina de forma notable la estructura del complejo de escarabajos edafícolas a una decena de especies asociadas a ambientes agrícolas muy intervenidos, como potreros, plantaciones de palma aceitera y otros monocultivos, con predominio poblacional de algunos grupos como Euetheola , Cyclocephala y Liogenys. En esta región, caracterizada por veranos intensos y largos, en los escarabajos edafícolas se observan periodos reproductivos marcadamente estacionales (^{Pardo-Locarno, Morón, Gaigl y Belloti, 2003}).

La alta riqueza y abundancia de la subfamilia Melolonthinae se puede atribuir inicialmente, al menos a escala poblacional, al tipo de muestreo, el cual favoreció a este grupo y, además, a que es considerada la subfamilia más diversa en todo el mundo, con alrededor de 10,000 especies conocidas a escala mundial y con un amplio reconocimiento en la agricultura por sus larvas consumidoras de raíces, tallos, bulbos, tubérculos o materia orgánica (^{Morón, Ratcliffe y Deloya, 1997}). Esta disponibilidad de recursos se puede encontrar en paisajes del departamento del Atlántico, en especial cuando en la matriz se encuentra un fragmento de bosque y cercas vivas que contribuyan a aumentar la diversidad de hábitats y proporcionan alimento para mantener una mayor abundancia de este grupo de escarabajos. Sin embargo, la degradación del hábitat que trae consigo su homogeneización pone en riesgo las poblaciones de especies con hábitos de alimentación y refugios restringidos, que podrían desaparecer con la extensión de las actividades antrópicas en la zona de estudio, fenómeno que se ha evidenciado con los escarabajos del bosque seco del alto Cauca (^{Pardo-Locarno, 2013}). La baja riqueza de Dynastinae se atribuye a la falta de técnicas de muestreo específicas para capturar aquellas especies no fototrópicas que escasamente son recolectadas por trampas de luz. En la trayectoria de la curva de acumulación de especies, los singletons y doubleton s varían poco durante los muestreos realizados, lo que demuestra que es necesario utilizar más técnicas de muestreo para disminuir la rareza de las muestras.

La alta abundancia de Melolonthinae se vio reflejada por L. quadridens y Phyllophaga menetriesi , que aportaron el 77.5% a la abundancia total, lo que refleja una alta dominancia y la capacidad que tienen estas especies para adaptarse a lugares donde se presenta una degradación del hábitat. También puede deberse a la amplia disponibilidad de recursos alimenticios para estas especies en el fragmento, debido a que por ser fitófagas prefieren alimentarse del follaje, néctar y material vegetal en descomposición, elementos que abundan en una matriz compuesta por cultivos aledaños, lo que les garantiza el éxito reproductivo reflejado en sus altas abundancias. Además, la primera especie presenta una alta distribución en las tierras calientes de la Llanura del Caribe y se incluye como una importante plaga en el sorgo y el maíz (^{Pardo-Locarno, 2000}; ^{Pardo-Locarno et al., 2012}), cultivos que son elementos del paisaje predominante en el área de estudio. Por otro lado, las diferencias en riqueza y abundancia por espectro de luz demuestran que las técnicas se comportaron como complementarias para capturar la mayor cantidad de especies en el área de estudio. Lo anterior corroboró lo descrito por ^{García-López, Micó, Zumbado y Galante (2011)}, quienes, mediante pruebas de eficacia, sugirieron las trampas de luz como el mejor método de captura en estudios de biodiversidad en bosques tropicales. Durante mayo y abril se observó un incremento importante del número de individuos de las especies de Phyllophaga , que se caracterizan por emerger de las pupas en estos meses, por lo que son comúnmente conocidos como los "cucuyos de mayo". Esta es su época de reproducción, cuando aumentan su actividad, tal como lo ha descrito ^{Morón (1994)} en México y han registrado ^{Buss (2006)} y ^{Martínez, Franz y Acosta (2009)} en la Florida y Puerto Rico, respectivamente. Además, se nota el incremento del resto de individuos presentes en la época, cuando hay un aumento en la disponibilidad de refugio en el fragmento de bosque y se presentan las condiciones óptimas para la reproducción, como la disponibilidad de recursos alimenticios (^{Alcázar-Ruiz, Morón y Morón, 2003}; ^{Pardo-Locarno, 2013}) y una distribución espacial más homogénea de las fuentes de alimento en el BST (^{Martínez, García et al., 2010}). ^{Alcázar et al. (2003)} documentaron resultados similares en bosques subcaducifolios de México, que presentan la mayor riqueza y abundancia de los adultos de Phyllophaga en abril y mayo, y observaron una relación directa con la temporada de lluvias.

En marzo, el número de especies coincidió con el inicio de la época de primeras lluvias en la zona. En este muestreo se presentaron cambios fenológicos más evidentes en la vegetación, tales como aparición del follaje, lo que proporciona los primeros recursos utilizados por los adultos de la familia, quienes sincronizan sus ciclos de vida para garantizar su éxito reproductivo en la época de mayor disponibilidad de alimentos, tal como lo hacen otras especies y familias de coleópteros. Por el contrario, el resto de meses, es decir, los 3 últimos, se presentaron valores altos de precipitación y los valores de riqueza decrecieron, lo cual se debe a que la actividad de los escarabajos disminuye, aumenta su mortalidad y disminuye la efectividad de las trampas, tal como lo describieron ^{Martínez et al. (2009)} y ^{Pinheiro, Diniz, Coelho y Bandeira (2002)} en bosques de Brasil y Puerto Rico, respectivamente.

Las diferencias significativas entre las épocas demarcan una sincronización de los ciclos reproductivos de especies como L. quadridens , Phyllophaga spp. y Paranomala sp.1 en la RCM, debido a que dependen estrechamente de las lluvias en la zona. Esta variable explica en gran medida la estacionalidad de los individuos, ya que está relacionada con la productividad del bosque, del cual dependen los escarabajos fitófagos. Por su parte, C. melanocephala no presentó una marcada estacionalidad, lo que posiblemente indicaría que los recursos indispensables para su supervivencia pueden estar presentes todo el año. Algunas especies de este género se han encontrado en flores de Araceae, donde encuentran microhábitats propicios para su reproducción y alimentación (^{Gasca-Álvarez, 2013}; ^{Morón, 1997}), así como en floraciones de plantas cultivadas y silvestres (^{Pardo-Locarno, 2013}). Estos resultados son similares a los obtenidos por ^{Neita et al. (2006)} en el Chocó y ^{Útima y Vallejo (2008)} en agro-ecosistemas cafeteros (Colombia), donde C. melanocephala no mostró evidencias de estacionalidad, sino que se presentó en épocas con distintos valores de precipitación.

La mayor diversidad (serie de números de Hill) en la época de primeras lluvias para N₁ demuestra que la frecuencia de las especies abundantes aumenta; éstas contribuyen de manera efectiva a la diversidad para esta época. Con este número de Hill se evalúa de foram eficaz la diversidad de especies ponderadas de acuerdo con su abundancia relativa; se observa que los valores del número efectivo de especies varían mucho entre las épocas de muestreos, lo que indica que las especies comunes se distribuyen de forma más heterogénea, al ser un fragmento de bosque que cambia con la llegada de las lluvias. Sin embargo, los valores para N₂ pueden sugerir determinadas condiciones o ambientes de bosque seco normales con predominio de 1 o 2 especies, lo que demuestra que este índice toma valores bajos cuando las comunidades bióticas contienen pocas especies que son abundantes y muchas que son escasas (^{Marcelo-Peña, Rodríguez, Zevallos-Pollito, Bulnes-Soriano y Pérez-Ojeda Del Arco, 2007}), y cuando las muestras son heterogéneas (^{Magurran, 2004}).

En relación con los gremios tróficos, los rizofilófagos estuvieron presentes en todos los meses de muestreos, con valores de riqueza y abundancia elevados, sobre todo en abril y mayo, meses en los cuales la disponibilidad de recursos que utilizan como raíces jóvenes y material vegetal en descomposición son los más comunes en la RCM. Durante ese periodo, se da la proliferación de raíces jóvenes, renovación y brotes de hojas que son preferidas por los herbívoros, debido a que su contenido de agua y nitrógeno suele ser mayor que el de una hoja madura, lo que aumenta la tasa de herbivoría (^{Martínez, Cañas et al., 2010}).

Resultados similares se obtuvieron en un fragmento aledaño, en el que los fitófagos, representados en su gran mayoría por la familia Scarabaeidae "pleurosticti", alcanzaron los mayores valores para los mismos meses (^{Martínez, García et al., 2010}). Según ^{Alcázar et al. (2003)}, los roles dominantes que no desaparecen en el tiempo tienen una mayor importancia para el constante funcionamiento del ecosistema, aunque la desaparición de roles no tan comunes podría afectar los procesos en una escala temporal a largo plazo. Por esto, los gremios más susceptibles a las alteraciones causadas en la RCM son aquellos cuyas representaciones en este estudio obtuvieron mínimos valores de abundancia y riqueza, como es el caso de depredadores, sapromelífagos y saprocaulófagos.

El gremio de depredadores estuvo representado por P. didymus presente en abril y mayo, que se considera como un gremio funcional raro en esta familia, lo que lo hace más vulnerable a las extinciones locales. Sin embargo, la técnica de captura pudo influir en la recolección de pocos individuos de esta especie, por lo que sería pertinente comprobar la rareza o no de esta especie. La alta riqueza de gremios tróficos presentada en estos meses se debe al inicio de la temporada de lluvias, la acumulación del material vegetal y su descomposición, lo que propicia la existencia de recursos alimenticios para los diferentes gremios de Scarabaeidae.

En los fragmentos de BST, la variación climática es muy grande entre la temporada seca y la de lluvias, lo que incide en los valores de humedad y temperatura, que son importantes en la regulación de las comunidades de insectos en estos ecosistemas tropicales (^{Pardo-Locarno, 2013}; ^{Prince-Chacón, Vargas-Zapata, Salazar y Martínez, 2011}); esto puede explicar la correlación entre estas variables con algunas de las especies que aparecieron en este periodo.