Introducción

A nivel internacional, los ecosistemas terrestres y acuáticos son reconocidos como sumideros de carbono por almacenar durante largos periodos el CO₂ fijado de la atmósfera como parte del ciclo biogeoquímico del carbono (^{Adame et al., 2018}). En los humedales costeros, al igual que en los ecosistemas terrestres, el carbono permanece secuestrado en la biomasa de las plantas. Sin embargo, en ecosistemas acuáticos, como los manglares, el suelo es el principal almacén de carbono, ya que puede acumular hasta 4 veces más, con respecto a los ecosistemas terrestres (^{Alongi, 2012}, ²⁰¹⁴). Lo anterior es debido a la alta tasa de productividad expresada en biomasa, producto de la fotosíntesis y las altas tasas de acumulación sedimentaria que caracterizan a los manglares (^{Giri et al., 2011}). La reserva de carbono, es uno de los servicios ambientales más importantes que ofrecen los manglares, puesto que contribuye a minimizar los efectos del cambio climático (^{Kauffman et al., 2013}).

La eficiencia en la capacidad de fijación del CO₂ atmosférico en los bosques de mangle, dependen principalmente de la densidad y productividad del bosque, el área basal, altura y edad de los árboles, así como de la eficiencia fotosintética de cada especie, los cuales son modulados por las características fisicoquímicas del agua y suelo (pH, potencial redox, salinidad, nutrientes), topografía e hidroperiodo, dinámica de los sedimentos y el clima (^{Sitoe et al., 2014}). Por lo cual, la capacidad de fijación de carbono en los manglares exhibe una amplia variabilidad a nivel global, regional y local (^{Adame et al., 2013}; ^{Mitsch y Gosselink, 2000}; ^{Piedra y Sierra, 2014}).

La modificación en la tasa de sedimentación, erosión del suelo y la pérdida de la biomasa vegetal implica que los manglares emitan gases de efecto invernadero, superando el 66.3% MgCO₂ eq, por cada hectárea de manglar perdido (^{Kauffman et al., 2016}).

A nivel internacional, México ocupa el cuarto lugar en cobertura de mangle (^{Valderrama-Landeros et al., 2017}). Sin embargo, se ha estimado una disminución de 14.3% de cobertura desde 1981 a 2005 en todo el país (^{Valderrama-Landeros et al., 2014}). En específico, en el Pacífico mexicano la pérdida en extensión de bosque de manglar se estima en 14.4% en la costa de Sinaloa y 11.8% en la costa de Nayarit (^{Valderrama-Landeros et al., 2017}). Los manglares que bordean el sistema estuarino de San Blas-Laguna Grande de Mexcaltitán, localizado al norte de Nayarit y sur de Sinaloa en el Sistema de Humedales Marismas Nacionales, presentan pérdida de cobertura y cambios en las condiciones ambientales, atributos forestales y el funcionamiento en los ecosistemas de manglar durante las últimas décadas (^{Berlanga-Robles y Ruiz-Luna, 2007}). Esto se ha atribuido a las alteraciones en la hidrología y uso del suelo ocasionado por la construcción de obras hidráulicas, infraestructura de transporte y comunicaciones, instalaciones de acuicultura durante el periodo de 1972 a 2015 y por el impacto de eventos hidrometeorológicos extremos. Este es un escenario preocupante, puesto que la pérdida en la cobertura de manglar contribuye con la reducción de los servicios ecosistémicos y al aporte de aproximadamente de 10% de las emisiones de gases de efecto invernadero (^{Donato et al., 2011}).

Considerando esas alteraciones, esta investigación estimó la reserva de carbono y sus cambios en los bosques de mangle que bordean el cauce del río San Pedro Mezquital en Marismas Nacionales, Nayarit, con base en gradientes ambientales establecidos por presión antrópica y ocurrencia de eventos hidrometeorológicos durante 35 años. Asimismo, se evaluó el valor monetario de los servicios de almacenamiento de carbono del manglar en término de dióxido de carbono equivalente (CO₂ eq), para que los tomadores de decisiones tengan bases científicas para el manejo y conservación de sumideros de carbono azul, para mitigar los efectos del cambio climático y consolidar las alternativas de uso y conservación de los manglares.

Material y métodos

El área de estudio pertenece al Sistema de Humedales Marismas Nacionales (SMN), ubicado en la Reserva de la Biosfera de Marismas Nacionales, Nayarit al norte de la costa del Pacífico de México. El clima es subhúmedo, con un intervalo anual de temperatura entre 26 y 28 ^oC (media máxima de 30 a 34 ^oC). Con precipitación entre 800 y 1,200 mm anual^-1 y evaporación de 1,800 a 2,000 mm anual^-1 (Semarnat, 2013). Es un área natural protegida (ANP) de 133 mil hectáreas, sitio RAMSAR (Núm. 732) desde 1995 y área de importancia para la conservación de las aves, que incluye una red de lagunas costeras salobres, llanuras de inundación, esteros, estuarios, antiguas barreras arenosas, lagunas semiparalelas, deltas, pantanos, marismas y manglares (^{Rodríguez-Zuñiga, 2013}; ^{Valderrama-Landeros et al., 2017}). Los manglares son la vegetación dominante con una extensión de 67,096 ha de tipo borde y ribereño (Valderrama-Landeros et al., 2017). Las especies de mangle ubicadas en el SMN son Rhizophora mangle L. (mangle rojo), Laguncularia racemosa (L.) Gaerth f. (mangle blanco), Avicennia germinans L. (mangle negro) y Conocarpus erectus L. (mangle botoncillo).

El SMN es una de las áreas de mangle con mayor presión antrópica y frecuentes eventos hidrometeorológicos en México, que han ocasionado cambios en la estructura y función de este ecosistema (^{Acosta-Velázquez, 2003}; ^{Calderón y Aburto, 2009}; ^{Ruiz-Luna et al., 2006}; ^{Valderrama-Landeros et al., 2017}).

Con base en la variabilidad de la estructura forestal, parámetros fisicoquímicos del agua intersticial y suelo, así como el grado de conservación, se seleccionaron 12 sitios en los bosques de mangle ubicados en el borde y a lo largo del cauce del río para efectuar muestreos en 3 grandes zonas: sur (S0, S1, S2, S3, S4, S5), centro (S6, S7, S8, S9) y norte (S10, S11) (fig. 1).

Figura 1 Ubicación del área de estudio y sitios de muestreo en los bosques de mangle ubicados a lo largo del cauce del río San Pedro Mezquital en Marismas Nacionales, Nayarit, México. 

Para la determinar la variación del hidroperiodo se evaluaron los cambios en el nivel del agua intersticial en 21 estaciones hidrométricas (TH): 9 en la zona sur, 8 en la centro y 4 en la norte, en el área en estudio (fig. 1). Se realizaron 2 muestreos, uno en época de estiaje entre el 14 y 21 de marzo de 2015 y otro en época de lluvias, entre el 10 y 18 de septiembre del 2015. Las estaciones hidrométricas se nivelaron tomando como referencia la vertical del nivel medio del mar, a partir de vértices geodésicos localizados en el área en estudio denominados Coronado y Batanga, proporcionados por la Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas de Marismas Nacionales. Las nivelaciones de las estaciones hidrométricas se realizaron mediante el empleo de un GPS RTK y una estación total.

Los registros de nivel se obtuvieron mediante 23 sensores OTT Thalimedes (alcance de medición 19,999 m y resolución de 0.001 a 0.01 m), los cuales fueron sincronizados en tiempo para obtener de manera precisa simultánea la distribución espacial y temporal de los niveles del agua intersticial, con respecto a los niveles de marea en los cuerpos de agua adyacentes.

La distribución de las estaciones hidrométricas se realizó teniendo en cuenta que las fluctuaciones de nivel del agua intersticial en los manglares con forzamiento por marea, se pueden considerar como un flujo unidireccional en un acuífero confinado. La ecuación (1) describe el flujo en las 3 direcciones. Simplificando la ecuación 1, obtenemos la ecuación (2), donde se reduce a la ecuación diferencial que rige el flujo en una dirección (^{Todd y Mays, 2005}).

Por favor insertar como salgan las ecuaciones, ya se pidieron al autor tecleadas

donde h = nivel piezométrico respecto al nivel de referencia vertical adoptado, x = distancia desde la frontera (orilla del borde del río) hacia tierra adentro (interior del bosque de mangle), S = coeficiente de almacenamiento del acuífero, K= conductividad hidráulica, b = espesor de la capa saturada, T = coeficiente de transmisividad del suelo (igual a Kb), t = tiempo.

Se analizó el comportamiento de los niveles de agua intersticial, desde la frontera (orilla) en el cauce del río hacia el interior del bosque de mangle, obtenido en las estaciones hidrométricas y el estimado a partir de la ecuación (2). Los resultados mostraron que los constituyentes de marea disminuyen su amplitud a medida que aumenta la distancia a la frontera y el lapso (fase) de un máximo dado del constituyente, se incrementa. El modelo que describe la ecuación (2), muestra que la respuesta en los niveles del agua intersticial depende de la amplitud de la marea, de la distancia de la zona de forzamiento, del coeficiente de transmisibilidad del suelo y del coeficiente de almacenamiento del acuífero.

La estimación de la biomasa arbórea se obtuvo aplicando ecuaciones alométricas a partir de la biomasa aérea (ecuación 3) y subterránea (ecuación 4) (^{Chave et al., 2005}; ^{Komiyama et al., 2005}). El valor de densidad por especie de mangle se calculó a partir de la base de datos internacional sobre densidad aparente de la madera reportados por ^{Chave et al. (2005)} y ^{Zanne et al. (2009)}. Ésto se llevó a cabo en 12 sitios de los bosques de mangle ubicados en el borde y a lo largo del cauce del río.

donde B_a = biomasa aérea de los árboles en peso seco (Kg), B_r = biomasa de la raíz subterránea en peso seco (Kg), ρ = densidad de madera (g cm^-3), D = diámetro del árbol a la altura de 1.30 m para A. germinans y L. racemosa. En el caso de R. mangle, a 30 cm después de la última raíz aérea, se midió el diámetro y H = altura del árbol (m).

La reserva de carbono en la biomasa aérea se estimó, multiplicando la biomasa en peso seco por un factor de 0.5 y para las raíces (biomasa subterránea) por un factor de 0.39 (^{Kauffman et al., 2016}).

Para estimar la reserva de carbono en el suelo, en cada sitio se recolectaron manualmente 2 núcleos sedimentarios, utilizando tubos de PVC de 10 cm de diámetro, los cuales fueron fechados con el método de ²¹⁰Pb. El procesamiento de los núcleos, estimación de edades y la tasa de acumulación másica (TAM) se realizó de acuerdo con ^{Ruiz-Fernández et al. (2018)}. A cada sección del núcleo sedimentario se le determinó la densidad aparente (g cm^-³) mediante la división del peso seco y el volumen de la muestra; así como el carbono orgánico almacenado en el suelo con base al método descrito por ^{Kauffman et al. (2016)}, ^{Saravanakumar et al. (2008)} y ^{Sitoe et al. (2014)} Para determinar la concentración de carbono orgánico en el suelo, se pesaron de 3 a 5 mg por muestra de suelo en una cápsula de plata en una balanza analítica Mettler XP6 (± 0.001 mg). Para eliminar el carbono inorgánico, se le adicionó HCl 1:1 hasta que no presentó reacción. La concentración de carbono fue determinada usando un analizador Flash 2000 Organic Elemental Analyzer, C-N-S, y se utilizó una curva de calibración con sulfanilamida para validar la reproducibilidad y precisión.

La reserva de carbono en el suelo se estimó en 20 cm con base en lo descrito por ^{Kauffman et al. (2013)} y ^{Sitoe et al. (2014)} (ecuación 5).

donde C_orgs = carbono orgánico en el suelo (Mg C ha^-1), Dp = densidad aparente (g cm^-3), Ips = intervalo de profundidad en el suelo (cm), C_org= concentración de carbono orgánico (%).

Para el cálculo de la tasa de secuestro de carbono se utilizaron las TAM (ecuación 6), obtenidas para cada sección de los núcleos sedimentarios fechados con el método de ²¹⁰Pb por ^{Ruiz-Fernández et al. (2018)} y la ecuación 7:

donde TEC = tasa de enterramiento de carbono (g m^-2 año^-1), TAM = tasa de acumulación másica (g cm^-2 año^-1), Ds = densidad aparente del suelo (g cm^-3), t = edad del suelo (años), P = profundidad del suelo (cm), C_org = concentración del carbono orgánico (%).

El valor monetario de la cantidad de carbono almacenado en la biomasa arbórea por zona fue estimado a partir de la transformación de carbono a CO₂ eq. El precio del carbono fue calculado con la ecuación 8 (^{Díaz et al., 2011}).

donde VMC = valor monetario del carbono arbóreo en US$ ha^-1, CAZBA = carbono almacenado por zona en la biomasa arbórea (ton C ha^-1), CE = 44/12 correspondiente a la constante estequiométrica entre la masa molecular del dióxido de carbono y la del carbono en toneladas, PCM = precio del carbón en el mercado que corresponde a US$5.5 ton CO₂ ^-1. El cálculo del déficit del valor monetario del carbono promedio almacenado en la biomasa arbórea en toda el área de estudio, fue evaluado con base a la cobertura de mangle del año 1980 (3,280 ha) y del 2015 (3,182 ha), correspondientes al polígono del área de estudio (^{Nepita-Villanueva et al., 2019}) (ecuación 9).

donde DVMC = déficit del valor monetario del carbono arbóreo en US$, CPABAT = carbono promedio almacenado en la biomasa arbórea (ton C ha^-1), CB1 = 98 ha pérdidas de cobertura de manglar en 35 años, CE = 44/12 correspondiente a la constante estequiométrica entre la masa del dióxido de carbono y del carbono (ton), PCM = precio del carbón en el mercado que corresponde a US$ 5.5 ton CO₂ ^-1.

Se elaboró una base de datos con los diámetros y alturas registrados en los bosques de mangle ubicados en los 12 sitios de estudio, así como de las concentraciones de carbono orgánico, densidad aparente del suelo, tasa de acumulación másica y el secuestro de carbono. Con estas variables se realizó un análisis de multivariado de conglomerados usando el método de enlace completo y la distancia euclidiana, generando 3 zonas (sur, centro y norte). Se aplicó un análisis de varianza de una vía a las variables en estudio para determinar las diferencias entre las zonas. Posteriormente, se aplicó una prueba “post hoc” utilizando el método de diferencia mínima significativa de Fisher (LSD), con un nivel de significancia de α = 0.05. Previo a este análisis de comparación, se validó la normalidad de las variables con el método de ^{Shapiro y Wilks (1965)} con un nivel de significancia de α = 0.05, al no cumplir con el supuesto de distribución normal, se transformaron los datos usando el método de Box-Cox, para que las variables presentaran los supuestos de distribución normal (^{Zar, 2010}). Finalmente, se realizó un análisis de regresión lineal simple, estableciendo como variable dependiente la concentración de carbono orgánico y como variable independiente la densidad aparente, así mismo se evaluó la relación entre el TEC y el TAM, así como la relación entre la reserva de carbono orgánico con el TEC del suelo. Todos los análisis estadísticos se realizaron con el programa STATISTICA V.12 (StatSoft, Inc., Palo Alto, CA, USA, 1984-2014).

Resultados

Con base en la similitud de los diámetros y altura de los árboles ubicados en los bosques de mangle de los 12 sitios de estudio, así como las concentraciones de carbono orgánico, densidad aparente del suelo, tasa de acumulación másica y el secuestro de carbono, seguido del análisis multivariado de conglomerados, se validó la existencia 3 zonas: la zona sur delimitada desde el sitio S0 al S6, la zona centro compuesta por los sitios S7 y S8, y la zona norte, desde S9 a S11 (fig. 2).

Figura 2 Dendrograma generado con base en el método de enlace completo y la distancia euclidiana que agrupa los sitios de estudio, con similitud en los atributos forestales, porcentaje de carbono y densidad aparente en el sedimento de los bosques de mangle que bordean el cauce del río San Pedro Mezquital en Marismas Nacionales, Nayarit. Con líneas punteadas se indican los sitios que corresponden a cada zona del área de estudio. 

Los resultados de los registros del agua intersticial mostraron 3 patrones diferentes, correspondientes a la zonificación establecida en este estudio a lo largo del cauce del río, con base a la amplitud y el tiempo de retraso del agua; con disminución de un 75% en la amplitud de la onda de la zona sur, a la centro y hasta la norte. Por el contrario, el tiempo de residencia del agua aumentó desde la zona sur hasta la norte (apéndice 1).

Los niveles de inundación en ambas épocas del año responden al forzamiento según el régimen de marea presente; sin embargo, difieren en los niveles registrados. En estiaje, los niveles variaron entre -0.20 y -0.80 m, mientras que, en lluvias variaron entre 0.30 y 0.62 m (apéndice 1). De acuerdo con los registros, durante el estiaje se presentó menor diferencia en los niveles medios entre las 3 zonas (sur, centro y norte, apéndice 1), mientras que durante las lluvias, la diferencia fue notoria para la zona sur (-0.21 ± 0.01 m), con niveles medios por debajo de -0.46 ± 0.18 m, respecto a las zonas centro y norte.

Durante el estiaje, en condiciones de marea muerta, el hidroperiodo estableció el nivel mínimo de agua intersticial en la zona sur, alcanzando hasta -0.30 m por debajo de la superficie del suelo, mientras que las zonas centro y norte registraron mínimos de entre -0.80 y -0.60 m, respectivamente. Contrario al patrón definido durante las mareas vivas, el tirante de inundación en la zona sur alcanzó hasta 0.02 m por encima del nivel suelo y para las zonas centro y norte, de 0.21 m a 0.61 m, respectivamente; con tiempos de permanencia de inundación desde la zona sur hasta la norte, de 3.6 a 9.4 horas y una frecuencia aproximada de 12.7 horas. Sin embargo, las estaciones hidrométricas denominadas TH27 y TH28, ubicadas en la zona norte, permanecieron inundadas durante mareas vivas.

Para la época de lluvias, el hidroperiodo tuvo un nivel mínimo del agua intersticial de -0.04 m por debajo del nivel del suelo, solo en la zona sur. Mientras que las zonas centro y norte, permanecieron inundadas. El nivel de inundación por arriba del suelo para la zona sur alcanzó hasta 0.04 m (apéndice 1).

En general, la biomasa en los componentes aéreos y subterráneos de árboles vivos mostraron un incremento de sur a norte, oscilando de 10.8 a 335.2 Mg ha^-1 y de 8.8 a 311.4 Mg ha^-1, respectivamente (apéndice 2a), con un punto de máximo de reserva en el sitio S9 (zona norte) y un mínimo en el S2 (zona sur). Un comportamiento similar se registró en la reserva de carbono de la biomasa aérea, con 5.40 a 167.60 Mg C ha^-1 y subterránea de 3.44 a 121.45 Mg C ha^-1 (apéndice 2b). En términos de proporciones en las 3 zonas establecidas en este estudio, la biomasa subterránea fue menor en un 8.4%, con respecto a la biomasa aérea.

La biomasa arbórea y su respectiva reserva de carbono mostró un comportamiento significativamente creciente desde la zona sur hasta la norte (F_2,18 = 15.96; p ≤ 0.0001, F_2,18 = 15.38; p ≤ 0.0001; respectivamente) (tabla 1, fig. 3a, d). Asimismo, la prueba “post hoc” de Fisher mostró similitudes entre las zonas sur y centro, pero con diferencias en la zona norte (p ≤ 0.05; fig. 3a, d).

Figura 3 (a) Biomasa arbórea (promedio ± desviación estándar) por zonas; (b) reserva de carbono orgánico promedio en el suelo a 20 cm por zonas; (c) tasa de enterramiento de carbono orgánico; (d) carbono arbóreo en las zonas que bordea el cauce del río San Pedro Mezquital en Marismas Nacionales Nayarit. Letras distintas arriba de las barras indican diferencias significativas (p ≤ 0.05) de acuerdo a la prueba de “post hoc” de Fisher. 

El promedio general de la reserva de carbono en el área en estudio fue de 36.22 ± 10.18 Mg C ha^-1 (apéndice 3a). Sin embargo, se registraron mayores cantidades en los sitios S7 y S8 (zona centro), y las menores en los S0 (zona sur) y S11 (zona norte) (apéndice 3a).

La reserva de carbono orgánico en el suelo fue significativamente diferente entre zonas (F_2,9 = 9.26; p ≤ 0.007). La zona sur reportó menor secuestro, con 30.02 ± 5.24 Mg C ha^-1 y la del centro la más alta (50.49 ± 1.93 Mg C ha^-1) (fig. 3b). La prueba “post hoc” de Fisher mostró similitud entre la zona sur y norte, pero estas 2 fueron diferentes con el centro.

Se observó una variación heterogénea en la densidad aparente del suelo de los bosques de mangle a lo largo del cauce del río, registrándose el valor más alto en el sitio S10 (zona norte) de1.08 ± 0.18 g cm^-3 y el más bajo en el S7 (zona centro) con 0.33 ± 0.04 g cm^-3 (apéndice 3b). Por el contrario, la concentración de C_org resultó mayor en el sitio S7 (zona centro) de 7.92 ± 0.87 % y menor en el S10 (zona norte) con 1.26 ± 0.72% (apéndice 3b).

A lo largo del cauce del río, las concentraciones de C_org presentaron una relación inversa significativa con la densidad aparente del suelo (R² = 0.52, p = 0.001; fig. 4).

Figura 4 Regresión lineal entre la densidad aparente y la concentración de carbono orgánico en bosques de mangle que bordean el cauce del río San Pedro Mezquital en Marismas Nacionales, Nayarit. 

Las actividades del ²¹⁰Pb_total y ²¹⁰Pb_soportado mostraron una alta variabilidad espacial y por perfil. En general, las actividades del ²¹⁰Pb_total se presentaron en un intervalo de 11.6 ± 0.8 a 90.2 ± 6.7 Bq kg^-1 y las actividades del ²¹⁰Pb_soportado oscilaron de 23.4 ± 2.1 a 46.7 ± 2.2 Bq kg^-1. Estas actividades no alcanzaron el equilibrio en ninguno de los perfiles sedimentarios, es decir, en ninguno de los núcleos se observaron valores de actividad de ²¹⁰Pb_total equivalentes a ²¹⁰Pb_soportado. Esto conlleva a un inventario incompleto del ²¹⁰Pb_en-exceso, lo que sugiere que los suelos son relativamente jóvenes, menores a 110 años; ̴ 5 veces la vida media del ²¹⁰Pb.

De igual manera, los perfiles sedimentarios mostraron actividades del ²¹⁰Pb_total y el ²¹⁰Pb_soportado muy variables con respecto a la profundidad. La mayoría de estos perfiles mostraron segmentos en los que las actividades del ²¹⁰Pb_en-exceso no decrecieron, por lo que la regresión del ln ²¹⁰Pb_en-exceso con la profundidad másica (g cm^-2) en esos segmentos no presentó una respuesta lineal (^{Ruiz-Fernández et al., 2018}). Esto propició una limitación en el fechado del suelo, por lo que al aplicar el modelo de la constante de flujo de sedimentación (CFS), solo se calculó y se graficó la edad en aquellos segmentos que mostraron una correlación entre el ln ²¹⁰Pb_en-exceso y la profundidad másica (fig. 5).

Figura 5 Relación inversa entre el logaritmo natural (In) ln ²¹⁰Pb_en-exceso con la profundidad másica (g cm^-2) en los perfiles sedimentarios recolectados en bosques de mangle que bordean el cauce del río San Pedro Mezquital en Marismas Nacionales, Nayarit. 

La radiocronología mostró variaciones en los periodos de tiempo datados en cada perfil sedimentario, sin embargo, estos coincidieron en el periodo de 1980 a 2015 (35 años). Por esta razón, se designó este intervalo de tiempo para calcular la TEC (tasa de enterramiento de carbono). De igual manera, se calculó la TAM y la reserva de carbono para dicho periodo.

La TEC presentó un promedio de 32.44 ± 16.60 a 87.03 ± 24.92 g Cm^-2 año^-1, cuyo valor más alto se presentó en el sitio S8 (zona centro) y el más bajo en el sitio S2 (zona sur). La reserva de carbono osciló de 30.07 en el sitio S4 (zona sur) a 10.16 Mg C ha ^-1 en el sitio S9 (zona norte), mientras que la TAM fluctuó de 0.43 ± 0.11 en el sitio S0 (zona sur) a 0.10 ± 0.04 g cm^-2 año^-1 en el sitio S9 (zona norte).

La mayor tasa de secuestro de carbono durante el periodo de 1980 al 2015 (35 años) se registró en la zona centro (73.04 ± 14.88 g C m^-2 año^-1), disminuyendo hacia la zona sur (57.38 ± 20.68 g C m^-2año^-1), con valores mínimos en la zona norte (38.64 ± 24.94 g C m^-2 año^-1). El Anova de una vía mostró diferencias significativas en el TEC entre las zonas (F_2,83 = 10.25; p ≤ 0.0001,fig. 3c), confirmándose estas variaciones con los resultados de la prueba “post hoc” de Fisher (p ≤ 0.05).

Al aplicar un análisis de regresión lineal simple entre la TEC (variable dependiente), con respecto a la TAM (variable independiente) en los sitios S1, S6 (zona sur) y S8 (zona norte), se observó una relación directa (fig. 6a). Asimismo, la reserva de carbono (variable dependiente) se relacionó positivamente con el TEC (variable independiente) en los sitios S2, S6 (zona sur) y S8 (zona norte) (fig. 6b).

Figura 6 (a) Relación entre la tasa de enterramiento de carbono orgánico y la tasa de acumulación másica en el sedimento; (b) relación entre el secuestro de carbono y la tasa de enterramiento de carbono orgánico en el sedimento de los bosques de mangle que bordean el cauce del río San Pedro Mezquital en Marismas Nacionales, Nayarit. S# = número de sitio. Zona sur: S1, S4, S6. Zona centro: S8. 

El valor monetario de las 3,280 ha que comprende el polígono del área de estudio, se estimó en US$4,431,826.7, registrándose el mayor costo promedio por hectárea en la zona norte, US$3,224.65 ha^-1 y el mínimo para la zona sur, con US$397.88 ha^-1 (tabla 2). De 1980 al 2015 (35 años), hubo una pérdida del valor monetario de US$132,414.30 ha^-1.

Discusión

La heterogeneidad espacial de la biomasa y reserva de carbono entre las 3 zonas (norte, centro y sur) a lo largo del río San Pedro Mezquital, es atribuida a la gran variación en las condiciones físicas y químicas del agua intersticial y suelo del ecosistema de manglar (^{Agraz-Hernández, Osti-Sáenz et al., 2015}; ^{Ruiz-Fernández et al., 2018}). Lo anterior es ocasionado por factores como: 1) la frecuencia y amplitud de mareas, los volúmenes de entrada del agua dulce y la geomorfología del sitio (^{Alongi, 2009}; ^{Cerón-Bretón et al., 2011}; ^{Huxham et al., 2010}; ^{Sherman et al., 2003}); 2) los aportes de agua residual de tipo urbana, ganadero y acuícola, y 3) la fragmentación y cambios en la dinámica de sedimentos e hidrológicos generados por más de 35 años (^{Acosta-Velázquez, 2003}; ^{Berlanga-Robles y Ruiz-Luna, 2007}). Todo lo anterior ha ocasionado que los bosques de mangle que bordean el río San Pedro Mezquital, se caractericen como bosques secundarios, principalmente en la zona centro y norte, donde las especies de A. germinans y L. racemosa han desplazado a R. mangle, información clave para identificar el estado de conservación del ecosistema (^{Rivera-Monrroy et al., 2001}). El incremento del nivel de suelo en las zonas centro y norte es atribuido a los cambios en la dinámica de los sedimentos, debido a la construcción de presas y la fragmentación del ecosistema de mangle (^{Ruiz-Fernández et al., 2018}). Estudios similares se han reportado en manglares ubicados en la bahía Yingluo al sur de China ) y en el área de conservación de Bhitarkanika, Odisha, India, al indicarse en estos estudios que el cambio en la dinámica de los sedimentos provocó efectos de acresión en el suelo, ante la mayor acumulación de los sedimentos (^{Bhomia et al., 2016}; ^{He et al., 2002}, ²⁰⁰⁶). Razón por la cual, en esta investigación se registraron valores bajos de biomasa y reserva de carbono aérea y subterránea en todos los sitios en estudio, comparado con lo reportado en bosques de mangle de tipo primario de México, Australia, Tailandia y Panamá (^{Adame et al., 2015}; ^{Briggs, 2006}; ^{Golley, 1975}; ^{Komiyama et al., 1987}; ^{Mackey, 1993}) (tabla 3). Al respecto, ^{Smith y Whelan (2006)} indican que la reserva de carbono orgánico es afectada de manera significativa, cuando existe un cambio en el uso del suelo que no permite recuperarse al ecosistema. Esta investigación reporta concentraciones similares de carbono en el suelo que lo reportado por ^{Komiyama et al. (2000}, ²⁰⁰⁵) en bosques secundarios (tabla 3).

En particular, los bosques de mangle en la zona norte, dominados por A. germinans, presentaron valores de biomasa y reserva de carbono más altos que los bosques de las zonas sur y centro, debido a que éstos presentan una fisonomía de tipo ribereño, mayor influencia de agua dulce, baja salinidad y aporte continuo de nutrientes derivado de la lixiviación y descargas antrópicas. Mientras que los bosques ubicados en las zonas centro y sur corresponden a un tipo matorral, cuenca y borde, dominados por A. germinans con fisonomía ribereña, reportan una mayor biomasa aérea y subterránea y mayor reserva de carbono, con respectos a los bosques que presentan menores atributos forestales (densidad, área basal y altura) (^{Adame et al., 2012}, ²⁰¹⁵). Los factores ambientales determinan la estructura de la madera (densidad), definiendo mayor o menor transpiración y actividad fotosintética, y por ende, diferente tasa de crecimiento diametral y reserva de biomasa arbórea (^{Enquist et al., 1999}; ^{Estrada y Soares, 2017}; ^{King et al., 2006}). El estudio de ^{Lema-Vélez y Polania (2007)} describe que los manglares que bordean el río Ranchería de Colombia poseen una menor biomasa, pues responden con una baja productividad ante condiciones ambientales extremas, tales como elevadas variaciones en la salinidad, hidroperiodo y aporte de nutrientes derivadas de la presión antropogénica.

El componente aéreo de la biomasa arbórea fue menor que el componente subterráneo en bosques dominados por R. mangle (zona sur), mientras que en los dominados por A. germinans y L. racemosa (zona norte), la relación fue inversa. Esto es debido a que el nivel del suelo (referido al nivel medio del mar) es mayor en la zona norte con respecto a la zona sur, con inundación poco frecuente o mayor tiempo de residencia del agua, por lo que A. germinans desarrolla un mayor sistema radicular para estabilizar el sedimento (^{Komiyama et al., 2008}; ^{Ong y Gong, 2013}). Aunado a ésto, en esta zona prevalece un mayor nivel del agua intersticial durante el periodo de lluvias, mayor aporte de agua residual de las granjas camaroneras y descargas urbanas de la isla de Mexcaltitán, así como se reportan valores más positivos del potencial redox (^{Agraz-Hernández, Chan-Keb et al., 2015}a; ^{Ruiz-Fernández et al., 2018}). Todo ésto estimula el incremento en la producción de raíces, principalmente durante la época de estiaje, en mareas muertas. En donde se registran niveles mínimos del agua intersticial, respecto al nivel del suelo más bajo desde una profundidad de -0.2 hasta -0.80 cm; en donde generalmente se desarrolla la mayor biomasa de raíz a una profundidad entre -0.30 hasta -0.46 cm. Los resultados de este estudio indican que el carbono fijado en el componente subterráneo es la fuente más importante de carbono orgánico en el suelo, a pesar de haberse registrado mayor concentración en el componente aéreo, ya que las raíces presentan mayor cantidad de compuestos resistentes a la degradación (i.e., recalcitrantes: ^{Huxham et al. [2010]}).

La relación inversa entre la concentración de C_org y la densidad aparente del suelo en los bosques de mangle en este estudio se atribuye a la predominancia de partículas finas como los limos y arcillas, las cuales originan una menor porosidad (densidad aparente mayor) y un menor flujo de agua intersticial con alta retención. Esto induce a condiciones hipóxicas y anóxicas que limitan la degradación de la materia orgánica, como ocurre en el sitio 10 de este estudio (isla de Mexcaltitán, zona norte). Por el contrario, cuando la densidad aparente del suelo disminuye, la predominancia de las partículas granulares como las arenas, dan origen a una mayor porosidad y un mayor flujo del agua intersticial con baja retención, lo que induce a la oxidación de la materia orgánica y, por lo tanto, a la pérdida de C_org del suelo (^{Alvarado et al., 2013}); tal como se registró en los sitios S3 (límite de la zona sur), S7 y S8 (zona centro) y que son escenarios comunes en los ecosistemas de mangle (^{Chen y Twilley, 1999}).

El secuestro de carbono en el suelo, a 20 cm de profundidad en los manglares que bordean el cauce del río San Pedro Mezquital, fue similar a lo reportado en manglares de Indonesia por ^{Kauffman et al. (2013)}, debido a los diferentes tipos de impactos antrópicos que se presentan en el área de estudio, principalmente derivado de la deforestación y la fragmentación del hábitat. Además por el cambio de uso del suelo, como las actividades agrícolas, ganaderas y la construcción de presas (tabla 3). No obstante, los resultados de biomasa aérea y secuestro de carbono del presente estudio fueron menores a lo reportado para algunos manglares de México (^{Marín-Muñiz et al., 2014}; ^{Valdés-Velarde et al., 2011}), Estados Unidos y Costa Rica (^{Bernal y Mitsch, 2008}), donde los bosques presentan mayor grado de conservación, atributos forestales y productividad (tabla 4). ^{Adame et al. (2018)} reportaron que los suelos de los manglares del Pacífico mexicano, donde se sitúa el área de estudio, exhiben las menores reservas de carbono del país, en contraste con los manglares ubicados en la vertiente del golfo de México que se caracterizan por su alta productividad y, por lo tanto, almacenan un alto contenido de C_org en el suelo (^{Agraz-Hernández et al., 2011}; ^{Kauffman et al., 2016}; ^{Marín-Muñiz et al., 2014}).

Las diferencias significativas en el secuestro de carbono del suelo entre las zonas sur, centro y norte de nuestro estudio, son debidas a la variación en sus condiciones ambientales (ej. comportamiento del hidroperiodo, dinámica del suelo y aporte de materia orgánica) ( ^{Agraz-Hernández, Chan-Keb et al., 2015}; ^{Acosta-Velázquez, 2003}; ^{Ruiz-Fernández et al., 2018}). La zona centro registró una mayor reserva de carbono comparado con las zonas sur y norte por ser una laguna interior con tiempos de permanencia del agua más altos, lo que promueve el depósito de sedimentos y material orgánico compuesto de gran cantidad de limos y arcillas que provienen desde la cuenta alta. Al respecto, diversos autores mencionan que las mayores proporciones de limos y arcillas en el suelo inhiben el secuestro de carbono (^{Barreto et al., 2016}; ^{Lützow et al., 2006}). El menor secuestro de carbono en la zona norte es propiciado por la afinidad del C_org con las arcillas, las cuales componen el suelo casi en su totalidad (^{Kauffman et al., 2018}).

En el área de estudio, donde los bosques de mangle registraron la dominancia de L. racemosa con fisonomía de tipo cuenca, con un grado de conservación medio, exhibió las mejores condiciones para el secuestro del carbono en el suelo. Esto posiblemente es atribuido a las diferencias en la geomorfología del sitio, dominancia y distribución de las especies de mangle, determinados por el comportamiento hidrológico y la dinámica de los sedimentos (^{Pool et al., 1975}). Se reportan resultados similares por ^{Valdés-Velarde et al. (2011}) en otras áreas de manglar de Nayarit.

Las TEC registradas en este estudio fueron menores a los reportados por otros autores en manglares conservados con alta productividad > 100 g C m^-2 año^-1 (^{Adame et al., 2015}; ^{Alongi, 2009}, 2014; ^{Bouillon et al., 2008}). Esta diferencia puede deberse a que los manglares del presente estudio muestran menor producción de biomasa que los ecosistemas anteriormente citados.

En el área de estudio, la TEC en los sitios S1 y S6 está relacionada con la dinámica del suelo puesto que se correlacionan positivamente con la TAM. Esto ocurre porque ambos sitios se encuentran próximos a corrientes alternas de los complejos lagunares adyacentes que conectan con el río San Pedro Mezquital, las cuales proveen una constante entrada directa de sedimento. Además, nuestros sitios de estudio se encuentran ubicados en curvaturas o meandros del río, lo que favorece el depósito del suelo (^{Wolanski, 1995}). En los sitios S2 y S4, la TEC no muestra correlación con la TAM, debido a que se ubican en la región más cercana a la costa, en la que existe un constante intercambio de suelo. Sin embargo, en estos sitios se muestra una correlación proporcional con el secuestro de carbono en el suelo. Esto es explicado por el enriquecimiento de C_org derivado del desarrollo de la camaronicultura en la región de SMN, que aporta una gran cantidad de materia orgánica hacia el mar y es depositada en el litoral desde Agua Brava hasta San Blas (^{Valderrama-Landeros et al., 2017}). Este escenario también ha sido registrado por ^{Yang et al. (2014)} en manglares de la península de Leizhou, China, donde las descargas de agua residual vertidas al mar que provienen de la camaronicultura ocasionan un enriquecimiento de C_org en el suelo del litoral. Por otra parte, la TEC del sitio S8 (zona centro) se correlacionó tanto con la TAM como con el secuestro de carbono en el suelo, lo que indica que la geomorfología del sitio y los aportes de materia orgánica alóctona proveniente de las granjas camaronícolas y la agricultura, influyen en el almacenaje carbono específicamente en dicho sitio (^{Ruiz-Fernández et al., 2018}).

Los resultados de este estudio indican que el secuestro de carbono en el suelo es significativamente diferente entre la zona sur, centro y norte. Al registrarse en las zonas 3 escenarios: 1) con tiempo de permanencia del agua y grado de eutrofización altos (zona norte); 2) en sitios con dominancia de L. racemosa, fisonomía de tipo cuenca, geomorfología lagunar (zona centro) y grado de conservación bajo; 2 escenarios que registran el mayor secuestro de carbono, y 3) donde el secuestro de carbono presenta gran afinidad con las arcillas en condiciones de mayor salinidad y nivel de oxigenación, así como menor acumulación de la materia orgánica en el suelo (zona sur).

Todos los sitios estudiados mostraron valores bajos en la biomasa aérea y subterránea, así como en la reserva de carbono, en comparación con lo reportado a nivel internacional para bosques de mangle de tipo primario. Esta diferencia puede deberse al cambio a los impactos ambientales efectuados por diversas actividades antrópicas durante los últimos 35 años en el sistema de humedales de Marismas Nacionales, por generar pérdida en la estructura y función de los bosques de mangle que bordean el río San Pedro Mezquital, ante el estrés a lo largo plazo. Propiciándose con ello, la formación de bosques secundarios y el desplazamiento de R. mangle por A. germinans y L. racemosa en la zona centro y norte. ^{Johnson et al. (2001)} menciona que el carbono y la densidad aparente del suelo en bosques secundarios se recuperará a medida que avanza el proceso de sucesión del bosque, dependiendo básicamente del aporte de la materia orgánica de las raíces y la descomposición de los detritos. ^{Sierra et al. (2001)} indican que el tiempo requerido por los bosques secundarios donde el suelo ha sido modificado para alcanzar una biomasa similar a los bosques primarios tropicales es calculada en aproximadamente 39.7 años. En el caso de la biomasa aérea esta tiende a recuperarse durante el proceso sucesional dependiendo de la respuesta que el sistema radicular presente ante las propiedades prevalentes en el suelo (^{Sierra et al., 2001}).

Los bosques dominados por A. germinans, con condiciones anóxicas e incremento del nivel del suelo, presentan un sistema radicular mejor desarrollado y producción de la biomasa de raíz a una profundidad entre -0.30 hasta -0.46 cm, con respecto al nivel del suelo. Aportándose de esta manera una importante fuente de calidad de materia orgánica para almacenar C_org en el suelo, puesto que las raíces presentan una mayor cantidad de compuestos resistentes a la degradación.

La relación inversa entre la concentración de C_org y la menor densidad aparente del suelo, propician condiciones hipóxicas y anóxicas; limitando con ello la degradación de la materia orgánica, y la concentración de C_org del suelo en los bosques de mangle que bordean el cauce del río San Pedro Mezquital.

Los resultados de este estudio demuestran que la TEC está relacionada con la entrada o flujo de partículas en el suelo, cuando los bosques de mangle están muy cercanos a corrientes alternas que le aportan de manera constante sedimentos. Asimismo, que la TEC puede potenciarse cuando existen aportes de materia orgánica provenientes de actividades antrópicas (acuicultura, descargas urbanas, etc.), estableciéndose entre éste y el aporte de materia orgánica una relación proporcional directa, con el secuestro de carbono en el suelo.

La valoración económica promedio calculada en esta investigación como servicio de almacenamiento de carbono, coincide con lo reportado por ^{Sanjurjo y Welsh (2005)} al estimar la captura de carbono para los manglares en US$1,000 ha^-1. Así como por lo cotizado por el Banco Mundial para los créditos del Mecanismo de Desarrollo Limpio (MDL) (^{Neeff y Henders, 2007}). Por lo que la valoración económica calculada a partir de los resultados del almacén de carbono en la biomasa arbórea de este estudio, puede ser utilizada como una herramienta fundamental para establecer propuestas de políticas ambientales (preservación, conservación y restauración) y de compensación ambiental en el área en estudio e incluso aplicables a los manglares del Sistema Lagunar Teacapán-Agua Brava (SLTAB). El costo de almacenamiento de CO₂ de los manglares de este estudio se estimó en US$120,487,582.20, considerando la cobertura reportada en 1973 de 89,173 ha (^{Berlanga-Robles y Ruiz-Luna, 2007}). Mientras que el valor monetario perdido fue estimado en US$ 19,097, 272.25, considerando la pérdida de cobertuar de mangle de 1973 a 2000 de14,131 ha (^{Berlanga-Robles y Ruiz-Luna, 2007}). Contribuyendo esta investigación con el valor económico que proveían los manglares a las comunidades en el área en estudio y a su vez en el SLTAB.

Por otra parte, la aplicación de los resultados antes descritos, permitirá a los tomadores de decisiones, diseñar estrategias que eviten la deforestación de manglar, así como generar instrumentos que compensen la disminución o pérdida del servicio de captura de dióxido de carbono. De igual forma, es crucial considerar que a los servicios de captura y almacenaje del carbono se deben incluir otros servicios ambientales que proveen los manglares, tales como el valor de la captura de especies de importancia comercial (peces, cangrejo y camarones), producción de leña y carbón. Ésto con la finalidad de obtener una cifra lo más cercana al valor económico real que propocionan los manglares, además de tomar en cuenta las fuentes emisoras de CO₂, la distancia a las mismas fuentes, así como la intensidad de las emisiones. ^{Siikamäki et al. (2012)} hacen mención de varios puntos importantes tales como: ¿cuántos bonos de carbono se obtienen por las emisiones de CO₂ evitadas?, ¿qué tan relevante es que una parcela almacene más o menos que otras parcelas?, ¿importa si el carbono es emitido de forma inmediata o si el CO₂ se emite desde los suelos por de décadas? Estas preguntas pueden ser respondidas con el cálculo de la capacidad del carbono almacenado. Pero, qué pasa cuando los tomadores de decisiones realizan preguntas en cuanto a manglares, por ejemplo: ¿cuál es la multa que se debe pagar por la pérdida de capacidad para almacenar carbono?, ¿en las medidas de compensación, importan la especie de manglar y el tamaño de plántula para remediar el sitio?, ¿cómo se debe agregar el costo por el daño social por el carbono en zonas industriales para cada hectárea de manglar talado?, ¿cuáles son las medidas de compensación que se deben pedir por no haber evitado las emisiones? Para dar respuesta a todas estas preguntas todavía falta más investigación. Además, los cálculos para estimar el valor de las emisiones evitadas en el manglar no son útiles si no hay una buena gobernanza, monitoreo y vigilancia para evitar la pérdida de áreas de manglar. Desafortunadamente, el Banco Mundial establece que el índice de efectividad de gobernanza es más bajo en los países con extensas áreas de manglar. Es por ésto que se hace necesario continuar con la obtención de datos científicos de la captura y almacenaje de carbono del manglar, además para fortalecer los marcos legales y mejorar la toma de decisiones informada.