Introducción

Existen en la naturaleza diferentes géneros dentro de las clases Dothideomycetes y Lecanoromycetes (Pezizomycotina, Ascomycota) que se distinguen por exhibir diferentes formas apotecioides de colores oscuros (café oscuro a negro) y que comúnmente son saprobias. Dentro de la clase Dothideomycetes, existen géneros saprobios con apotecios negros como Hysteropatella Rehm, Patellaria Fr., Rhizodiscina Hafellner y Tryblidaria (Sacc.) Rehm (^{Kutorga y Hawksworth, 1997}) y géneros comúnmente liquenícolas, como Buelliella Fink y Karschia Körb (^{Ertz y Diederich, 2015}). Por otro lado, la mayoría de los géneros y especies de Ascomycota con apotecios oscuros pertenecen a los Lecanoromycetes, clase en la que la mayoría de las especies son totalmente liquenizadas, como los géneros Buellia De Not., Lopezaria Kalb y Hafellner, Rinodina (Ach.) Gray y Tapellaria Müll. Arg. (^{Bungartz, Elix y Nash, 2004}; ^{Flakus y Lücking, 2008}; ^{Fryday y Lendemer, 2010}; ^{Sheard, 2010}); en contraste, en el género Dactylospora Körb., la mayoría de las especies son liquenícolas, aunque también las hay muscícolas, fungícolas y saprobias (^{Hafellner,1979}). Estos taxa macroscópicamente presentan algunas semejanzas entre sí, no así microscópicamente, donde se encuentran diferencias notables como: el tipo de construcción del apotecio; la reacción a la solución de Melzer de las diferentes estructuras; la forma y el tipo de esporas, y el hábitat en donde crecen.

En México solo se conocen 3 especies saprobias con apotecios oscuros (de color café oscuro a negro): Patellaria atrata (Patellariales) citada de Sonora (^{Méndez-Mayboca, Checa, Esqueda y Chacón, 2010}), Dactylospora stygia var. stygia [≡ Karschia stygia (Berk. y M.A. Curtis) Massee] citada de Morelos (^{Butler, 1940}; ^{Hafellner, 1979}) y D. haliotrepha (Kohlm. y E. Kohlm.) Hafellner registrada por ^{Kohlmeyer (1983)} de Baja California Sur, sobre madera de Rhyzophora mangle y por ^{Hyde (1992)} de Colima, sobre madera de mangle no determinada. Debido a la escasa información sobre estos grupos, con esta contribución se pretende ampliar su conocimiento en México.

Materiales y métodos

Se realizaron recolectas no sistematizadas durante 2011 hasta marzo del 2014, principalmente en localidades del centro del estado de Veracruz y otros sitios de entidades como Chiapas, Sonora y Tabasco, además de la revisión de ejemplares previamente depositados en la colección de hongos del herbario XAL, del Instituto de Ecología A.C. de Xalapa, Veracruz. Para la identificación de los ejemplares se hicieron cortes a navaja de los apotecios y la revisión microscópica se hizo elaborando preparaciones semipermanentes con KOH al 5%, solución de Melzer, o azul de algodón en lactofenol; se realizaron dibujos de estructuras como esporas, ascas y paráfisis. Los ejemplares fueron fotografiados utilizando una cámara Reflex Digital Nikon D5300. Todos los ejemplares estudiados se encuentran depositados en la colección de hongos del herbario antes citado.

Descripciones

Dactylospora stygia var. stygia (Berk. y M.A. Curtis) Hafellner, Beih. Nova Hedwigia 62: 137 (1979)

(figs. 1,2,3,4, 18)

Figuras 1-11 1-4: Dactylospora stygia var. stygia, 1: ascosporas, 2: excípulo ectal, 3: paráfisis, 4: asca vacía. 5-7: D. stygia var. tenuispora, 5: ascosporas, 6: asca con ascosporas, 7: paráfisis. 8-10: Hysteropatella clavispora, 8: ascosporas, 9: asca con ascosporas, 10: paráfisis. 11: ascosporas de Patellaria atrata. Barra:=10μm, excepto en las figuras 3 y 4, en donde equivale a 5μm. 

Figuras 18-25 18: apotecios de Dactylospora stygia var. stygia. 19: apotecios de Dactylospora stygia var. tenuispora. 20-21. Hysteropatella clavispora, 20: apotecios, 21: ascosporas. 22: Patellaria atrata, asca con ascosporas. 23: Rhizodiscina lignyota, apotecios. 24-25. Tryblidaria fenestrata, 24: apotecios, 25: ascosporas. Barra: 18=1mm; 19=1.7mm; 20=0.6mm; 21=7.2μm; 22=20μm; 23=0.4mm; 24=0.6mm; 25=9μm. 

≡ Patellaria stygia Berk. y M.A. Curtis, Grevillea 4 (29): 2 (1875)

≡ Karschia stygia (Berk. y M.A. Curtis) Massee (1901)

Resumen taxonómico

Hábitat. Sobre madera muerta descortezada en bosque mesófilo de montaña, a una altitud de 1,350 m snm.

Material estudiado. Veracruz: municipio de Totutla, km 2.5 de la carretera Totutla-Xalapa, 19 de noviembre del 2004, S. Chacón 5557.

Comentarios taxonómicos

Esta especie se caracteriza principalmente porque presenta apotecios negros similares a ciertas especies del género Patellaria, pero a diferencia de las especies de este último, esta especie presenta microscópicamente una notable reacción amiloide en el ápice de las ascas, además de que la pared de las ascosporas presentan finas estrías dispuestas longitudinalmente. D. stygia var. striata Hafellner tiene ascosporas similares en forma y tamaño a la variedad típica, pero las estrías de esta última son muy conspicuas. En los materiales mexicanos se encontraron ascosporas en promedio de 16-21 (-22) × 5-6.5 (-7) μm, medidas que concuerdan con las descripciones de ^{Butler (1940)} (como K. stygia) y ^{Hafellner (1979)} citaron para la especie esporas de15-20 × 4-6 μm y de (12.5-) 14-19 (-20) × 4.5-6 (-8) μm, respectivamente. D. stygia var. stygia es una especie que durante largo tiempo se consideró como parte de los Dothideomycetes dentro de las especies que conforman al género Karschia (^{Butler, 1940}); sin embargo, ^{Hafellner (1979)} revalidó y corrigió el género, transfiriendo a la mayoría de las especies de Karschia a Dactylospora. Previo a la contribución de ^{Hafellner (1979)}, ^{Müller y Arx (1962)} ya incluían la var. stygia dentro del Orden Lecanorales, en el género Buellia, cuyas especies fácilmente se pueden confundir con aquellas adscritas al género Dactylospora, debido a que comparten entre ellos similitudes de caracteres macroscópicos y microscópicos. D. stygia var. stygia se conoce de algunos países de América y Europa (^{Hafellner, 1979}), Taiwán (^{Wu y Wang, 2000}) y Japón (^{Hosoya, 2005}). En México fue citada por ^{Butler (1940)} y ^{Hafellner (1979)} del estado de Morelos; en este trabajo se registra por vez primera del estado de Veracruz.

Dactylospora stygia var. tenuispora (Dennis) Hafellner, Beih. Nova Hedwigia 62: 148(1979)

(figs. 5,6,7, 19)

≡ Karschia stygia var. tenuispora Dennis, Kew Bull. 9(2): 342 (1954)

Apotecios superficiales, de color negro a negro brillante, de 0.3-1.8 mm de diámetro, circulares, glabros a escasamente rugosos, planos, con el margen poco diferenciado, sésiles, pero unidos por un punto central, tejido interno café vináceo, con pocos cambios en su morfología externa cuando secos. Excípulo ectal formado por un seudoparénquima de células de 0-20 μm de diámetro, en su mayoría globosas a hexagonales, dispuestas perpendicularmente a la superficie exterior, de pared gruesa, café pálido, la parte externa superior presenta un contenido granular resinoso de color café rojizo, el cual se continúa hasta el epitecio. Ascas de 60-80 × 8-14 μm, bitunicadas, hialinas, con una masa gelatinosa apical, amiloide. Paráfisis de 1-2 μm, de grueso, multiseptadas, ramificadas, hialinas, con las puntas un poco más anchas, hasta 3.5 μm, no sobrepasando el nivel de las ascas. Ascosporas de (13-) 14-22 (-24) × (3-) 3.5-4 (-4.5) μm, elipsoides a cilíndrico fusiformes, ligeramente curveadas, café amarillento a café oliváceo, la pared con finas estrías arregladas longitudinalmente con un septo dispuesto ligeramente hacia alguno de los extremos (± 1 μm), ocasionalmente con una ligera constricción en el septo.

Resumen taxonómico

Hábitat. Gregarios a ocasionalmente solitarios, sobre madera muerta descortezada en bosque tropical y bosque mesófilo de montaña. Altitud variable, desde el nivel del mar hasta los 1,900 m snm.

Material estudiado. Tabasco: municipio de Cárdenas, Reserva Ecológica de La Chontalpa, del Colegio de Posgraduados, campus Tabasco, km 21 de la carretera Cárdenas-Coatzacoalcos, 24 de abril del 2012, F. Tapia y S. Chacón 2518. Veracruz: municipio de Acatlán, ladera sur del Volcán de Acatlán, 14 de noviembre del 2011, S. Chacón y F. Tapia 6594; 25 de noviembre del 2011, S. Chacón y F. Tapia 6639; 10 de noviembre del 2012, S. Chacón 6891. Municipio de Actopan, Reserva Ecológica de El Morro de La Mancha, Estación Biológica CICOLMA, 14 de octubre del 2004, S. Chacón 5544. Municipio de Coatepec, cerro de Tepeapulco, 13 de julio del 2013, F. Tapia 2897-A. Municipio de Xalapa, Santuario de Bosque de Niebla, km 2.5 antigua carretera Xalapa-Coatepec, 28 de octubre del 2011, S. Chacón y F. Tapia 6556; alrededores de la casa asistencial CONECALLI, km 2.5 antigua carretera Xalapa-Coatepec, 27 de octubre del 2010, S. Chacón y E. Utrera 6122; S. Chacón y E. Utrera 6129-B; Área natural protegida Parque Natura, 4 de octubre del 2011, S. Chacón y F. Tapia 6430; 1 de noviembre del 2011, S. Chacón y F. Tapia 6592; 6 de agosto del 2013, S. Chacón y F. Tapia 7314, y 22 de agosto del 2013, S. Chacón y F. Tapia 7402.

Comentarios taxonómicos

La presencia de ascosporas más angostas [(3-) 3.5-4 (-4.5) μm] separan D. stygia var. tenuispora de la variedad típica, ya que el resto de las características macro y microscópicas entre ambas variedades son similares. La var. tenuispora coincide con las descripciones de ^{Dennis (1954)} como K. stygia var. tenuispora y ^{Hafellner (1979)}, quienes citaron ascosporas de 10-13 × 2.5-3 μm y de 11-16 × 2,5-4 μm, respectivamente. La especie se ha citado de Venezuela (^{Dennis, 1954}; ^{Hafellner, 1979}). Este es el primer registro para México y segundo para el continente americano.

Hysteropatella clavispora (Peck) Höhn., Denkschr. Kaiserl. Akad. Wiss., Math.-Naturwiss. Kl. 83: 30 [extr.] (1907)

(figs. 8,9,10, 20, 21)

≡ Coryneum clavisporum Peck, Ann. Rep. N.Y. St. Mus. 24: 87 (1872) [1871]

≡ Tryblidiella clavispora (Peck) Berl. y Voglino, Sylloge fungorum. Additamenta ad Volumina I - IV: 267 (1886)

≡ Patellaria clavispora (Peck) Sacc., Sylloge Fungorum 8: 787 (1889)

Apotecios superficiales o aparentemente subdérmicos, con la base unida al sustrato, de color negro, de 0.3-1 mm de diámetro, lenticulares, algunas veces semicirculares o histerotecioides cuando maduros, margen con borde bien definido, tejido interno de color grisáceo a grisáceo obscuro, con pocos cambios en su morfología externa cuando secos. Excípulo ectal constituido por una capa externa de aspecto carbonoso, formada por células isodiamétricas de color negro-oliváceo, de pared gruesa, con aparentes incrustaciones negras y una interna con células isodiamétricas, hialinas, conectadas con el himenio; en ambos casos de 3-8 μm de diámetro. Ascas de (65-) 70-100 (-110) × (11-) 12-16 (-17) μm, bitunicadas, claviformes con un estípite corto, octosporadas. Ascosporas de (18-) 19-25 (-26) × (6.5-) 7-8.5 (-9) μm, oblongo claviformes, con (3-) 4 (-5) septos transversales no constreñidos, de color café claro, de pared lisa, biseriadas al interior del asca. Paráfisis de 1-2 μm de diámetro, hialinas, cilíndricas, con los ápices redondeados y un poco más engrosados que el resto, ramificadas y anastomosadas sobre todo en la parte apical; esta última parte está embebida en una matriz amorfa de color café a café oscuro, la cual le da forma al epitecio que sobrepasa el nivel de las ascas.

Resumen taxonómico

Hábitat. Gregarios, ocasionalmente solitarios, sobre corteza de madera muerta no identificada, en bosque cultivado de Pinus y Abies. Altitud 2,400 m snm.

Material estudiado. Veracruz: municipio de Las Vigas de Ramírez, rancho silvícola El Ciclo Verde, 20 de marzo del 2014, F. Tapia y S. Chacón 2989.

Comentarios taxonómicos

Hysteropatella clavispora se caracteriza por la forma de las esporas (clavadas y septadas) y de los apotecios (lentiformes a semicirculares a histerotecioides. El material estudiado concuerda con las descripciones de ^{Berlese y Voglino (1886)}, quienes la describen como Tryblidiella clavispora y ^{Saccardo (1889)} como Patellaria clavispora, con esporas de 23-27 × 8-10 μm y de 22-27 × 7-10 μm, respectivamente. Debido a lo poco definido de la morfología de los ascomas, actualmente T. clavispora se ubica en el orden Hysteriales (^{Schoch et al., 2006}; ^{Kirk, Cannon, Minter y Stalpers, 2008}); otros autores los consideran en el orden Patellariales (^{Schoch et al., 2009}; ^{Boehm et al., 2009}). Esta especie solo se conocía del NE de Estados Unidos y se cita por primera vez para la micobiota de México.

Patellaria atrata (Hedw.) Fr., Syst. Mycol. (Lundae) 2(1): 158 (1822)

(figs. 11, 22)

≡ Lecanidion atratum (Hedw.) Endl., Flora Pason 1: 46 (1830)

Resumen taxonómico

Material estudiado. Chiapas: municipio de Palenque, km 41de la carretera Palenque-Ocosingo, 20 de diciembre de 1985, S. Chacón 3448. Veracruz: municipio de Perote, 10 km de la carretera Perote-Los Humeros, 24 de septiembre del 2010, S. Chacón y E. Utrera 6035; municipio de Xalapa, Panteón Palo Verde, 27 de agosto del 2012, S. Chacón y F. Tapia 6853; Área natural protegida Parque Natura, 3 de abril del 2013, S. Chacón y F. Tapia 7026; 19 de julio del 2013, S. Chacón y F. Tapia 7239; Área natural protegida Parque Ecológico Cerro Macuiltepec, 15 de agosto del 2013, S. Chacón y F. Tapia 7371.

Comentarios taxonómicos

Esta especie se caracteriza principalmente por presentar apotecios pequeños no mayores de 1 mm de diámetro, negros, con esporas de (28-) 29-45 (-48) × (6-) 7-9 (-10) μm, claviformes con un extremo bastante más ensanchado que el otro, multiseptadas (6-10 septos), de pared lisa, hialinas, con abundantes gútulas en su interior, epitecio de color verdoso-oscuro. Anteriormente, esta especie fue incluida en el género Lecanidium Endl. dentro del Orden Lecanorales; sin embargo, actualmente pertenece a la familia Patellariaceae del Orden Patellariales (^{Kirk et al., 2008}; ^{Schoch et al., 2009}). Los materiales estudiados coinciden con las descripciones de ^{Dennis (1981)}, ^{Kutorga y Hawksworth (1997)}, ^{Unterseher, Otto y Morawetz (2003)} y ^{Sierra-López (2006)}, aclarando que hay algunas variantes en el tamaño de las esporas, ya que estos autores las describen de 33-45 × 8-10 μm, de (20-) 30-45 (-58) × (6-) 7-9 (-12) μm, de (29)-34-40-(45) × (5.5)-7.1-8.0-(9.5) μm y de 25-51 × 5-12 μm, respectivamente. La especie fue citada de Sonora (^{Méndez-Mayboca et al., 2010}); en este trabajo se reporta por vez primera para los estados de Chiapas y Veracruz.

Hábitat. Sobre madera muerta no identificada en distintos estratos arbóreos en selva alta perennifolia perturbada; ecotono de bosque de Pinus, Pseudotsuga y Quercus; acahual con cafetal abandonado y en vegetación secundaria de bosque mesófilo de montaña, a una altitud que varía desde los 290 hasta los 4,300 m snm.

Rhizodiscina lignyota (Fr.) Hafellner, Beih. Nova Hedwigia 62: 195 (1979) (figs. 12,13,14, 23)

Figuras 12-17 12-14: Rhizodiscina lignyota, 12: ascosporas, 13: asca vacía y con ascosporas, 14: paráfisis. 15-17: Tryblidaria fenestrata, 15: ascosporas, 16: asca vacía y con ascosporas, 17: paráfisis. Barra:=10μm, excepto la figura 12, en donde equivale a 5μm. 

≡ Patellaria lignyota (Fr.) Fr, Summa veg. Scand., Section Post. (Stockholm): 366

(1849)

≡ Karschia lignyota (Fr.) Sacc, Syll. Fung. (Abellini) 8: 779 (1889)

Apotecios superficiales, de color negro, con tonos oliváceos, de 0.5-1 mm de diámetro, circulares a irregulares, planos o ligeramente convexos, sésiles, con el margen poco crenulado, tejido interno de color café oliváceo, con pocos cambios en su morfología externa cuando secos. Excípulo ectal formado por células en su mayoría globosas a hexagonales de color café, a café oliváceo, dispuestas perpendicularmente en relación con la superficie del apotecio, de 4-12 μm de diámetro. Himenio inmerso en una sustancia amorfa gelatinosa amarillenta a café amarillenta olivácea, la cual se torna azul con el reactivo de Melzer. Ascas bitunicadas, claviformes, más anchas en la región apical, adelgazándose hacia la base y terminando en un corto estípite, octosporadas, de (30-) 40-50 (55) × (9-) 9.5-11.5 (-12) μm. Ascosporas de (9-) 10-12.5 (-13) × (3-) 3.5-4 (-4.5) μm, de color café a café amarillento, elíptico claviformes, con un septo transversal no centrado, levemente constreñidas en el septo, de pared lisa, biseriadas en el asca. Paráfisis de 2-3 μm de diámetro, cilíndricas con los ápices redondeados y un poco más engrosados que el resto, hialinas, multiseptadas, sobrepasando el nivel de las ascas.

Resumen taxonómico

Hábitat. Gregarios a ocasionalmente solitarios, sobre madera muerta no identificada en bosque mesófilo de montaña, a una altitud de 1,850 m snm.

Material estudiado. Veracruz: municipio de Acatlán, parte baja del volcán de Acatlán, 20 de enero de 2000, S. Chacón 5238.

Comentarios taxonómicos

Rhizodiscina lignyota se caracteriza por el color del himenio (café oliváceo o amarillo verdoso), la forma de las ascosporas (elíptico claviformes), epitecio no bien diferenciado y por el himenio amiloide. El material mexicano concuerda con las descripciones de ^{Butler (1940)}, ^{Dennis (1981)} (como Karschia lignyota), ^{Kutorga y Hawksworth (1997)} y de ^{Sierra-López (2006)}. ^{Kutorga y Hawksworth (1997)} mencionaron que la especie se encuentra frecuentemente en restos de madera y sobre algunos basidiomas de Aphyllophorales. R. lygniota presenta amplia distribución y se le conoce de varios países de África, Asia, Europa y América. En esta contribución se agrega por primera vez al catálogo de los Ascomicetos de México.

Tryblidaria fenestrata (Cooke y Peck) M.E. Barr, Bulletin of the New York State

Museum 459: 22 (1986) (figs. 15,16,17, 24, 25)

≡ Patellaria fenestrata Cooke y Peck

Ascomas superficiales, al principio se observan como histerotecios, a veces de forma triangular, pero en la madurez se abren formando apotecios negros de 0.5-1.5 mm de diámetro, circulares a irregularmente elípticos, glabros, de apariencia cerosa, especialmente visible en ejemplares frescos y húmedos, regularmente planos aunque a veces con el margen levantado y poco estriado, sésiles pero unidos por una base central inmersa en el sustrato. Tejido interno blanquecino hacia la base y grisáceo hacia el himenio, con pocos cambios en su morfología externa cuando secos. Excípulo ectal de 2 capas, una externa de células isodiamétricas de color café oscuro, de pared gruesa con aparentes incrustaciones y una interna constituida por células de isodiamétricas a alargadas, hialinas, en ambos casos de 5-10 μm de diámetro. Ascas de (110-) 120-160 × (23-) 27-33 (-35) μm, claviformes, cortamente estipitadas, bitunicadas. Ascosporas de (33-) 35-56 (-60) × 11-20 (-22) μm, obovoides o fusoides, muriformes, con 8-10 (-12) septos transversales y de 2-4 septos longitudinales, constreñidos sobre todo en el septo primario, a veces embebidas en una vaina mucilaginosa, hialinas cuando inmaduras y de color café a café pálido al madurar. Paráfisis de 1-2 μm de diámetro, hialinas, claviformes, con los ápices ramificadas y más anchas que el resto, septadas, sobrepasando el nivel de las ascas, aglutinadas en las puntas formando un epitecio de color café oliváceo.

Resumen taxonómico

Hábitat. Gregarios a ocasionalmente solitarios, sobre ramas muertas en bosque de Pinus-Quercus, a una altura de 2,286 m snm.

Material estudiado. Sonora: municipio de Fronteras, El Frijolito, 28 de agosto del 2007, S. Chacón 5823.

Comentarios taxonómicos

Tryblidaria fenestrata se caracteriza principalmente por los apotecios de forma irregular y por las ascosporas de gran talla, muriformes, embebidas en una vaina mucilaginosa (aunque ésta no siempre es visible). El material estudiado se ajusta bien con las descripciones de ^{Barr, Rogerson, Smith y Haines (1986)}, ^{Kutorga y Hawksworth (1997)} y ^{Rosato (2007)}; estos autores mencionan medidas de esporas variables que van de 30-50 × 12-15 μm, de (35-) 40-60 (-70) × 12-15 (-22) μm y 35- 60 × 15-21 μm, respectivamente. ^{Arx y Müller (1975)}, ^{Barr (1987)} y ^{Kutorga y Hawksworth (1997)} ubicaron al género Tryblidaria en la familia Patellariaceae, al igual que ^{Kirk et al. (2008)}, pero este último con ciertas dudas. Esta especie solo se conocía de Estados Unidos y Argentina; se cita por vez primera para el país.

Discusión

De las exploraciones realizadas en las localidades visitadas, se observó que las especies más abundantes fueron D. stygia var. tenuispora y P. atrata, con 13 y 6 recolecciones, respectivamente. Referente al tipo de vegetación, a excepción de H. clavispora y T. fenestrata, que se encontraron en un bosque de coníferas y encinos, las 4 restantes habitan en el bosque mesófilo de montaña. Con una morfología poco variable, fueron los caracteres microscópicos los que determinaron su identificación. Por otro lado, como se sabe, los Ascomycota constituyen el grupo fúngico con mayor número de especies, más de 64,000 (^{Kirk et al., 2008}); sin embargo, de acuerdo con uno de los últimos conteos sobre las especies conocidas de este grupo en el país, solo se conocen 1,355 especies (^{González y Hanlin, 2008}) y, considerando que México forma parte de los países llamados megadiversos (^{Llorente-Bousquets y Ocegueda, 2008}), es de esperar que exista una alta diversidad si se redoblan esfuerzos para incrementar los muestreos en aquellas localidades poco exploradas del país, esperando con esto ampliar el conocimiento sobre la biodiversidad de este peculiar grupo de hongos.