Introducción

Una alta proporción de los ecosistemas terrestres nativos ha sufrido fuertes modificaciones debido al creciente impacto de las actividades humanas, que al sumarse a su insuficiente protección amenazan con afectar drásticamente la diversidad biológica (^{Hoekstra, Boucher, Ricketts y Roberts, 2005}). Una de las principales causas de la modificación de los ecosistemas nativos es su incorporación a las actividades agropecuarias, entre las que se incluyen modalidades que van desde las que involucran modificaciones ligeras hasta las que implican una transformación radical del hábitat (^{Frishkoff et al., 2014}). Entre estas últimas destaca el establecimiento de monocultivos. Se ha propuesto que la magnitud del efecto que tiene la creación de monocultivos sobre la diversidad de las especies animales depende de su complejidad estructural, pero en general tiende a ser negativo (^{Davies et al., 2015}; ^{Gallina, Mandujano y González-Romero, 1996}) e incluso, se ha propuesto que la pérdida o transformación del hábitat es una de las principales causas de la actual extinción masiva de especies animales (^{Ceballos et al., 2015}). Sin embargo, también existen estudios que sugieren que algunos grupos animales pueden presentar una alta resiliencia ante la perturbación del hábitat nativo (^{Suazo-Ortuño et al., 2015}; ^{Villa-Galaviz, Boege y del Val, 2012}).

En México, el bosque tropical caducifolio (BTC) y el bosque de coníferas (BC) son claros ejemplos de la acelerada pérdida y/o transformación a la que están sujetos los hábitats nativos (^{González-Tagle, Schwendenmann, Jiménez y Schulz, 2008}; ^{Trejo y Dirzo, 2000}), ya que la tasa anual de deforestación del BTC se estima entre el 1.4 y el 2% (^{Masera, Ordoñez y Dirzo, 1997}; ^{Trejo y Dirzo, 2000}) y la del BC en el 0.6% (^{Sáenz-Romero, Snively y Lindig-Cisneros, 2003}). En la región subtropical de México, el uso de tierras para el cultivo comercial de aguacate ha cobrado un fuerte auge durante los últimos 15 años, alcanzando una extensión de 175,940 ha (^{Ayala y Ledesma, 2014}; ^{SIAP-Sagarpa, 2016}) y ejerciendo una fuerte presión sobre los BC y los bosques ubicados en la franja altitudinal en la que se cultiva el aguacate que va de los 1,300 a los 2,400 m snm.

En este estudio se contrastó la diversidad herpetofaunística entre huertas de aguacate (HA) y BC, que es la vegetación que se remueve para sembrar las huertas, además, se compararon ambos hábitats con el BTC, que junto con el BC es un tipo de vegetación bien representado en la región, lo cual puede servir como un punto de referencia para abordar 4 preguntas específicas: a) ¿Cómo afecta a la diversidad de anfibios y reptiles la transformación de los BC en HA?, b) ¿Cómo es la diversidad de anfibios y reptiles presentes en los monocultivos de aguacate comparada con 2 hábitats naturales cercanos?, c) ¿Qué tan grande es el recambio de especies entre esos 3 hábitats? y d) ¿Es posible identificar especies distintivas en las herpetofaunas de esos 3 hábitats?

Materiales y métodos

El presente estudio se realizó en el municipio de Uruapan, localizado en el centro occidente del estado de Michoacán. Se utilizaron cartas topográficas escala 1: 50,000 y de vegetación 1: 250,000 del Instituto Nacional de Estadística y Geografía para identificar áreas cubiertas con BTC, BC y HA. Se ubicaron 3 sitios para cada tipo de hábitat. En el BTC, los sitios de muestreo fueron: El Salitre (19°16’42” N, 101°58’5” O, a 747 m de altitud), El Travesaño (19°16’50” N, 101°59’0.3” O, a 943 m) y El Salto (19°17’57” N, 101°59’0” O, a 1,047 m). En el BC, los sitios fueron: el Cerro de la Cruz (19°27’5” N, 102°03’3” O, a 2,221 m), Cerro de la Charanda (19°29’29” N, 102°03’47” O, a 1,969 m) y el centro de investigación forestal en el Parque Nacional Barranca del Cupatitzio (19°25’20” N, 102°05’6.3” O, a 1,830 m). Finalmente, muestreamos las HA: la Tiamba (19°29’12” N, 102°01’52” O, a 2,051 m), Toreo el Bajo (19°26’55” N, 102°00’59” O, a 1,797 m) y Santa Rosa (19°22’9” N, 102°05’6” O, a 1,647 m). Cabe mencionar que ninguna huerta presentó manejo por pesticidas.

Se realizaron los muestreos cada 45 días, entre noviembre de 2009 y noviembre de 2010, completando 8 visitas a cada uno de los sitios mencionados previamente; un muestreo por la mañana y otro por la noche en cada sitio durante cada visita, llevando a cabo una búsqueda intensiva de anfibios y reptiles por 5 personas. Se muestreó cada sitio en 4 ocasiones a lo largo del año, el esfuerzo de muestreo fue de 10 h/persona por sitio y sesión de muestreo, resultando en 40 h/persona por sitio al final del estudio. Así, para cada hábitat se acumularon 120 h/persona y en total 360 h/persona. Este esfuerzo de muestreo es comparable con el realizado en otros estudios similares (^{Carvajal-Cogollo y Urbina-Cardona, 2008}; ^{Suazo-Ortuño et al., 2015}; ^{Urbina-Cardona, 2008}).

Se recolectaron los anfibios directamente con la mano o con la ayuda de una red; las lagartijas a mano, utilizando cañas de pescar, lazada, o con una liga herpetológica que permite aturdir al animal para facilitar su captura. Las tortugas a mano o con la ayuda de una red. Las serpientes no venenosas directamente con la mano y las venenosas con la ayuda de un gancho herpetológico. Identificamos cada individuo capturado in situ utilizando guías de campo (^{Alvarado y Huacuz, 1996}; ^{Castro-Franco y Bustos-Zagal, 2006}; ^{García y Ceballos, 1994}; ^{Vázquez y Quintero, 2005}). Los ejemplares que no fue posible identificar en campo se transportaron al laboratorio para ser identificados, utilizando para ello guías taxonómicas (^{Casas-Andreu y McCoy, 1979}; ^{Duellman, 1961}, ²⁰⁰¹; ^{Flores-Villela, Mendoza y González, 1995}; ^{Huacuz, 1995}; ^{Ramírez-Bautista, 1994}; ^{Smith y Taylor, 1945}, ¹⁹⁴⁸, ¹⁹⁵⁰). De cada una de las especies encontradas se recolectó un individuo voucher, el cual se fijó usando las técnicas descritas por ^{Casas-Andreu, Valenzuela-López y Ramírez-Bautista (1991)}, ^{Gaviño, Juárez y Figueroa (1995)} y ^{Savage (2002)}. Los vouchers se depositaron en la colección herpetológica del Instituto de Investigaciones sobre los Recursos Naturales. Para la colecta se contó con el permiso FAUT-0113. Finalmente, para actualizar la taxonomía de las especies se usaron los trabajos de ^{Flores-Villela y Canseco-Márquez (2004)} y ^{Faivovich et al. (2005)}.

El índice Shannon-Wiener se usó para medir la diversidad herpetológica en cada hábitat y se obtuvo el índice de completitud del muestreo mediante el cálculo del porcentaje que el número de especies registradas representa de la riqueza de especies estimadas (^{Soberón y Llorente, 1993}). La distribución de los datos de diversidad no difirió de la normal (K-S test, p > 0.05), por lo que se usó un Andeva para comparar la diversidad herpetofaunística entre los distintos hábitats. Posteriormente, se realizó una prueba de Tukey HSD para identificar cuáles de estos hábitats fueron diferentes entre sí, usando para ello el software Statistica 7.0 (^{Statistica, 2005}). De manera complementaria, se calcularon las curvas de acumulación de especies para cada uno de los diferentes hábitats, utilizando para ello el software EstimateS Win 8.0 (^{Colwell, 2005}). Para los análisis se usaron las especies de anfibios y reptiles en conjunto.

Para analizar la relación entre los sitios, con base en su composición y abundancia de especies, se aplicaron técnicas de conglomerados que posteriormente se representaron mediante un dendrograma. Se utilizó como medida de distancia entre sitos el inverso del índice de similitud de Bray-Curtis; también la técnica de correlación cofenética para definir el algoritmo que mejor representara las distancias originales en el espacio multivariado. Se seleccionó el árbol producto del método de la media aritmética, UPGMA por sus siglas en inglés (Unweighted Pair Group Method with Arithmetic Mean). Para evaluar en qué medida las diferencias en el número y composición de especies dentro y entre hábitats contribuyeron a la riqueza de especies global (γ), se aplicó un análisis de partición aditiva de la diversidad (^{Crist, Veech, Gering y Summerville, 2003}). Se usó el programa Partition 3.0 para calcular la diversidad α en cada sitio dentro de cada hábitat y para calcular la diversidad β entre sitios dentro de cada hábitat (β1) y entre hábitats (β2) (^{Veech y Crist, 2009}).

Finalmente, se calculó el índice IndVal propuesto por ^{Dufrêne y Legendre (1997)} para analizar si existían especies representativas de los distintos hábitats evaluados. Este índice combina información sobre la abundancia promedio de las especies y su presencia dentro de grupos determinados (en este caso los distintos tipos de hábitat). Una especie alcanza un valor alto del índice cuando tiene una abundancia promedio alta dentro de un tipo de hábitat en particular, comparado con la de otras especies (especificidad) y está presente en la mayoría de los sitios pertenecientes a ese tipo de hábitat (fidelidad). Se aplicó el programa R (^{R Core Team, 2012}) y el paquete labdsv para calcular los valores del índice IndVal y se siguió el enfoque propuesto por ^{Borcard, Gillet y Legendre (2011)} para evaluar su significación estadística (i.e., la probabilidad de obtener por azar un valor del índice de la magnitud del obtenido) usando pruebas de permutación.

Resultados

Se registró un total de 46 especies, de las cuales 13 correspondieron a anfibios (28.3%), 16 a lagartijas (34.8%), 16 a serpientes (34.8%) y solo una tortuga (2.2%) (tabla 1). De un total de 205 individuos capturados, un 26.3% fueron anfibios, un 60.9% lagartijas, un 11.2% serpientes y un 1.4% tortugas. En cuanto a los hábitats, el BTC presentó el mayor porcentaje de especies (51.9%), seguido por las HA (34.6%) y el BC (13.4%). El índice de completitud del muestreo para el BC fue del 79%, para el BTC del 84% y para las HA del 81%. Por otra parte, las curvas de acumulación de especies de cada hábitat no se acercaron a la asíntota, indicando que el inventario está incompleto (fig. 1). De los 3 hábitats, el BTC presentó mayor riqueza de especies, seguido por las HA y el BC.

Tabla 1 Listado de especies registradas en el bosque tropical caducifolio, bosque de coníferas y huertas de aguacate en el municipio de Uruapan, Michoacán. 

BC: bosque de coníferas; BTC: bosque tropical caducifolio; E: especies endémicas de México; HA: huerta de aguacate; SP: especies consideradas sensibles a la perturbación; *: especie bajo alguna categoría de riesgo en la NOM-059-2010; +: especie bajo alguna categoría de riesgo en la International Union for Conservation of Nature; ◼: registros fuera del muestreo.

Figura 1 Curvas de acumulación de las especies de herpetofauna para el bosque de coníferas (círculos), la huerta de aguacate (cuadrados) y bosque tropical caducifolio (triángulos). Las barras representan el intervalo de confianza del 95%. 

De acuerdo con los valores del índice Shannon-Wiener, los hábitats BTC (H’ = 2.47) y HA (H’ = 1.50) fueron más diversos que el BC (H’ = 0.92). Asimismo, el Andeva indicó la existencia de diferencias estadísticas entre los 3 hábitats (F = 14.7, gl = 2, p < 0.001), siendo el BTC más diverso que las HA (Tukey’s p = 0.02) y que el BC (Tukey’s p < 0.001), pero estos últimos no difirieron entre sí (Tukey’s p = 0.06). La especie Anolis nebulosus tuvo mayor abundancia en los 3 hábitats. Las especies que presentaron mayor abundancia después de A. nebulosus, difirieron entre los hábitats. En el caso del BC las especies más abundantes fueron la rana Craugastor occidentalis, la lagartija Sceloporus torquatus y la serpiente Conopsis biserialis. En HA fueron las lagartijas Plestiodon dugesi, S. torquatus, y Sceloporus scalaris, las serpientes Salvadora bairdi y Lampropeltis triangulum, y la rana Hyla arenicolor. En BTC se registró una mayor equitatividad en la distribución de las abundancias de las especies; las más abundantes fueron las lagartijas Sceloporus utiformis, Phyllodactylus lanei y Sceloporus pyrocephalus, las serpientes Leptodeira maculata y Senticolis triapsis, y los anuros Eleutherodactylus nitidus, Rhinella marina, Exerodonta smaragdina, H. arenicolor, Lithobates forreri, Tlalcohyla smithii, Leptodactylus melanonotus, Lithobates zweifeli y Smilisca baudinii (fig. 2). En el BTC se registraron 22 especies exclusivas de ese hábitat, en HA 8 especies y en BC solo 4.

Figura 2 Gráfica de rango y abundancia de la herpetofauna de los 3 principales hábitats del municipio de Uruapan. Bosque de coníferas, círculos; huertas de aguacate, cuadros; bosque tropical caducifolio, triángulos. 

Con base en la composición y abundancia de las especies, se distinguen 2 conglomerados principales de sitios (a y b; fig. 3). En el conglomerado «a» se agruparon los 3 sitios de BTC (fig. 3). El conglomerado «b» se dividió a su vez en 2 conglomerados menores (c y d) (fig. 3). El conglomerado «c» agrupó 2 sitios de BC (e) y 2 de HA (f), mientras que el conglomerado «d» agrupó un sitio de HA y uno de BC (fig. 3).

Figura 3 Dendograma de similaridad Bray Curtis para la composición de especies de anfibios y reptiles entre 3 sitios dominados por bosque tropical caducifolio (BTC), 3 dominados por bosque de coníferas (BC) y 3 dominados por huertas de aguacate (HA), en el municipio de Uruapan. 

Se detectaron 3 especies que pueden ser consideradas distintivas del hábitat de acuerdo con los valores del índice IndVal, 2 en el BTC (E. nitidus y P. lanei) y una (P. dugesi) en los sitios de HA. En los 3 casos la probabilidad de obtener por azar los valores del IndVal observados fue ≤ 0.039.

Finalmente, los resultados sugieren que el mayor aporte a la riqueza total de las especies de la herpetofauna provino del recambio de especies entre tipos de hábitat (β2), mientras que la diversidad α1 (sitios) y β1 (recambio entre sitios) aportaron poco a dicha riqueza.

Discusión

Los resultados indican que las HA presentan una diversidad similar a los bosques de los cuales se derivan (BC). Esto contrasta con los resultados de estudios donde se indica que los monocultivos afectan negativamente la diversidad de la herpetofauna (^{Brain y Solomon, 2009}; ^{Kanowski, Reis, Catteral y Piper, 2006}). Este resultado puede estar asociado con el hecho de que las HA del presente estudio tienen la particularidad de encontrarse inmersas en BCs y estar cercanas al BTC. Consecuentemente, en términos de composición de especies encontramos que las HA comparten el 23.5% de las especies registradas en el BC y el 18% de las registradas en el BTC, mientras que el BC solo comparte el 3.6% de las especies registradas en el BTC. Esto sugiere que hay una influencia a nivel local del BC y a nivel regional del BTC sobre la comunidad de especies encontrada en las HA. A nivel local, algunos estudios indican que en las zonas de encuentro entre distintos hábitats (efecto de borde) se puede favorecer el intercambio de especies, esto se ha observado en algunos grupos animales como insectos herbívoros (^{Holland y Fahrig, 2000}) y pequeños mamíferos (^{Sekgororoane y Dilworth, 1995}). A nivel regional, la matriz de vegetación circundante al sitio de estudio, que en este caso incluye al BTC cercano a las HA, puede influir en su diversidad y en su composición herpetofaunística (^{Suazo-Ortuño, Alvarado-Díaz y Martínez-Ramos, 2008}; ^{Suazo-Ortuño et al., 2015}).

Las especies que comparten las HA con el BTC (tabla 1) han sido registradas también en otros BC (^{Castro-Franco y Bustos-Zagal, 2003}; ^{Dixon y Lemos-Espinal, 2010}; ^{Ramírez-Bautista, Hernández-Salinas, García-Vázquez, Leyte-Manrique y Canseco-Márquez, 2009}). Dado que las curvas de acumulación de especies no alcanzaron la asíntota, existe la posibilidad de que estas especies también se encuentren en los sitios de BC estudiados pero con una baja abundancia. En este caso, la transformación del BC en HA estaría generando un recambio importante de especies, posiblemente perjudicando a las que fueron registradas solo en el BC, de las cuales, algunas se encuentran amenazadas o bajo alguna categoría de protección en la norma oficial mexicana (NOM-059) o en la IUCN (tabla 1). A su vez, este recambio pudiera estar favoreciendo a otras especies, como las que se comparten entre las HA y el BTC de nuestro estudio (tabla 1), o especies distintivas de las HA como P. dugesi que podrían, entre otras cosas, estar aprovechando los espacios abiertos que se generan con la perturbación para realizar actividades de termorregulación y forrajeo (^{Wisler, Hofer y Arlettaz, 2008}).

Otra particularidad de las HA del presente estudio es que no se encontraban bajo tratamiento con pesticidas que se sabe pueden afectar la disponibilidad de recursos alimenticios (artrópodos) para anfibios y reptiles (^{Brain y Solomon, 2009}). Por otra parte, un grupo que parece ser particularmente vulnerable a los cambios asociados con el establecimiento de las HA fue el de las serpientes, esto probablemente a que son eliminadas durante el manejo de las mismas debido al temor de la gente a su mordedura (^{Das, 2013}; ^{Rahman, Rashid, Das y Luselli, 2013}). Durante el presente estudio, algunos trabajadores de las HA expresaron que las serpientes observadas son comúnmente sacrificadas.

Contestando a las preguntas que llevaron a realizar el presente trabajo, los resultados sugieren que los monocultivos de aguacate pueden ser capaces de mantener una diversidad biológica relativamente alta cuando se les compara con los hábitats naturales de los cuales se derivan e incluso cuando se les compara con otros hábitats naturales aledaños como el BTC.

De las 46 especies registradas en este trabajo, un 74% son endémicas y un 37% se encuentran en la lista mexicana de especies amenazadas NOM-059-2010 (^{Semarnat, 2010}). Además, según la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza, la serpiente Crotalus pusillus está considerada en peligro B1ab(iii) y la lagartija P. dugessi como vulnerable B1ab(iii), la primera registrada únicamente en el BC y la segunda en las HA. Asimismo, se registraron 4 especies consideradas sensibles a la perturbación en el BC, 5 en el BTC y 2 en las HA (tabla 1).

En resumen, los resultados indican que bajo ciertas circunstancias es compatible realizar actividades productivas y mantener niveles altos de diversidad biológica, tal es el caso de las HA estudiadas. En este caso, se muestra que los sistemas productivos con un bajo uso de pesticidas e inmersos en una matriz de vegetación con una buena representación de hábitats naturales a nivel local y regional (en nuestro caso el BTC y BC) pueden albergar un alto porcentaje de especies endémicas y un alto porcentaje de especies protegidas, en cuanto a la herpetofauna se refiere. Sin embargo, es importante mencionar que la transformación de los hábitats a monocultivos como las HA podría afectar a otros grupos animales como mamíferos y aves (^{Ceballos et al., 2015}; ^{Frishkoff et al., 2014}).