Introducción

Las áreas naturales protegidas (ANP) tienen como principal objetivo conservar la biodiversidad en México y en todos los países del mundo (^{Bezaury-Creel y Gutiérrez-Carbonell, 2009}). En el estado de Yucatán hay 6 ANP de competencia estatal, 5 de competencia federal y una municipal. Estas áreas albergan ecosistemas conservados donde se puede conocer mejor la diversidad que contienen y su aporte para la biodiversidad del estado y del país. Un grupo de insectos importante en los ecosistemas terrestres es el orden Hymenoptera, que incluye a las abejas, avispas y hormigas, el cual es muy diverso en México, con 5,974 especies registradas, y en el cual aún existen muchas especies nuevas sin describir (^{Ruíz-Cancino et al., 2010}). En México los estudios de los Hymenoptera se han enfocado principalmente a las abejas, hormigas y avispas, particularmente las parasitoides; poco se sabe de las avispas depredadoras de insectos o arañas: solo existen 8 trabajos (Horta, García, Benavides y Correa, 2009; ^{Horta, Pinson, Barrientos y Correa, 2007}; ^{Horta, Vanoye, García, Coronado y Barrientos, 2013}; ^{Horta, Vanoye, Pinzón y Ruíz-Cancino, 2003}; ^{Rodríguez-Palafox, 1988}, ¹⁹⁹⁶, ¹⁹⁹⁷; ^{Vanoye-Eligio, Meléndez, Ayala, Navarro y Delfín-González, 2014}). Este grupo de avispas se encuentra caracterizado taxonómicamente, considerando su morfología y conductas, e incluye especies solitarias y eusociales (^{Bohart y Menke, 1976}; ^{Fernández, 2000}; ^{O'Neill, 2001}).

Entre las familias de avispas depredadoras se encuentra Crabronidae y Sphecidae (superfamilia Apoidea, serie Spheciformes), Pompilidae y Vespidae (superfamilia Vespoidea), que en conjunto suman cerca de 18,000 especies en el mundo, de las cuales en la región Neotropical se conocen 3,897 especies (^{Bohart y Menke, 1976}; ^{Gauld y Bolton, 1988}), en México 1,132, para la península de Yucatán 78 y en el estado de Yucatán, 72 especies (^{Horta et al., 2003}, ²⁰⁰⁷, ²⁰⁰⁹, ²⁰¹³; ^{Morrone y Márquez, 2008}; ^{Rodríguez-Palafox, 1996}; ^{Ruíz-Cancino y Coronado, 2002a}, ^2002b; ^{Sarmiento y Carpenter, 2006}; ^{Vanoye-Eligio et al., 2014}).

Los estudios faunísticos y taxonómicos de estas familias son pocos. Algunas instituciones académicas en México tienen en sus colecciones entomológicas individuos de avispas, pero no están identificadas; además, hacen falta estudios sobre su distribución, diversos aspectos de su ecología y trabajos faunísticos (^{Horta et al., 2007}). En la región Neotropical y México la información faunística publicada sobre la familia Crabronidae, Pompilidae, Sphecidae y Vespidae se encuentra en los trabajos de ^{Evans (1966)}; ^{Richards (1978)}; ^{Rodríguez-Palafox (1996)}; ^{Ruíz-Cancino y Coronado (2002a)} y ^{Ruíz-Cancino, Coronado, Varela y Horta (2002)}. A nivel de estados, los trabajos faunísticos sobre avispas depredadoras fueron realizados en Tamaulipas y Nuevo León por ^{Horta et al. (2003}, ²⁰⁰⁷, ²⁰⁰⁹, ²⁰¹³), ^{Ruíz-Cancino y Coronado (2002b}, ²⁰⁰⁵), ^{Ruíz-Cancino, Tejada y Varela (1993)} y ^{Ruíz-Cancino et al. (2010)}, y en Jalisco, específicamente en el área de Chamela, por ^{Rodríguez-Palafox (1988}, ¹⁹⁹⁷⁾ y ^{Ruíz-Cancino y Coronado (2002)}. Para la península de Yucatán recientemente se publicó un artículo que compila la fauna de avispas registradas (^{Vanoye-Eligio et al., 2014}). Las avispas, como otros Hymenoptera, son especies diversas y abundantes en los ecosistemas que regulan las poblaciones de otros insectos manteniendo un balance ecológico y contribuyen a regular plagas en cultivos; además, varias especies polinizan cultivos de importancia económica. Por ello, este trabajo tiene como objetivo la descripción de la comunidad de avispas depredadoras de 6 ANP de competencia estatal de Yucatán.

Materiales y métodos

El material examinado proviene de muestreos sistemáticos bimestrales entre enero y diciembre del 2006 en 6 ANP de competencia estatal del estado de Yucatán, México (fig. 1). Se utilizaron métodos estandarizados y complementarios (^{Delfín-González, Manrique, Meléndez y Reyes-Novelo, 2011}). En cada ANP se muestreó durante 2 días de la misma forma, y en 4 cuadrantes de 100 × 200 m se colocaron: 15 trampas McPhail, una cada 10 m; 3 trampas Malaise, una cada 50 m, así como 3 lotes de trampas amarillas, es decir, 12 unidades por lote cada 50 m; adicionalmente se realizaron 2 h de muestreo con red entomológica, una persona en cada cuadrante. Los ejemplares colectados fueron debidamente preservados en alcohol al 70% y etiquetados con información de campo y de la comunidad vegetal en la cual fueron encontrados, y están depositados en la Colección Entomológica Regional de la Universidad Autónoma de Yucatán (CER-UADY) (tabla 1).

Figura 1 Ubicación de las áreas naturales protegidas de competencia estatal en Yucatán, México. 

Existen varias propuestas para la clasificación de las familias de avispas (por ejemplo: ^{Bohart y Menke, 1976}), pero en este trabajo se sigue la propuesta de ^{Melo (1999)}. Los ejemplares se determinaron a nivel de especie con ayuda de la literatura especializada (^{Bohart y Menke, 1976}; ^{Evans, 1966}; ^{Gauld y Bolton, 1988}; ^{Gauld y la Salle, 1993}). Se verificó la determinación con el apoyo de la colección de avispas de la Estación de Biología Chamela, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM) y el Laboratorio de Ecología, Instituto Tecnológico de Ciudad Victoria, Tamaulipas. Cuando el material no se pudo determinar a nivel específico, se establecieron morfoespecies (sensu ^{Mayr y Ashlock, 1991}), para así complementar los análisis de faunas entre las ANP. La contribución de cada ANP a la conservación de las avispas depredadoras se estimó utilizando la riqueza de especies. Además, se calculó el estimador de riqueza no paramétrico Chao 1 (Chao 1 = S + a2/2b), ya que diferentes autores han concluido que este estimador es generalmente de los que mejor se comportan (^{González-Oreja, de la Fuente-Díaz-Ordaz, Hernández-Santín, Buzo-Franco y Bonache-Regidor, 2010}; ^{López-Gómez y Williams-Linera, 2006}), y para complementar el análisis y priorizar las ANP en su aporte a la conservación de estos grupos se realizaron análisis de similitud mediante el índice de Sorensen (para datos sobre la fórmula, ver ^{Krebs, 1989}).

Resultados

Se reunieron 1,145 ejemplares que representan a 4 familias de avispas depredadoras, pertenecientes a 79 especies y morfoespecies (Anexo 1). La ANP en la cual se registró la mayor riqueza de especies fue Yalahau (43), seguida de Tabi (30), Kabah (30), Dzilam (28), Dzibilchaltún (28) y El Palmar (21) (tabla 2). La familia Vespidae presenta el mayor número de especies, seguida de Pompilidae, Crabronidae y Sphecidae; 3 de las 4 familias estuvieron representadas en todas las ANP, Sphecidae no se encontró en El Palmar y Yalahau (tabla 2; fig. 2). De las especies recolectadas, 26 son nuevos registros para el estado de Yucatán, sin considerar a las morfoespecies (Anexo 1) y 3 especies son nuevos registros para el país (Ageniella isolata , Notocyphus violaceipennis y Podium luctuosum ) (Anexo 2). Dentro de los nuevos registros documentados para Yucatán, 9 son para la familia Crabronidae, 8 para Pompilidae, las 4 especies de Sphecidae recolectadas y 5 especies de Vespidae (Anexo 2). De esta manera, el registro para el estado ahora suma 126 especies, es decir, 24 morfoespecies, 26 nuevos registros y 76 ya registradas (Anexo 1).

Figura 2 Número de ejemplares de las familias de avispas depredadoras en las áreas naturales protegidas estatales de Yucatán, México. 

En la ANP de Dzilam se encontró el mayor número de individuos, siendo la mayor parte de ellos de la familia Vespidae, la cual resultó ser la familia que aportó el mayor número de individuos también en las otras ANP. En todas las ANP se registraron individuos de pompílidos y crabrónidos, mientras que para los esfécidos solo fueron 6 individuos y no se encontraron en las ANP de Kabah y Dzibilchaltún (fig. 2). Las familias Crabronidae, Pompilidae y Vespidae están representadas en todas las ANP, y el mayor número de especies se encontró en las ANP Yalahau y Tabi. La familia Sphecidae estuvo representada con menor número de especies y se registró solo en las ANP Dzilam, Tabi, El Palmar y Yalahau (fig. 3). Por otro lado, el estimador de riqueza no paramétrico Chao 1 indicó que la representatividad del muestreo fue entre el 51-75% en las ANP y de manera general indicó que se tuvo una representatividad del 66% de las especies estimadas (tabla 3). Respecto al análisis de similitud, las ANP Kabah y Tabi mostraron la más alta similitud (57%), y ambas con Yalahau (55%); por lo tanto, estas 3 ANP tuvieron la mayor cantidad de especies compartidas que las otras áreas (tabla 4).

Figura 3 Número de especies de las familias de avispas depredadoras en las áreas naturales protegidas de Yucatán, México. 

Discusión

El presente trabajo incrementa de manera importante el número de especies conocidas de avispas depredadoras para el estado de Yucatán. Considerando las 76 especies registradas y los primeros registros citados en este trabajo, la cifra se incrementa a 126 especies que corresponde al 9.3% de la riqueza conocida para México (^{Morrone y Márquez, 2008}), un valor alto si se considera que algunos investigadores para otros grupos de Hymenoptera tienen la percepción de que las selvas secas de la península de Yucatán son faunísticamente pobres en especies y están perturbadas por las distintas actividades productivas agrícolas y pecuarias (^{Aguilar y Domínguez, 1999}). En este estudio, 21 de las 76 especies previamente registradas para Yucatán fueron confirmadas (^{Vanoye-Eligio et al., 2014}), lo que sugiere que todavía hay muchas especies por verificar y registrar.

Las familias Crabronidae y Sphecidae están poco representadas en las ANP (23 y 4 especies, respectivamente); son grupos muy poco conocidos en el estado y en la península de Yucatán. En México, de estas 2 familias se han registrado 612 especies (525 y 87, respectivamente), y es importante destacar que el 25% (157) de las especies son endémicas (^{Morrone y Márquez, 2008}; ^{Ruíz-Cancino et al., 2002}). Estas avispas comprenden variedad de formas que van de vida solitaria a parasocial, con un género eusocial, con hábitos variados como depredadores y también en su conducta de anidación; por ello requieren ser más estudiadas en el Neotrópico.

Las familias Pompilidae y Vespidae están mejor representadas en las ANP (26 y 27 especies, respectivamente) y en el estado de Yucatán. En México, para Pompilidae se han registrado 174 especies (^{Morrone y Márquez, 2008}; ^{Ruíz-Cancino y Coronado, 2002a}); son avispas depredadoras que utilizan exclusivamente arañas como presas y prefieren anidar en el suelo; se consideran un componente importante de la fauna de áreas tropicales y subtropicales, e incluso de zonas áridas, pero son poco abundantes en zonas con clima templado (^{Fernández, 2000}). De la familia Vespidae en México se conocen cerca de 346 especies, con 82 especies endémicas para el país (^{Morrone y Márquez, 2008}; ^{Richards, 1978}). Aún faltan muchas especies por ser registradas en México; en Guatemala se conocen 90 especies, de las cuales 23 también están presentes en Yucatán (^{Carpenter, Garcete-Barrett y López, 2012}). Esta familia es diversa e incluye a muchas avispas depredadoras y solitarias y a casi todas las especies eusociales de avispas del orden Hymenoptera.

Los datos publicados acerca de la distribución de especies de las familias de interés en el estudio y que son nuevos registros para Yucatán no permiten analizar un patrón de distribución (Anexo 2). Para algunas especies solo se registra como localidad México (e.g., Trypoxylon (Trypargilum) albitarse ) o Estados Unidos de América (e.g., Auplopus mollis ). Sin embargo, algunas de estas especies parecen tener amplia distribución desde Canadá a México y las islas del Caribe (e.g., Bembix americana ), desde Canadá hasta Sudamérica (e.g., Pachodynerus nasidens ) o de Estados Unidos de América hasta Sudamérica (e.g., Anoplius amethystinus y Pachodynerus quadrisectus ).

A nivel general, es posible notar que ciertos géneros de amplia distribución principalmente tropical como Liris (Crabronidae), del cual se conocen 350 especies en el mundo, fue uno de los géneros más ricos en especies en las ANP de Yucatán (Anexo 1), y además, se encuentra registrado en varios estados de la República Mexicana (^{Horta et al., 2007}; ^{Morrone y Márquez, 2008}; ^{Ruíz-Cancino y Coronado, 2002a}); para Costa Rica se conocen 9 especies, de las cuales L.apicipennis está presente también en Yucatán (^{Hanson y Menke, 1995}). De la familia Sphecidae, el género más común fue Ammophila , con 2 especies (A.gaumeri y A.picipes ), las cuales están registradas para la región Neotropical (^{Hanson y Menke, 1995}). Para Pompilidae, Aporus notabilis notabilis fue la especie más común, al igual que en el estado de Tamaulipas (^{Horta et al., 2009}).

De manera general para México, las familias Pompilidae y Vespidae presentan la mayor riqueza de especies de avispas depredadoras, observándose el mismo patrón para el estado de Yucatán, aunque la familia Crabronidae también presentó una riqueza alta de especies, y junto con Vespidae y Pompilidae fueron las familias con mayor riqueza en todas las localidades y tipos de vegetación estudiados. Pompilidae predominó con el mayor número de ejemplares en las ANP Kabah, Tabi, El Palmar y Yalahau, mientras que la familia Vespidae en la ANP Dzilam. En este estudio fue notorio que las especies Cerceris azteca , Liris mexicanus (Crabronidae), Anoplius amethystinu , Aporinellus taeniatus , Psorthaspis formosa , Techypompilus unicolor cerinus (Pompilidae) y Polybia diguetana (Vespidae) se registraron en casi todas las áreas, con distribución que incluye los diferentes ecosistemas neotropicales. Esperamos que estudios posteriores puedan complementar la riqueza faunística de Yucatán y la península, y otras regiones de México, permitiendo conocer más sobre su distribución y sus afinidades biogeográficas. Algunas especies podrían ser endémicas, como Ectemnius excavatus , Psammaletes mexicanus (Crabronidae) y Ammophila gaumeri (Sphecidae), conocidas solo para el estado de Yucatán.

La baja similitud entre las ANP en cuanto a su composición de especies indica que cada una de estas áreas es importante en términos de conservación de la diversidad de especies de avispas depredadoras, como para otros grupos de Hymenoptera (^{Reyes-Novelo, Meléndez, Ayala y Delfín-González, 2009}). Finalmente, se enfatiza que los resultados aportan un número importante de especies a la fauna conocida de avispas depredadoras del estado de Yucatán, y se considera importante promover estudios más exhaustivos y en más localidades en la península de Yucatán, ya que es necesario un mayor esfuerzo de muestreo que complemente la información que aquí se aporta. Las avispas depredadoras son un grupo importante con una función doble en los ecosistemas que habitan: por un lado, son importantes depredadores que contribuyen a regular poblaciones de otros insectos en condiciones naturales, e insectos plaga en cultivo, y por otra parte, participan en la polinización de muchas plantas con flores; de esta forma aportan un servicio ambiental de doble impacto económico, como controladores de plagas y como polinizadores de plantas cultivadas.