Introducción

Las plantas acuáticas son de suma importancia en la configuración del ambiente fluvial y cumplen un rol preponderante en la estructura y funcionamiento de estos sistemas (^{Feijoó y Menéndez, 2009}), ya que incrementan la complejidad y heterogeneidad de los hábitats acuáticos (^{Thomaz y Cunha, 2010}). Estas plantas colonizan generalmente áreas poco profundas y modifican las características hidráulicas del cauce, reduciendo la velocidad de la corriente y favoreciendo la retención del sedimento y de la materia orgánica (^{Argentina et al., 2010}, ^{Sand-Jensen y Mebus, 1996}). De este modo las macrófitas modifican la estructura del hábitat y los recursos alimentarios disponibles influyendo sobre la fauna acuática (^{Humphries, 1996}, ^{Thomaz y Cunha, 2010}).

Las macrófitas albergan una gran variedad de macroinvertebrados (macroinvertebrados fitófilos sensu^{Allan y Castillo, 2007}, ^{Habib y Yousuf, 2015}) los cuales pueden utilizar estas plantas como alimento, refugio, sitios de oviposición y como sustrato (^{Habib y Yousub, 2015}). La densidad y diversidad de macroinvertebrados son más elevadas en las zonas cubiertas por macrófitas (^{Rozas y Odum, 1988}, ^{Uvíra et al., 2005}) y muchas especies viven exclusivamente asociadas a determinadas macrófitas debido a que alguna etapa de su ciclo vital depende de la planta (^{Feijoó y Menéndez, 2009}, ^{Gopal y Goel, 1993}). Asimismo, se ha reportado que la diversidad de macroinvertebrados fitófilos es mayor en macrófitas de arquitectura más compleja (^{Mac Abendroth et al., 2005}, ^{Taniguchi et al., 2003}, ^{Thomaz et al., 2008}, ^{Warfe y Barmuta, 2006}). De esta forma las macrófitas aportan un componente estructural a los arroyos que incrementa la diversidad de especies (^{Thomaz y Cunha, 2010}).

Las nacientes de los arroyos de las Sierras de Córdoba drenan pastizales de altura, por lo que en estos arroyos no existe sombreado sobre el lecho, y la fuente de carbono orgánico proviene principalmente de la fotosíntesis de la comunidad algal (^{Thompson y Townsend, 2004}, ^{Whiting et al., 2011}). Si bien el sustrato predominante son rocas y bloques, ya que las nacientes se ubican en una región montañosa, las macrófitas crecen en áreas de deposición donde se acumula el sedimento más fino, conformando parches de vegetación acuática que cubren normalmente un 10% de un tramo y en algunos casos pueden presentar hasta un 70% de cobertura. La fauna de macroinvertebrados fitófilos ha sido estudiada principalmente en arroyos de llanura (^{Damborsky et al., 2012}, ^{Feldman, 2001}, ^{Ferreiro et al., 2011}, ^{Poi de Neiff y Neiff, 2006}, ^{Tarjányi y Berczik, 2014}) siendo escasa la información sobre estos ensambles en arroyos de cabecera de regiones montañosas. Los objetivos del presente estudio son: 1) analizar la estructura y composición de los ensambles de macroinvertebrados asociados a macrófitas en arroyos de cabecera que drenan pastizales de altura; 2) comparar los ensambles de macroinvertebrados fitófilos entre periodos de alto y bajo caudal; y 3) evaluar su estructura en diferentes especies de macrófitas.

Materiales y métodos

El área de estudio comprendió arroyos de la subcuenca superior del río Ctalamochita (Tercero). En esta zona los arroyos nacen entre los 1,600 y los 900 m snm en la falda oriental de las sierras Grandes de la provincia de Córdoba, Argentina (^{Díaz-Lozada et al., 2015}). Los ríos y arroyos del área discurren sobre lechos rocosos de fuertes pendientes (12-45%), lo que caracteriza la morfología de estos cursos angostos y encajonados, de comportamiento erosivo y régimen turbulento (^{Cabido et al., 2003}). El periodo lluvioso ocurre entre la primavera y el verano (octubre-marzo) con un promedio de precipitación anual de 725 mm. La temperatura máxima alcanza los 34 °C en el verano (diciembre-marzo) y en el invierno (junio-septiembre) se registra una mínima de –5 °C (^{Cabido et al., 2003}). La vegetación del área de estudio responde a un gradiente altitudinal formando pisos o zonas de vida (^{Cabido et al., 2003}). Los arroyos estudiados se ubican en el piso altitudinal entre 1,100 y 1,700 m snm, dominado por pastizales con predominio de algunas especies de los géneros Festuca y Stipa. Para este estudio se seleccionaron 3 arroyos de primer orden (arroyo 1: 31°58′56′′ S, 64°43′25′′ O; arroyo 2: 31°58′52′′ S, 64°46′29′′ O; arroyo 3: 31°58′47′′ S, 64°48′41′′ O) en sitios de semejante exposición, altitud (arroyo 1: 1,130 m snm, arroyo 2: 1,157 m snm, arroyo 3: 1,175 m snm) y superficie de drenaje (arroyo 1: 31 ha, arroyo 2: 88 ha, arroyo 3: 87 ha) pertenecientes a la subcuenca del arroyo Santa Rosa. Estos 3 arroyos corresponden a microcuencas naturales de pastizales de altura sujetos a una baja presión de pastoreo y a incendios eventuales.

Se recolectaron muestras de macroinvertebrados asociados a macrófitas en cada arroyo durante el periodo hidrológico de aguas altas (marzo de 2012) y el periodo de aguas bajas (agosto de 2012). En un tramo de 20 m se determinó visualmente la cobertura proporcional de macrófitas. Sobre diferentes parches de la especie de macrófita dominante en cada arroyo y período se obtuvieron 3 muestras de macroinvertebrados fitófilos con un copo entomológico de volumen conocido (diámetro: 32 cm, malla: 300 μm). Las muestras se fijaron en formol 4% en el campo y se conservaron en alcohol 70% luego de su procesamiento en el laboratorio. Durante la toma de muestras se registraron variables físico-químicas para la caracterización de los arroyos utilizando sensores portátiles: profundidad y velocidad de corriente (Global Flow Probe FP101) y conductividad, pH y temperatura del agua (Multiparameter PCSTestr 35, Eutech-Oakton). Para una adecuada caracterización de los arroyos, la profundidad y la velocidad de corriente se midieron en los 2 hábitats fluviales predominantes de los arroyos: pozas y rabiones, los cuales se distinguen marcadamente en estas variables.

Los macroinvertebrados recolectados fueron cuantificados e identificados en el laboratorio con claves taxonómicas especializadas (^{Domínguez y Fernández, 2009}). Los datos de densidad de las muestras fueron expresados en número de individuos (ind.) por m³, m² y por peso seco de macrófita para considerar la variación potencial de la densidad debida a la complejidad estructural diferencial de las distintas especies de plantas. La superficie ocupada por las macrófitas incluidas en cada muestra se estimó en el laboratorio extendiendo los ejemplares de manera que ocupasen completamente un rectángulo. Adicionalmente, las plantas se secaron en estufa a 60 °C durante 48 h para obtener su peso seco.

Resultados

Los datos sobre las macrófitas dominantes en cada arroyo y período hidrológico se resumen en la Tabla 1. La cobertura del lecho varió entre los arroyos, destacándose el arroyo 1 con un porcentaje de cobertura de macrófitas marcadamente mayor (70%) que los arroyos 2 y 3 (entre 1% y 10% de cobertura). La velocidad de corriente media de los tramos estudiados fue de 0.46 m/s en aguas altas y de 0.27 m/s en aguas bajas, mientras que la profundidad media varió entre 0.20 m y 0.12 m en aguas altas y bajas respectivamente. La temperatura media del agua durante el periodo de alto caudal fue de 18.8 °C y en bajo caudal fue de 15 °C. La conductividad osciló entre 14 μS/cm y 179 μS/cm y el rango de pH estuvo entre 7.6 y 9.6.

Se identificaron 72 taxones de macroinvertebrados fitófilos (Tabla 2). Los más frecuentes y abundantes fueron Naidinae, Hyallela curvispina Shoemaker, 1942, Americabaetis spp., Corynoneura spp. y Rheotanytarsus spp. Las curvas de rango abundancia mostraron una diferenciación estacional en la composición taxonómica de los ensambles (Fig. 1). Durante el período de aguas bajas Naidinae fue dominante, mientras que en el período de aguas altas dominó junto con Corynoneura spp. En el periodo de aguas bajas se observó una disminución marcada de la abundancia de Parametriocnemus spp., Austrelmis spp., Pseudochironomus spp. y Dugesidae, y un incremento en la densidad de Americabaetis spp., Rheotanytarsus spp. y Cricotopus spp.

Figura 1 Curvas de rango abundancia del ensamble de macroinvertebrados fitófilos en arroyos de cabecera en pastizales de altura durante los períodos de aguas altas y aguas bajas. 

El NMDS mostró diferencia en los ensambles de macroinvertebrados fitófilos, principalmente entre los períodos hidrológicos (Fig. 2), la cual fue significativa de acuerdo con el resultado del Anosim (R = 0.3093; p = 0.0015). Asimismo, los ensambles asociados a diferentes especies de macrófitas no presentaron diferencias (Anosim; R = 0.1139; p = 0.1403). De los atributos estructurales que fueron analizados en los ensambles estudiados solamente la abundancia total de macroinvertebrados cuantificada en m³ exhibió diferencias entre las especies de macrófitas (pruebas de Kruskal-Wallis [Tabla 3]). Esta variable resultó significativamente mayor en la macrófita R. nasturtium-aquaticum.

Figura 2 NMDS de muestras de macroinvertebrados recolectados en parches de macrófitas (Hy: Hydrocotyle spp.; Ra: Ranunculus flagelliformis; Ro: Rorippa nasturtium-aquaticum) de 3 arroyos de cabecera en pastizales de altura (1, 2 y 3) durante los periodos de aguas altas (A) y aguas bajas (B). 

Discusión

Los parches de macrófitas muestreados en este estudio albergaron una diversa fauna de macroinvertebrados acuáticos pertenecientes a 72 taxones, dentro de la cual predominaron Naidinae, Hyallela curvispina, Americabaetis spp., Corynoneura spp. y Rheotanytarsus spp. Otros autores reportaron para arroyos de llanura un número considerablemente menor de taxones totales, entre 9 y 27 (^{Arimoro et al., 2007}, ^{Damborsky et al., 2012}, ^{Ferreiro et al., 2011}), a pesar de que en estos arroyos la vegetación acuática forma densos parches que cubren gran parte del lecho. De esta manera, nuestro estudio resalta la importancia de los parches de macrófitas en arroyos de montaña como hábitat de una rica fauna de macroinvertebrados.

En los arroyos estudiados numerosos taxones de dípteros de la familia Chironomidae presentaron elevada abundancia en los parches de vegetación acuática. Si bien estos organismos habitan en una gran variedad de ambientes, por lo general prefieren lugares de remansos y protegidos de las fuertes corrientes (^{Paggi, 2009}), tales como los que ofrecen las plantas acuáticas. H. curvispina y Americabaetis spp. resultaron también muy abundantes en las macrófitas relevadas, lo cual concuerda con lo reportado por otras investigaciones donde se registraron elevadas abundancias de anfípodos del género Hyallella spp. en plantas acuáticas (^{Casset et al., 2001}, ^{Giorgi et al., 1996}, ^{Saigo et al., 2009}) atribuyendo la presencia de estos macroinvertebrados principalmente al refugio que la vegetación provee (^{Casset et al., 2001}). Asimismo, dentro de los géneros de la familia Baetidae, Americabaetis spp. presenta una marcada afinidad por la vegetación acuática (^{Domínguez, Molineri y Nieto, 2009}). Los oligoquetos de la subfamilia Naidinae dominaron el ensamble de macroinvertebrados fitófilos en ambos periodos hidrológicos. Estos macroinvertebrados pueden encontrarse en una gran variedad de hábitats acuáticos, con preferencia por los sedimentos finos, donde suelen presentar mayor densidad (^{Marchese, 2009}). En este sentido, los parches de macrófitas actúan como un filtro de sedimentos finos (^{Argentina et al., 2010}, ^{Sand-Jensen y Mebus, 1996}), los cuales se acumulan en los parches propiciando la colonización por oligoquetos de agua dulce.

Los resultados del estudio mostraron diferencias estacionales en la composición taxonómica de los ensambles de macroinvertebrados fitófilos, lo cual puede estar asociado a las variaciones periódicas en la morfología de las plantas, que alternan morfotipos contrastantes en época de crecimiento y senescencia (^{Lillie y Budd, 1992}). Alternativamente, en épocas de alto caudal los eventos de crecidas pueden provocar la deriva de macroinvertebrados que encuentren sitios de anclaje en la vegetación acuática (^{Pardo y Armitage, 1997}).

La comparación de los índices estructurales de la comunidad de macroinvertebrados entre parches de diferentes especies de macrófitas (Hydrocotyle spp., R. flageliformis, R. nasturtium-aquaticum) solamente exhibió diferencias en la abundancia de macroinvertebrados cuantificada en m³. Rorippa nasturtium-aquaticum fue la especie que albergó el mayor número de individuos, lo cual puede deberse a la mayor densidad de follaje que presenta esta planta. ^{Ferreiro et al. (2011)} y ^{Walker, Wijnhoven y van der Velde (2012)} estudiaron los ensambles de macroinvertebrados que albergan macrófitas con diferente complejidad arquitectónica, encontrando que especies de arquitectura más compleja sustentan mayor abundancia de macroinvertebrados, pero no necesariamente mayor riqueza y diversidad. Sin embargo, las especies de macrófitas relevadas en nuestro estudio no estuvieron representadas igualitariamente entre los diferentes arroyos y periodos hidrológicos, por lo que este resultado constituye solamente una primera aproximación sobre posibles diferencias entre los ensambles de macroinvertebrados que habitan diferentes especies de macrófitas en estos arroyos de cabecera.

El estudio de los ensambles de macroinvertebrados fitófilos en cuencas de altura es de particular importancia, ya que brinda valiosa información sobre el uso del hábitat en estos arroyos, proveyendo la base para predecir respuestas bióticas frente a perturbaciones (^{Hawkins et al., 1993}). En el caso de las sierras de Córdoba en la región central de Argentina los pastizales de altura han sido sometidos a diferentes acciones antrópicas, entre las que se encuentra la forestación comercial con especies arbóreas de crecimiento rápido, principalmente pinos (^{Jobbágy et al., 2006}, ^{Plevich et al., 2002}). Esta modificación en el uso de la tierra se extiende hasta las riberas de los arroyos, provocando alteraciones en la intensidad lumínica que incide sobre los mismos (^{Principe, Márquez, Cibils-Martina, Jobbágy y Albariño, 2015}). Esta situación plantea potenciales efectos sobre la diversidad y abundancia de plantas acuáticas, y de manera concomitante sobre la fauna de macroinvertebrados fitófilos. El presente trabajo resalta la importancia de la vegetación acuática como un elemento estructural clave en los arroyos de altura, aportando además valiosa información de base a ser utilizada en el monitoreo de la biodiversidad. Futuros estudios que analicen la partición del hábitat en arroyos serranos de cabecera permitirán confirmar si las macrófitas actúan como hábitats exclusivos y en qué magnitud incrementan el elenco de especies a escala de tramo.