Estado actual del conocimiento sobre la dinámica hidrológica

Un antecedente importante del estado actual del conocimiento sobre el funcionamiento de los ecosistemas terrestres de México fue el establecimiento de un proyecto a largo plazo sobre la estructura y el funcionamiento de ecosistemas tropicales secos que lleva a cabo la UNAM desde comienzos de 1980 en la Estación de Biología Chamela, ubicada en la costa de Jalisco (^{Maass et al., 2002}, ^{Sarukhán y Maass, 1990}). En el marco de este proyecto se dieron los primeros estudios sobre el uso de agua de especies leñosas (^{Barradas y Fanjul, 1985}) y sobre la dinámica hidrológica en microcuencas para analizar el balance de agua en el bosque tropical caducifolio (^{Cervantes et al., 1988}, ^{Maass, 1992}, ^{Vose y Maass, 1999}). Paralelamente, se desarrollaron diferentes estudios de biogeoquímica del bosque (^{Campo et al., 1998}, ^{Campo et al., 2000}, ^{Campo et al., 2001}, ^{Davidson et al., 1993}, ^{Davidson et al., 1991}, ^{García-Oliva et al., 1994}, ^{García-Oliva et al., 1995a}, ^{García-Oliva et al., 1995b}, ^{García-Méndez et al., 1991}, ^{Maass, 1995}, ^{Maass et al., 1988}, ^{Vitousek et al., 1989}) y se dieron las primeras tesis de licenciatura y posgrado. Algunas síntesis de estos trabajos pioneros se pueden encontrar en ^{Maass et al. (2002)}, ^{Maass y Burgos (2011)} y ^{Jaramillo, Martínez-Yrízar y Sanford (2011)}.

Desde entonces, la investigación sobre este tema se ha ido robusteciendo y desarrollando en diferentes localidades del país, con estudios enmarcados desde una perspectiva ecohidrológica: un enfoque de las biogeociencias que ha permitido elucidar cómo los procesos hidrológicos tienen una influencia en la distribución, estructura y funcionamiento de los ecosistemas y cómo las respuestas de los procesos bióticos a su vez, a través de procesos de retroalimentación, impactan el ciclo hidrológico. Sin embargo, no fue sino hasta el año 2010 que aumentó el ritmo de publicación (63% del total de los trabajos publicados entre 2000 y 2016), con una tasa muy variable de un año a otro y un máximo de 7 artículos publicados en los últimos 5 años, entre 2010 y 2015 (Fig. 1a). Este aumento en el número de trabajos publicados se relaciona, principalmente, con la aplicación de nuevas técnicas, como el uso de torres para el monitoreo continuo de los flujos de vapor de agua y de CO₂ (empleando la técnica conocida como «Eddy Covariance») y el uso de isótopos estables para analizar el movimiento del agua de lluvia en el ecosistema y diferenciar el uso de distintas fuentes de agua (precipitación, niebla, agua en el suelo, arroyos y manto freático) por las plantas (^{Goldsmith et al., 2012}, ^{Tarin et al., 2014}, ^{Vargas et al., 2013}). Esta aproximación ha permitido pasar de una investigación básicamente descriptiva a una orientada a identificar los vínculos y mecanismos involucrados en la dinámica hidrológica y los flujos de elementos en el ecosistema.

Figura 1 Número de artículos publicados en revistas indizadas entre 1990 y 2016 sobre el funcionamiento de ecosistemas terrestres en México. a) dinámica hidrológica; b) almacenes y flujos de nitrógeno y fósforo. 

Del total de las 48 publicaciones indizadas sobre este tema para el periodo 1990-2016, los matorrales xerófilos son los ecosistemas que han recibido mayor atención de los estudios analizados, representando el 42% de las publicaciones (Fig. 2a). Le siguen los bosques templados, en especial los bosques de pino, de encino y de pino-encino, presentes en el 33% de los estudios, y los bosques tropicales caducifolios en el 25% del total de las publicaciones. Los bosques mesófilos de montaña, en el 23% de los trabajos, son el ecosistema para los que mejor se conoce el comportamiento de los distintos componentes del flujo de agua, así como la influencia de factores topográficos y de distintos tipos de cobertura (bosques de coníferas vs. bosques de latifoliadas) en la entrada de agua al suelo, la interceptación de niebla, entre otros aspectos clave de la dinámica hidrológica a escala de cuenca (^{Berry et al., 2016}, ^{Holwerda et al., 2010}, ^{Muñoz-Villers et al., 2016}). Los pastizales han sido analizados en el 13% de las publicaciones, en unas cuantas localidades del país. Hasta ahora, un solo estudio en un mezquital cuantificó el uso diferencial de agua por las plantas para explicar los mecanismos de la invasión de Prosopis velutina (mezquite) y las consecuencias del cambio de cobertura en el balance hídrico en áreas donde históricamente predominaban los pastizales semiáridos en el norte de México (^{Brunel, 2009}).

Figura 2 Porcentaje de estudios por tipo de ecosistema del total de las publicaciones indizadas producidas de 1990 a 2016 sobre el funcionamiento de ecosistemas terrestres en México. a) dinámica hidrológica; b) almacenes y flujos de nitrógeno y fósforo.BMM: bosques mesófilos de montaña; BT: bosques templados; BTC: bosques tropicales caducifolios; BTP: bosques tropicales perennifolios; MX: matorrales xerófilos; Mz: mezquitales; Pz: pastizales. 

La mayor atención de los estudios hacia las zonas áridas y semiáridas del país (matorrales y bosques tropicales caducifolios; 67% de las publicaciones) se debe a que la interacción atmósfera-vegetación-suelo es particularmente intensa en ecosistemas limitados por agua. En estas zonas, la disponibilidad de agua es crítica no únicamente por su escasez, sino también porque es altamente variable e impredecible en tiempo y espacio (^{Maass et al., 2002}, ^{Porporato y Rodríguez-Iturbide, 2002}). Para estos ecosistemas ya se tiene un mejor conocimiento de la contribución relativa de los componentes de la evapotranspiración (evaporación del suelo y transpiración) a la variación diaria y estacional de la misma (^{Robles-Morua et al., 2012}, ^{Tarin et al., 2014}), así como de la influencia de la estacionalidad contrastante de la precipitación (lluvias de invierno vs. lluvias de verano) en la dinámica de la evapotranspiración (^{Villarreal et al., 2016}).

Respecto a los objetivos de investigación, el 35% de los estudios han analizado la influencia de la estructura de la vegetación en la «partición de la precipitación», es decir, cómo se mueve y distribuye el agua en el ecosistema, o han analizado la relación entre rasgos funcionales de las plantas (forma, tamaño, fenología, características foliares, etc.) y el uso de agua, con el fin de dilucidar los mecanismos que determinan el balance de agua en el ecosistema (Tabla 1). En particular, se ha explorado cómo dichos atributos afectan la cantidad de agua de lluvia que es interceptada, que escurre por los tallos (llamada «escurrimiento por los troncos») y que atraviesa el follaje («escurrimiento por el follaje»), lo que a su vez determina la magnitud de la infiltración y la escorrentía superficial (^{Cantú-Silva y González-Rodríguez, 2001}, ^{Gómez-Tagle et al., 2015}, ^{Kellman y Roulet, 1990}, ^{Ponette-González et al., 2010}). Se ha encontrado que los valores de estos flujos varían considerablemente entre tipos de cobertura del suelo e intensidades de lluvia. Por ejemplo, ^{Holwerda et al. (2010)} encontraron que la fracción de lluvia anual que se pierde por interceptación (y que no atraviesa el dosel) fue del 17% en el bosque mesófilo de montaña maduro y solo del 8% en el bosque mesófilo secundario. Esta diferencia se debió a la mayor capacidad de almacenamiento de agua en el dosel y a la mayor área foliar específica en el bosque maduro. ^{Pérez-Suárez, Arredondo-Moreno, Huber-Sannwald y Serna-Pérez (2014)} encontraron que el agua interceptada, los escurrimientos por el tronco y por el follaje y la escorrentía variaron entre tipos de bosques (monoespecíficos y mixtos de pino-encino) y la intensidad de lluvia en una microcuenca en la mesa central de San Luis Potosí. Identificaron que la distribución de la lluvia en estos bosques es una función de los rasgos morfo-funcionales de cada especie (dimensiones de los árboles), de la estructura del bosque (densidad de árboles, índice de área foliar) y de la interacción entre las especies. Otros estudios comparativos de la influencia de las especies en la dinámica hidrológica del ecosistema incluyen los trabajos de ^{Carlyle-Moses, Flores Laureano y Price (2004)}, ^{Návar, 1993}, ^{Návar, 2011} y ^{Návar y Bryan (1990)} en bosques y matorrales del noroeste de México. En el bosque mesófilo de montaña, el estudio de ^{Alvarado-Barrientos et al. (2015)} analizó la contribución de las especies dominantes a la pérdida de agua por transpiración diurna y nocturna. Estos estudios están revelando los vínculos existentes entre diferentes procesos ecohidrológicos (entrada, flujos y almacenes de agua) así como identificar el origen de las fuentes de agua que permiten a los ecosistemas mantener sus funciones a través del tiempo (^{Goldsmith et al., 2012}).

El 15% de los estudios han investigado los atributos hidrológicos y su influencia en procesos del ecosistema a distintas escalas temporales y espaciales (Tabla 1). Por ejemplo, en ecosistemas áridos se ha investigado el efecto de la variación temporal (estacional e interanual) de la precipitación en el intercambio neto de CO₂ y de vapor de agua (^{Pérez-Ruíz et al., 2010}, ^{Verduzco et al., 2015}), en bosques tropicales secos, el papel de pulsos grandes de lluvia (≥ 10 mm) en las tasas netas de descomposición (^{Anaya, Jaramillo, Martínez-Yrízar y García-Oliva, 2012}) y la relación entre la variación estacional durante un año de la intercepción potencial de la radiación solar y el contenido de agua del suelo a nivel de cuenca (^{Galicia, López-Blanco, Zarco-Arista, Filips y García-Oliva, 1999}).

El 17% de los trabajos examinan las interacciones entre los procesos hidrológicos y la actividad de la vegetación, analizada a través de datos derivados de percepción remota (Tabla 1). Esta aproximación ha probado ser una herramienta útil para escalar los procesos del ecosistema a nivel de cuenca, regional y de país (^{Gondwe et al., 2010}, ^{Mora e Iverson, 1998}, ^{Tang et al., 2012}, ^{Vivoni, 2012}), así como validar/construir modelos predictivos del funcionamiento de ecosistemas basados en procesos hidrológicos (^{Ballinas, Esperón-Rodríguez y Barradas, 2015 Carlyle-Moses y Price, 2007}, ^{Méndez-Barroso et al., 2014}). Algunos de estos estudios han examinado la influencia del Monzón de Norteamérica, fenómeno climatológico de gran escala que aporta del 40 al 80% de la precipitación anual en solo 3 meses durante el verano cada año (^{Robles-Morua et al., 2012}), para explicar las variaciones en la dinámica de la vegetación, la evolución de la evapotranspiración y la partición de la precipitación en ecosistemas áridos y de alta montaña (^{Méndez-Barroso y Vivoni, 2010}, ^{Méndez-Barroso et al., 2009}, ^{Tang et al., 2012}).

Se ha avanzado en la validación de modelos analíticos de atributos hidrológicos a distintos niveles espaciales y su aplicabilidad a diferentes tipos de cobertura (^{Ballinas et al., 2015}, ^{Návar, 2013}, ^{Návar et al., 1999a}, ^{Návar et al., 1999b}), así como en la evaluación de diseños de muestreo (^{Carlyle-Moses et al., 2004}) y estrategias metodológicas para el análisis preciso de la dinámica hidrológica en el ecosistema (^{Gebremichael y Barros, 2006}, ^{Vivoni et al., 2010}; 10% de los trabajos, Tabla 1). Este avance ha estado acompañado del uso de torres de flujos turbulentos, de datos provenientes de percepción remota, o de una combinación de ambos; técnicas presentes en el 30% de las publicaciones.

Las alteraciones de los componentes del flujo de agua asociadas al cambio de uso de suelo, la invasión de especies y la incidencia de disturbios como incendios y plagas son aspectos que han sido abordados en el 17% de los estudios sobre la dinámica hidrológica en los ecosistemas terrestres de México (Tabla 1). Un ejemplo de esto son los trabajos en el bosque mesófilo de montaña, que con la combinación de mediciones ecofisiológicas, micrometeorológicas, hidrológicas y el uso de isótopos estables han podido identificar el impacto hidrológico y las relaciones causales por la conversión del bosque a otros tipos de cobertura (^{Muñoz-Villers y McDonnell, 2013}, ^{Muñoz-Villers et al., 2015}) o el tiempo necesario para la recuperación de la funcionalidad hidrológica del bosque (^{Muñoz-Villers et al., 2012}, ^{Muñoz-Villers et al., 2015}).

Los estudios con un enfoque experimental son escasos. ^{Arredondo et al. (2016)}, a través de un experimento de manipulación de lluvia, mostraron que el pastizal semiárido tropical es tolerante a la sequía pero sensible al legado de la precipitación previa de invierno en la productividad del siguiente verano. Este conocimiento es relevante en el contexto de la vulnerabilidad de la disponibilidad de agua ante el cambio climático y el cambio de uso de suelo (tan intenso en nuestro país).

En los últimos 10 años, la aportación de los estudios en México sobre la dinámica hidrológica ha aumentado, tanto en el número de ecosistemas distintos como en la variedad de localidades de estudio. La investigación se ha realizado en 10 estados de la República Mexicana, siendo Veracruz y Sonora los estados con el mayor número de publicaciones (25% cada uno), con estudios en los bosques mesófilos de montaña de la región central de Veracruz y en Sonora, en los ecosistemas áridos ubicados en las cuencas del río Sonora y del río San Miguel (^{Méndez-Barroso y Vivoni, 2010}, ^{Tarin et al., 2014}, ^{Vivoni et al., 2010}). En Nuevo León (21% del total de publicaciones) los estudios se han realizado en encinares, bosques de pino, bosques mixtos de pino-encino y en el matorral tamaulipeco en la planicie costera del Golfo de México (^{Cantú-Silva y González-Rodríguez, 2001}, ^{Carlyle-Moses et al., 2004}, ^{Návar, 2011}, ^{Návar et al., 1999b}). El estado de Jalisco (9% del total de publicaciones) sobresale por los estudios en la región de Chamela, donde predomina el bosque tropical caducifolio (^{Galicia et al., 1999}, ^{García-Oliva et al., 1995a}, ^{García-Oliva et al., 1995b}). En cada uno de los otros 6 estados se han publicado únicamente uno o dos trabajos sobre este tema (Fig. 3a).

Figura 3 Porcentaje de estudios por localidad del total de las publicaciones indizadas producidas de 1990 a 2016 sobre el funcionamiento de ecosistemas terrestres en México. a) dinámica hidrológica; b) almacenes y flujos de nitrógeno y fósforo. 

Estado actual del conocimiento sobre la dinámica del nitrógeno y fósforo

Los estudios sobre la dinámica de nutrientes en los ecosistemas terrestres de México han tenido principalmente un enfoque de investigación básica, dirigidos a describir los almacenes y flujos de C, N y P y la influencia de la variabilidad climática en dichos procesos. De acuerdo con los criterios de la búsqueda para esta revisión, los estudios comenzaron en 1991 con un trabajo en el bosque tropical caducifolio de Chamela sobre las emisiones de óxido nítrico del suelo (^{García-Méndez et al., 1991}). Al igual que los estudios sobre la dinámica hidrológica, el número de publicaciones por año ha sido muy variable, con la mayor producción en los últimos 10 años (65% del total de las 52 publicaciones de 1990 a 2016) y un máximo de 6 artículos hasta el 2008 (Fig. 1b). El ciclo del N ha sido el más investigado por ser uno de los nutrientes más importantes y limitante de la productividad primaria en muchos ecosistemas terrestres (^{LeBauer y Treseder, 2008}). Así, mientras que el 86% de los trabajos abordaron aspectos del ciclo del N, solo el 50% abordó aspectos del ciclo del P.

Por tipo de ecosistema, en los últimos 25 años los estudios sobre la dinámica del N y P se han llevado a cabo en bosques tropicales, bosques templados, pastizales y matorrales xerófilos en muy pocas localidades del país. El bosque tropical caducifolio aparece en el 60% de las 52 publicaciones, seguido de los pastizales, con el 25% (Fig. 2b). El bosque templado está representado en el 13% de los estudios, seguido por el bosque tropical perennifolio y el matorral xerófilo, con poco menos del 10% cada uno. La dinámica de N y P en bosques mesófilos de montaña ha sido pobremente estudiada (4% del total de publicaciones), lo cual contrasta con el alto número de trabajos realizados sobre la dinámica hidrológica de este ecosistema en México, como se mostró en el apartado anterior. El mayor número de trabajos en los bosques tropicales caducifolios se debe, al igual que con los estudios de hidrología, a los esfuerzos e intereses institucionales por conocer el funcionamiento de este tipo de ecosistemas, que cubren aproximadamente el 10% del territorio, albergan una alta biodiversidad y se encuentran bajo una fuerte presión por disturbio antropogénico (^{Portillo-Quintero y Sánchez-Azofeifa, 2010}). Históricamente, estos esfuerzos se han centrado en la región de Chamela, en la costa de Jalisco, con el propósito de entender los efectos de la estacionalidad y de la conversión del bosque a campos agropecuarios (^{Jaramillo et al., 2011}, ^{Maass et al., 2002}). Una aportación reciente de relevancia global al conocimiento de la dinámica de nutrientes en los bosques tropicales de las tierras bajas y de montaña es la publicación de un metaanálisis que exploró las consecuencias del enriquecimiento antropogénico de N atmosférico en los ciclos del C y el N. Este análisis cubrió una revisión de 64 estudios repartidos en 39 localidades en 14 países, con una sola localidad en la península de Yucatán representando a México (^{Bejarano-Castillo, Campo y Roa-Fuentes, 2015}).

Por tema de investigación, las publicaciones sobre N y P incluyen estudios relacionados con el análisis cuantitativo de los almacenes y flujos de elementos en ecosistemas conservados, la influencia del dosel y de las especies dominantes en estos flujos, así como de las interacciones entre estos nutrientes y la actividad microbiana del suelo (Tabla 2). Otros temas relevantes incluyen el efecto de disturbios (cambio de uso del suelo, efecto de borde) y el análisis de los cambios a través de la sucesión secundaria. El compartimento más estudiado es el del suelo (^{Campos, 2010}, ^{Hughes et al., 1999}, ^{Hughes et al., 2000}, ^{Jaramillo et al., 2003}, ^{Medina-Roldán et al., 2008}, ^{Saynes et al., 2005}), seguido por el del mantillo (^{Anaya et al., 2007}, ^{Campo et al., 2007}, ^{Tobón et al., 2010}). En general, datos sobre los flujos de N y P por vía de la caída hojarasca, la principal ruta del regreso de los nutrientes al suelo, son escasos para la mayoría de los ecosistemas terrestres de México.

El enriquecimiento de nutrientes a través del escurrimiento del agua de lluvia por el follaje ha sido abordado en el 17% del total de las publicaciones (Tabla 2). Este flujo se ha documentado para bosques tropicales caducifolios (^{Campo et al., 1998}, ^{Campo et al., 2001}, ^{Runyan et al., 2013}), bosques templados (^{Pérez-Suárez, Fenn, Cetina-Alcalá y Aldrete, 2008}) y el bosque tropical perennifolio (^{Álvarez-Sánchez, Barajas-Guzmán, Campo y León, 2016}). La contribución del enriquecimiento de nutrientes por este flujo varía entre eventos individuales de lluvia, entre compuestos químicos y entre tipos de ecosistema. Por ejemplo, los valores más altos se presentan en los bosques templados, donde los escurrimientos de nitratos a través del follaje pueden alcanzar valores de hasta 3.01 mg L⁻¹. Al parecer, tales escurrimientos (o flujos) fueron determinados por la forma monopódica de los árboles más que por la cantidad de la precipitación. En los bosques tropicales, tanto estacionales como húmedos, los valores máximos de dichos flujos fueron considerablemente más bajos (0.40 y 1.16 mg L⁻¹, respectivamente).

La influencia de las especies en el flujo de nutrientes, analizada en el 14% de las publicaciones (Tabla 2), incluye los trabajos con especies de pino y abeto en los bosques templados cercanos a la Ciudad de México (^{Fenn et al., 1999}, ^{Pérez-Suárez et al., 2008}); con las leguminosas Lysiloma microphyllum Benth. (Cárdenas y ^{Campo, 2007}) y Caesalpinia eriostachys Benth. (^{Toledo-Aceves y García-Oliva, 2008}) en los bosques tropicales caducifolios de Huautla y Chamela, respectivamente; con Quercus sp. en los bosques de Michoacán (^{Chávez-Bergara et al., 2016}), con Prosopis juliflora (Sw.) DC., Acacia farnesiana (L.) Willd. y Mimosa biuncifera Benth. de la región semiárida de Durango (^{Herrera-Arreola, Herrera, Reyes-Reyes y Dendooven, 2007}) y con Astrocaryum mexicanum Liebm., una palma dominante del sotobosque en el bosque tropical perennifolio de Los Tuxtlas, Veracruz (^{Álvarez-Sánchez et al., 2016}). En este último caso, la influencia de la palma en los ciclos del N y el P es notable, ya que sus copas actúan como una trampa natural de la hojarasca que cae de los estratos superiores del bosque formando una capa de mantillo que enriquece con nutrientes el agua de lluvia que escurre por los troncos. Este mecanismo es una ruta significativa en las entradas de N y P al suelo en este bosque lluvioso.

Una contribución importante a los estudios sobre la dinámica de nutrientes en los bosques tropicales estacionalmente secos ha sido la medición, previo a la abscisión foliar, de la reabsorción (el regreso de nutrientes de las hojas a la planta durante la senescencia foliar) y la proficiencia (concentración de nutrientes en las hojas completamente senescentes) de N y P en especies dominantes o por grupos funcionales (Cárdenas y ^{Campo, 2007}, ^{Rentería et al., 2005}, Rentería y ^{Jaramillo, 2011}). Este enfoque ha permitido identificar el control de la disponibilidad de agua en la dinámica de los nutrientes, estudiar la eficiencia de uso de nutrientes y explicar el funcionamiento del ecosistema en términos de los mecanismos de conservación de N y P en ambientes estacionalmente secos (^{Rentería y Jaramillo, 2011}). A pesar de la importancia de la reabsorción en la eficiencia de uso y conservación de nutrientes, este es un tema que ha sido muy poco abordado en los estudios sobre la dinámica de nutrientes en los ecosistemas terrestres de México (6% del total de las publicaciones).

Los estudios en relación con la actividad microbiana en el suelo (14% de las publicaciones; Tabla 2) se han realizado principalmente en ecosistemas limitados por agua, como bosques secos y matorrales. Se ha estudiado la dinámica de N en las llamadas islas de fertilidad (Perroni-Ventura, Montaña y ^{García-Oliva, 2006}) y en las costras biológicas del suelo (^{Sandoval-Pérez et al., 2016}), mostrando que la biomasa y la actividad microbiana en las islas y las biocostras mejora localmente la dinámica de C y N en estos ambientes. Se ha analizado el efecto diferencial de los macro- y micro-agregados del suelo en la dinámica de C y N, y en la estructura de la comunidad microbiana del suelo en el bosque tropical caducifolio (^{Noguez et al., 2008}), así como el efecto de la composición de la hojarasca en la actividad microbiana y comunidad de hongos en un bosque deciduo de Quercus (^{Chávez-Bergara et al., 2016}). También se ha investigado la influencia de distintas especies de árboles remanentes en pastizales inducidos sobre el N y C microbiano del suelo (^{Galicia y García-Oliva, 2004}, ^{Galicia y García-Oliva, 2008}). El potencial de transformación de C, N y P por la comunidad microbiana del suelo en dos sistemas vegetación-suelo contrastantes (matorral y pastizal) fue analizado por ^{Tapia-Torres, López-Lozano, Souza y García-Oliva (2015)}, mostrando que el suelo del pastizal promueve un sistema cerrado que conserva el N, mientras que en el matorral es un sistema es abierto que libera N. Para el bosque tropical caducifolio, ^{Montaño, García-Oliva y Jaramillo (2007)} analizaron el efecto de las variaciones estacionales del C orgánico disuelto en la dinámica del N y la actividad microbiana del suelo. Recientemente se han introducido nuevos enfoques (filogenéticos y moleculares) para analizar, por ejemplo, la relación del N almacenado en la hojarasca producida por varias especies arbóreas con sus afinidades filogenéticas (Bhaskar, Porder, ^{Balvanera y Edwards, 2016}).

Estudios con un enfoque experimental (12% de las publicaciones; Tabla 2) han sido diseñados para analizar el efecto de la fertilización con N y P en los almacenes y ciclos de dichos elementos a través de la sucesión secundaria o a través de un gradiente de precipitación. Tal es el caso de los trabajos de ^{Campo, Solís y Gallardo (2012)}, ^{Ceccon, Sánchez y Campo (2002)}, ^{Gamboa et al. (2010)} y ^{Bejarano, Etchevers, Ruíz-Suárez y Campo (2014)} llevados a cabo en bosques tropicales secos. A través de un experimento de fertilización en el laboratorio, ^{Bejarano et al. (2014)} analizaron los efectos sobre los flujos de NO₂, la mineralización de N y la concentración de N en la biomasa microbiana al añadir N al suelo proveniente de localidades de bosque tropical seco de Yucatán con diferentes niveles de precipitación. Los resultados mostraron que tales efectos dependen de las condiciones de limitación de agua que operan en cada localidad.

El efecto del cambio de uso del suelo sobre los almacenes y la dinámica de los nutrientes es un tema de estudio que ha recibido una notable atención (29% de las publicaciones; Tabla 2). Ejemplos de estos estudios son los trabajos de ^{Campos (2010)}), ^{Campos, Etchevers, Oleschko e Hidalgo (2012)} y ^{Campos, Oleschko, Etchevers e Hidalgo (2007)} en los bosques de niebla del Cofre de Perote, de ^{Valdespino, Romualdo, Cardenazzi y Campo (2009)} en los bosques secos de la Sierra de Huautla, de ^{Morales-Romero, Campo, Godínez-Álvarez y Molina-Freaner (2015)} en el matorral xerófilo de Sonora, y de ^{García-Oliva, Gallardo y Montaño (2006)}, ^{Giardina, Sanford y Døckersmith (2000)} y ^{Jaramillo et al. (2003)} en los bosques estacionalmente secos de Chamela. En particular, se ha encontrado que el N orgánico del suelo (^{García-Oliva et al., 2006}), la mineralización del N (^{Campos et al., 2007}, ^{Morales-Romero et al., 2015}) y los almacenes de N y P (^{Hughes et al., 2000}, ^{Das et al., 2011}) se reducen como consecuencia de la conversión a campos agropecuarios. Un solo estudio, que integró varios componentes de la dinámica del ecosistema y variables sociales, ha analizado la resiliencia del bosque tropical seco al cambio de uso de suelo (^{Gavito et al., 2014}). Este estudio mostró la buena capacidad de respuesta y adaptación del socio-ecosistema de bosque tropical seco en Chamela, resaltando la importancia que ha tenido la preservación del capital natural, favorecida por la existencia de un área natural protegida y el bajo impacto humano en esa zona (^{Gavito et al., 2014}).

A la fecha, son muy pocas las localidades (distribuidas en 13 estados del país) donde se ha estudiado la dinámica del N y P de los ecosistemas terrestres de México (Fig. 3b). La mayoría de los trabajos se han realizado en Jalisco (44% de las publicaciones), seguido por la península de Yucatán (17%), especialmente en el bosque tropical caducifolio en ambos estados. Con una menor representación, este tema se ha investigado en el estado de Veracruz, principalmente en el bosque mesófilo de montaña y el bosque tropical perennifolio (13% del total de las publicaciones; Fig. 3b). En cada uno de otros 10 estados de la República Mexicana se han publicado uno o dos trabajos sobre los almacenes y dinámica de N y P (Fig. 3b) y la mayoría en sitios ubicados en comunidades de zonas áridas y semiáridas.

Aportes en la aplicación del conocimiento

La presente revisión nos permitió identificar varios trabajos que podrían incidir en la aplicación del conocimiento, pero la mayoría (85%) han sido de investigación básica. Estudios de corte más aplicado son trabajos que no cumplieron con los criterios de la búsqueda, pero abordan aspectos como la problemática de uso de agua asociada al turismo en las zonas tropicales estacionales (^{Riensche, Castillo, Flores-Díaz y Maass, 2015}), el papel de los ecosistemas en la provisión de servicios ecosistémicos (^{Balvanera et al., 2016}), las relaciones entre variables biofísicas y socioeconómicas para elucidar los vínculos entre la degradación del suelo y el ciclo hidrológico a distintas escalas (^{Huber-Sannwald, Maestre, Herrick y Reynolds, 2006}) y la aplicación del enfoque socioecosistémico en la política pública del país (^{Challenger, Bocco, Equihua, Lazos-Chavero y Maass, 2015}). Estos son algunos ejemplos de investigación aplicada que merece un análisis más completo en una futura revisión sobre este tema.

Uno de los estudios identificados en la presente revisión con el potencial de incidir en la aplicación del conocimiento es el trabajo hidrogeológico de ^{Gondwe et al. (2010)} en la región de la península de Yucatán donde se ubica la Reserva de la Biosfera de Sian Ka’an. Con el fin de desarrollar una gestión adecuada del agua subterránea, este estudio empleó la combinación de parámetros geofísicos y de percepción remota en la determinación de la recarga de acuíferos (17% de la precipitación promedio anual) y su variación espacial a través de la región de estudio. Otro trabajo, en el contexto del manejo de bosques, identificó los vínculos entre los periodos de sequía, la humedad del suelo y la incidencia de plagas (escarabajos descortezadores) en áreas quemadas de bosques templados sujetos a una alta incidencia de incendios (^{Návar, 2015}). Este estudio enfatizó que el entender la convergencia de estos vínculos con anomalías climáticas es crítico para evaluar la vulnerabilidad de los bosques a este tipo de disturbios e implementar mejores prácticas de manejo forestal. A escala de cuenca, ^{Muñoz-Villers et al. (2016)} cuantificaron el tiempo de tránsito del agua de lluvia en la cuenca alta del río La Antigua, Veracruz, identificando las variables físicas (fisiografía, topografía y permeabilidad de la interfase suelo-roca) que contribuyen a sostener el flujo del caudal, bajo diferentes tipos de cobertura e intensidades de lluvia. Este estudio muestra el valor que tiene la conservación del bosque mesófilo de montaña para mantener los tiempos de residencia del flujo base de ríos largos. Para la cuenca del río Conchos, Chihuahua, ^{Reyes-Gómez, Viramontes-Pereida, Miranda-Ojeda, Sánchez-Fernández y Viramontes-Olivas (2007)} compararon la capacidad de infiltración y escorrentía entre suelos de bosque y de pastizal para determinar las áreas de recarga en la cuenca. Este estudio encontró que la infiltración del bosque (intervalo de variación del 60 al 100%) disminuye al 40% debido a la deforestación. En el caso del N y el P, un estudio examinó los efectos de distintos tratamientos de restauración en la recuperación del estatus de los nutrientes del suelo en una pradera ganadera en un sitio anteriormente cubierto por bosque tropical perennifolio (^{Tobón et al., 2010}).

En las 48 publicaciones sobre la dinámica hidrológica de los ecosistemas terrestres de México es notable la colaboración que se ha dado entre instituciones nacionales y del extranjero, tanto de Latinoamérica como de Europa, Australia, Estados Unidos y Canadá. En total, 18 instituciones mexicanas han realizado publicaciones con la colaboración de 30 instituciones del extranjero. Destacan por sus contribuciones 5 instituciones mexicanas, principalmente la UNAM (33% de las publicaciones), y 2 del extranjero (la Universidad Estatal de Arizona y la Universidad de Toronto, con el 17% de las publicaciones cada una; Fig. 4a). Veinte de las 48 publicaciones fueron producto de la colaboración de instituciones mexicanas y del extranjero, 16 fueron producidas solo por instituciones mexicanas y 12 solo por instituciones del extranjero.

Figura 4 Porcentaje de estudios por institución académica participante del total de las publicaciones indizadas producidas de 1990 a 2016 sobre los ecosistemas terrestres de México. a) dinámica hidrológica; b) almacenes y flujos de nitrógeno y fósforo. CCGSS: Centro del Cambio Global y la Sustentabilidad en el Sureste A.C.; CIIDIR: Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo Regional Integral; CINVESTAV: Centro de Investigación y de Estudios Avanzados del Instituto Politécnico Nacional; CSIC: Consejo Superior de Investigaciones Científicas; INECOL: Centro Instituto de Ecología, A.C.; INIFAP: Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias; IPICYT: Instituto Potosino de Investigación Científica y Tecnológica, A.C.; ITSON: Instituto Tecnológico de Sonora; UANL: Universidad Autónoma de Nuevo León; USDA: U.S. Department of Agriculture; WHRC: Woods Hole Research Center. 

Las publicaciones encontradas en esta revisión sobre los almacenes y ciclos de N y P de los ecosistemas terrestres de México se realizaron con la participación de 25 instituciones: 10 mexicanas y 15 del extranjero. La UNAM está presente en la mayoría de las 52 publicaciones (91%), seguida por el Colegio de Posgraduados (COLPOS), con un 15%, y el Instituto de Ecología A.C. (INECOL), con un 9% (Fig. 4b). El resto de las 7 instituciones mexicanas están representadas en una o dos publicaciones. Del total de las 52 publicaciones, la mayoría (71%) fueron producidas solo por instituciones mexicanas y únicamente 14 publicaciones resultaron de la colaboración internacional, principalmente con el Consejo Superior de Investigaciones Científicas de España, la Universidad Estatal de Oregon y la Universidad de Stanford. Únicamente 2 de los 52 trabajos fueron publicados sin la participación de instituciones mexicanas.

Programas docentes que imparten cursos de Ecología de Ecosistemas en México

Los cursos de ecología de ecosistemas en México comenzaron a mediados de la década de 1980, cuando inició el Programa de Doctorado en Ecología coordinado por el Centro de Ecología de la Universidad Nacional Autónoma de México (hoy Instituto de Ecología, UNAM) que incluía en su plan de estudios la materia de Ecología de Ecosistemas. Desde 1990, dicho curso se ha impartido de manera ininterrumpida en el Posgrado en Ciencias Biológicas de la UNAM. Hasta donde sabemos, y quizá solo con algunas excepciones (como la Licenciaturas en Ecología de la Universidad Estatal de Sonora [UES] y la de Ingeniero en Recursos Agropecuarios del CUCSUR de la Universidad de Guadalajara), es raro que la materia de Ecología de Ecosistemas, con un contenido temático que abarque marcos conceptuales y todos los componentes del funcionamiento del ecosistema y sus interacciones (hidrología, energética y biogeoquímica), se incluya en los planes de estudios de las licenciaturas afines tales como la de Ciencias de la Tierra en la Facultad de Ciencias de la UNAM y las de Biología en la Universidad Autónoma Metropolitana, en la Universidad de Sinaloa y en la UNAM, entre otras. En estas últimas solo se imparten conocimientos generales de ecología de ecosistemas dentro del programa general de la materia de Ecología, o de cursos independientes por temas, o que combinan la ecología de comunidades y de ecosistemas en una sola materia. Con el surgimiento de carreras más interdisciplinarias y multi-institucionales han ido apareciendo cursos claramente enmarcados en el paradigma ecosistémico. Son un ejemplo de esto los cursos de Hidrología y Energética de Ecosistemas, de Biogeoquímica del Ecosistema y de Manejo Integral de Ecosistemas, que forman parte del plan de estudios de la Licenciatura en Ciencias Ambientales de la Escuela Nacional de Estudios Superiores Unidad Morelia de la UNAM. Un número significativo de tesis de maestría y doctorado, en temas de la dinámica hidrológica y de los almacenes y flujos de nutrientes en los ecosistemas terrestres de México, ha ido aumentado en correspondencia con el mayor número de artículos publicados en estos temas. Por ejemplo, en los catálogos digitales de tesis de posgrado disponibles en los portales de la UNAM, del Instituto Potosino de Investigación Científica y Tecnológica A.C. (IPICYT), del INECOL y del Instituto Tecnológico de Sonora (ITSON) identificamos (basándonos en el título de la tesis) al menos una centena de trabajos que abordaron tópicos relacionados con la dinámica hidrológica y biogeoquímica de los ecosistemas terrestres de México. Estos trabajos de tesis se realizaron bajo la dirección de varios de los investigadores que aparecen como autores en las publicaciones de la presente revisión, la mayoría en los últimos 10 años. Dada la importancia que tiene el tema del agua en los aspectos biológicos, ecológicos y sociales, sobresale en las tesis que abordan temas de la dinámica hidrológica un vínculo con procesos de cambios de uso del suelo y con la provisión y calidad del agua. Sin embargo, aún se requiere un mayor impulso en la formación de recursos humanos en las investigaciones con un enfoque integral al estudio de los patrones y procesos del funcionamiento de los ecosistemas terrestres de México. Tal formación es importante para subsanar el reducido número de expertos que se tienen en el país en este campo de estudio. Como bien lo señalan ^{Vargas et al. (2012)}, en México esta disciplina se trabaja con una infraestructura y programas de monitoreo de largo plazo aún muy limitados. Esto resulta contradictorio, dada la importancia del enfoque ecosistémico para abordar y resolver los retos ecológicos y ambientales actuales asociados al acelerado cambio en los ecosistemas a nivel nacional y global.

Vacíos del conocimiento, retos y perspectivas de investigación

Los siguientes son algunos aspectos importantes que se desprenden de la presente revisión de la bibliografía de trabajos de corte ecosistémico en México en los últimos 25 años: