Introducción

Los estuarios son sistemas altamente productivos y dinámicos, constituyen zonas de transición entre los ambientes marinos y dulceacuícolas (^{Ayala-Pérez, Terán-González, Flores-Hernández et al., 2012}; ^{Ayala-Pérez, Terán-González, Ramos-Miranda et al., 2012}). En las zonas tropicales, las características ambientales y el funcionamiento de estos ecosistemas varían en el espacio como resultado de la geomorfología, la distancia de la parte superior a la desembocadura del estuario y la heterogeneidad del hábitat (^{Barletta et al., 2005}; ^{Peralta-Meixueiro y Vega-Cendejas, 2011}; ^{Simier et al., 2004}), así como a la marcada temporalidad entre lluvias y estiaje, la cual influye en la descarga y la inundación en los estuarios tropicales (^{Akin et al., 2003}; ^{Ayala-Pérez, Terán-González, Ramos-Miranda et al., 2012}; ^{Winemiller et al., 2008}).

Como resultado de esta variación espacial y temporal se modifican las características fisicoquímicas del agua, que a su vez tienen influencia en la riqueza, abundancia y distribución de peces en los estuarios. Los principales efectos son atribuidos a la variación de la salinidad y la temperatura, debido a que ejercen una fuerte presión fisiológica en los peces, su efecto depende de la capacidad osmorreguladora y termorreguladora de cada especie (^{Ayala-Pérez, Terán-González, Flores-Hernández et al., 2012}; ^{Molina et al., 2020}; ^{Sosa-López et al., 2007}; ^{Vilar et al., 2011}). Otras variables ambientales como el oxígeno disuelto, la transparencia, la profundidad y los sólidos totales disueltos afectan la distribución dentro del estuario, la visibilidad de los organismos y la relación depredador-presa (^{Akin et al., 2003}; ^{Barletta et al., 2005}; ^{Paperno y Brodie, 2004}; ^{Simier et al., 2004}; ^{Whitfield, 1999}). De este modo, la respuesta de la ictiofauna ante las variaciones ambientales depende de las características biológicas y ecológicas de cada especie (^{Molina et al., 2020}; ^{Sosa-López et al., 2007}).

El ciclo de vida de diversas especies depende de los estuarios. Los peces estuarinos desarrollan todo su ciclo de vida en el sistema y los hay tanto especies dulceacuícolas, que toleran condiciones eurihalinas, como peces marinos (^{Elliot et al., 2007}). Las especies marinas son las más diversas, los organismos adultos ingresan de manera temporal o esporádica a los estuarios con fines reproductivos o alimentarios, mientras que los juveniles utilizan estos sistemas como sitios de protección, para reducir su riesgo de depredación (^{Arceo-Carranza y Vega-Cendejas, 2009}; ^{Ayala-Pérez, Terán-González, Flores-Hernández et al., 2012}), y como sitios de alimentación y crianza (^{Beck et al., 2001}). Debido a la gran diversidad y disponibilidad de recursos alimentarios, en los estuarios se establecen peces con diferentes gremios tróficos y se desarrollan redes tróficas dinámicas que dependen de recursos alóctonos y autóctonos (^{Sepúlveda-Lozada et al., 2015}, ²⁰¹⁷).

La dinámica de la ictiofauna del delta del río Usumacinta responde a la variación temporal y espacial. Se ha detectado que la abundancia de peces de la zona marina y estuarina incrementa durante la temporada de lluvias (^{Ayala-Pérez, Terán-González, Flores-Hernández et al., 2012}; ^{Ayala-Pérez, Terán-González, Ramos-Miranda et al., 2012}). En cambio, la ictiofauna en la laguna de Términos muestra cambios en la abundancia y en la riqueza de manera espacial, como resultado del efecto de la descarga de ríos y la disminución de la salinidad (^{Ramos-Miranda et al., 2008}; ^{Sosa-López et al., 2007}). Los sistemas fluvio-lagunares estuarinos Palizada y Pom-Atasta muestran variaciones temporales en la salinidad, temperatura y oxígeno disuelto, las cuales pueden verse influenciadas por la dinámica de la laguna de Términos (^{Medina-Gómez et al., 2015}). Sin embargo, se desconoce su efecto en la composición y abundancia de la ictiofauna (^{Amezcua-Linares y Yáñez-Arancibia, 1980}; ^{Ayala-Pérez et al., 1993}; ^{Vera-Herrera et al., 1988}).

Es necesario evaluar el efecto espacio temporal en la ictiofauna de los sistemas fluvio-lagunares, debido a que constituyen una fuente de energía para la biota de laguna de Términos y la Sonda de Campeche (^{Amezcua-Linares y Yáñez-Arancibia, 1980}). Esta información será útil para comprender el funcionamiento de estos ecosistemas y servirá como herramienta para proponer medidas de conservación y aprovechamiento (^{Simier et al., 2004}; ^{Sosa-López et al., 2007}). El objetivo de este trabajo fue analizar la variación espacial y temporal de la estructura de la comunidad de peces, definida por la riqueza, diversidad, equidad y abundancia y de sus gremios tróficos en 2 sistemas fluvio-lagunares estuarinos del delta del río Usumacinta. Se espera que la comunidad íctica cambie como resultado de la temporalidad ambiental y la dinámica espacial de estos sistemas estuarinos.

Materiales y métodos

Los sistemas fluvio-lagunares estuarinos Palizada y Pom-Atasta se localizan en el estado de Campeche, México. Ambos sistemas tienen aporte de agua dulce de efluentes del río Usumacinta. En su desembocadura forman parte del Área de Protección de Flora y Fauna Laguna de Términos y del delta del río Usumacinta (Fig. 1). La zona presenta 3 temporadas definidas: estiaje de marzo a mayo, lluvias de junio a octubre, temporada en que se registra la mayor descarga de agua (^{Conagua, 2018}) (Fig. 2), y nortes, de noviembre a febrero, caracterizada por la presencia de lluvias invernales (^{Yánez-Arancibia et al., 2013}).

Figura 1 Área de estudio en el delta del río Usumacinta. Sitios de muestreo en el sistema Pom-Atasta (SPA): laguna Pom (1) y laguna Atasta (2); en el sistema Palizada (SP): boca chica (3), laguna del Este (4), cauce principal del río Palizada (5), laguna Vapor (6). 

Figura 2 Variación mensual y temporal del caudal promedio (± error estándar.) del río Palizada, cuenca del río Usumacinta, durante 1992-2014 (^{Conagua, 2018}). 

El sistema Pom-Atasta (SPA) recibe la influencia del río San Pedro y San Pablo, efluente del río Usumacinta. Presenta un gradiente de salinidad de oeste a este de 0-28 ups (^{Muciño-Márquez et al., 2017}). En la laguna Pom predominan las condiciones dulceacuícolas provenientes de arroyos naturales y canales artificiales; mientras que la laguna Atasta presenta condiciones más salinas, debido a su cercanía y conexión con la laguna de Términos, mediante un sistema de lagunas más pequeñas. La vegetación predominante es el manglar (Rhizophora mangle y Avicennia germinans) (^{Barreiro-Güemes, 1999}; ^{Barreiro-Güemes y Aguirre-León, 1999}).

El sistema Palizada (SP) está formado por el río Palizada, efluente del río Usumacinta. Presenta 2 lagunas El Vapor y del Este, ambas con importancia pesquera, donde drenan 4 ríos perenes (^{Fuentes-Yaco et al., 2001}). El sistema Palizada desemboca en la laguna de Términos a través de 2 bocas, siendo boca chica la principal. La distribución del sistema genera un gradiente de salinidad de sur a norte de 0-10 ups. La vegetación cambia de carrizo (Phragmites australis) a manglar (R. mangle y A. germinans) en la misma orientación (^{Fuentes-Yaco et al., 2001}; ^{Muciño-Márquez et al., 2017}). Este sistema recibe mayores volúmenes de descarga dulceacuícola proveniente del río Palizada (^{Medina-Gómez et al., 2015}), así como el aporte de agua salobre por su conexión directa con la laguna de Términos (^{Fuentes-Yaco et al., 2001}).

Las recolectas se realizaron en 2 sitios en el sistema SPA y 4 sitios en el sistema SP, durante la temporada lluvias (septiembre 2017), nortes (enero 2018) y estiaje (mayo 2018). En cada sitio se registró por triplicado la temperatura del agua (°C), salinidad (ups), oxígeno disuelto (OD, mg/l), pH y sólidos totales disueltos (STD, mg/l) mediante una sonda multiparamétrica HANNA modelo HI 9829. La transparencia del agua (cm) se midió con un disco de Secchi, la profundidad (cm) con un ecosonda Speedtech modelo 1170 y la velocidad del flujo de agua (millas por hora, MPH) con un flujómetro Global Water modelo FP101. Se obtuvieron las concentraciones de clorofila a, 3 réplicas por sitio: 2 en la orilla del canal del río o laguna y una en la parte media del canal del río o laguna, se utilizó el método de extracción por etanol y se midió con un espectrofotómetro (^{Nusch, 1980}).

La recolecta de peces se realizó con diversas artes de pesca de acuerdo con las características de cada sitio: redes agalleras multi-malla de 55 metros (m) de largo, con caída de 2.5 m y luz de malla de 1 a 3.5 pulgadas; atarrayas de 2 m de altura y 1 cm de luz de malla; así como palangres de 50 m de largo con anzuelos del número 6. Por cada sitio se obtuvieron al menos 2 muestras, una procedente de la orilla del canal o laguna y otra de la parte media del canal o laguna. En todos los sitios, las capturas se realizaron en la mañana durante 4 horas, con la finalidad de obtener muestras comparables y tener la mayor representatividad de la ictiofauna.

Los peces capturados fueron fijados con una solución de formaldehído al 10%. En el laboratorio, los ejemplares se lavaron en agua y se preservaron en alcohol etílico al 70%. La identidad taxonómica de los ejemplares se determinó con las claves de ^{Armbruster y Lawrence (2006)}, ^{Betancur y Willink (2007)}, ^{Orrell (2002)}, ^{Castro-Aguirre et al. (1999)}, ^{Marceniuk y Betancur (2008)}, ^{Miller (2009)} y ^{Schultz y Miller (1971)}. Todo el material íctico se catalogó e incorporó a la Colección de Peces de ECOSUR-San Cristóbal (ECOSC), con los números de catálogo 12825, 12846, 12848-12901, 14339-14492.

Los gremios tróficos de las especies se asignaron con base en ^{Elliott et al. (2007)} y se determinaron con la información de la dieta reportada en ^{Castro-Aguirre et al. (1999)}, ^{Froese y Pauly (2018)}, ^{Miller (2009)} y ^{Orrell (2002)}. Se definieron 6 gremios: piscívoros (PV), especies que se alimentan principalmente de peces; herbívoros (HV), especies con preferencia por el consumo de material macrófito, macro algas o fitoplancton; zoobentívoros (ZB), especies que se alimentan predominantemente de invertebrados que habitan sobre o en el sedimento; detritívoros (DV), especies que consumen detrito; zooplanctívoros (ZP), especies que se alimentan de zooplancton; omnívoros (OV), especies que se alimentan de algas filamentosas, macrófitas, perifiton, epifauna e infauna.

Las variables ambientales fueron transformadas con logaritmo (x + 1), después de no cumplir los supuestos de normalidad (Kolmogov-Smirnoff) y homoscedasticidad (Barlett). Las comparaciones se realizaron entre sistemas y temporadas con el fin de evaluar la variación espacial y temporal. Se utilizó un análisis de varianza de permutaciones de 2 vías (Permanova, 9,999 permutaciones) para comparar las variables ambientales entre sistemas, temporadas y conocer el efecto de la interacción de ambos (^{Anderson, 2001}).

La abundancia relativa de cada especie y de los gremios tróficos se obtuvo por sistema y temporada, dividiendo el número total de individuos por especie o gremio entre el número total de individuos colectados, el resultado se multiplicó por 100 (^{Moreno, 2001}). La frecuencia de aparición se estimó por sistema y temporada, dividiendo el número de sitios de aparición de la especie entre el número total de sitios, el resultado se multiplicó por 100 (^{Moreno, 2001}). Se determinaron los siguientes atributos de la comunidad por sistema y temporada: abundancia específica de cada especie y de los gremios tróficos (n), riqueza (S), diversidad (Shannon-Wiener H’) y equidad (E) (Simpson 1-D), los cuales fueron transformados con logaritmo (x + 1) después de no cumplir los supuestos de normalidad (Kolmogov-Smirnoff) y homoscedasticidad (Barlett) (^{Quinn y Keough, 2002}). Los atributos se compararon con un análisis Permanova de 2 vías (9,999 permutaciones), para determinar las diferencias espaciales, temporales y la interacción de ambos (^{Anderson, 2001}).

Se aplicó un análisis de porcentaje de similitud (Simper) para conocer la contribución de las especies por sistema y temporada. Esta prueba determina el porcentaje de contribución de cada especie a la similitud entre sistemas o temporadas y permite discriminar las especies entre los grupos (disimilitud) (^{Clarke y Warwick, 1994}).

Para evaluar la influencia de las variables ambientales en la ictiofauna, primero se realizó una selección de variables ambientales, con la finalidad de minimizar la multicolinealidad entre variables y maximizar la correlación con la abundancia y riqueza de especies (modificado de ^{Mellín et al., 2010}). Se realizó un análisis de componentes principales (ACP) de las variables ambientales usando una matriz de correlación, los eigenvalores definieron las variables más importantes (^{Davis, 1986}) (Apéndice). Estas variables se usaron en un análisis de correlación de Pearson (^{Press et al., 1992}), se identificaron las variables altamente correlacionadas y redundantes (p > 0.05) (Apéndice) que fueron removidas del análisis. Utilizando las variables ambientales no correlacionadas y la abundancia de especies por temporada, se realizó un modelo lineal general mixto (MLGM) asumiendo una matriz de Poisson (^{McCullagh y Neider, 1989}). El modelo fue seleccionado con base en el criterio de información de Akiake, el criterio de información Bayesiano y el porcentaje de devianza. El modelo predijo las variables más importantes relacionadas con los cambios en la abundancia de peces.

Todos los análisis estadísticos se realizaron con el programa PAST 3.17 (^{Hammer et al., 2001}), excepto el análisis MGLM, que se efectuó con el programa R 3.5.1 (^{R Core Team, 2018}), usando las funciones “Ime4”, “sjPlot” y “MuMIn”.

Resultados

Las variables ambientales variaron entre los sistemas y las temporadas (Tabla 1) y mostraron diferencias significativas (Tabla 2). La transparencia tuvo diferencias entre los sistemas (F = 7.628, p = 0.005), con valores significativamente mayores en SPA. Se evidenciaron diferencias significativas entre temporadas en la salinidad (F = 7.628, p = 0.006) y los STD (F = 8.7587, p < 0.001), los cuales tuvieron valores mayores en estiaje y nortes; para el OD (F = 13.156, p < 0.001) que tuvo mayor concentración en nortes y lluvias, y para la temperatura (F = 323.04, p = 0.001) que incrementó en lluvias y estiaje.

La concentración de clorofila a mostró diferencias entre sistemas (F = 10.999, p < 0.001), con valores más altos en SPA, y varío entre temporadas (F = 29.995, p > 0.001) con valores más altos en nortes y lluvias. Se evidenció el efecto significativo de la interacción espacio-temporal para el OD (F = 7.071, p <0.001), temperatura (F = -0.309, p = 0.042), salinidad (F = 5.273, p < 0.001), STD (F = 5.698, p <0.001), pH (F = 4.857, p = 0.001) y clorofila a (F = 1.827, p = 0.004). La profundidad y la velocidad de corriente no presentaron diferencias significativas.

Se capturaron un total de 603 individuos pertenecientes a 15 órdenes, 23 familias, 31 géneros y 40 especies (Tabla 3). Las familias con mayor número de especies fueron Cichlidae (6 especies), Ariidae (4 especies), Carangidae y Gerreidae (3 especies, respectivamente). Las especies con mayor abundancia relativa fueron Dorosoma petenense (24.87%), Poecilia mexicana (11.69%) y Cathorops aguadulce (10.11%) (Tabla 3). Las especies con mayor frecuencia de aparición fueron Thorichthys helleri (8.67%), D. petenense (8%), C. aguadulce (8%), Bagre marinus (6.67%), Centropomus undecimalis (5.33%), Bairdiella ronchus (5.33%) y Megalops atlanticus (5.33%) (Tabla 3).

Las especies más abundantes en el SP fueron D. petenense y C. aguadulce, mientras que en el SPA fueron P. mexicana y B. ronchus (Fig. 3). La comparación temporal reveló que la abundancia de D. petenense fue mayor durante el estiaje, mientras que P. mexicana fue más abundante en nortes. Megalops atlanticus y C. undecimalis mostraron un incremento en la abundancia durante las temporadas de lluvias y nortes, respectivamente (Fig. 3).

Figura 3 Variación de la abundancia promedio (± error estándar) de especies por sistemas (A) y por temporadas (B), el resto de las especies presentó abundancia menor a 20 individuos. SP: sistema Palizada; SPA: sistema Pom-Atasta. D. pet = D. petenense, P. mex = P. mexicana, C. agu = C. aguadulce, B. ron = B. ronchus, T. hel = T. helleri, D. ana = D. anale, C. und = C. undecimalis, M. atl = M. atlanticus, B. mar = B. marinus. 

La abundancia específica varió de manera significativa entre temporadas (F = 1.771, p = 0.005) y espacio-temporalmente (F = -0.583, p = 0.021), pero no entre los sistemas (Tabla 4). Las mayores abundancias se presentaron en la temporada de nortes (268 individuos), seguido de la temporada de estiaje (183 individuos) y lluvias (152 individuos). La abundancia en el SP fue mayor en nortes, mientras que en el SPA se incrementó en estiaje (Fig. 4). Los valores de riqueza, diversidad y equidad fueron mayores durante la temporada de nortes y estiaje, respecto a lluvias (Fig. 4), sin embargo, estos resultados no fueron estadísticamente significativos.

Figura 4 Comparación espacial y temporal del promedio (± error estándar) de los atributos comunitarios. S: Riqueza, H’: diversidad (índice de Shannon), E: equidad (basado en índice de Simpson 1-D). SP: sistema Palizada; SPA: sistema Pom-Atasta. 

Se identificaron 6 gremios tróficos (Tabla 2). Los zooplanctívoros, gremio integrado por 2 especies fueron los más abundantes (30.67%), seguido por los zoobentívoros con 17 especies (28.52%), los piscívoros se representaron por 11 especies (22.55%) y los detritívoros con 6 especies (15.58%). Los omnívoros (2.48%) y herbívoros (0.16%) fueron los gremios menos abundantes presentados por 3 y una especie, respectivamente.

Durante la temporada de lluvias, el gremio de los piscívoros y zoobentívoros fueron más abundantes en el SPA, mientras que los zooplanctívoros en el SP (Fig. 5). Durante nortes, los detritívoros, piscívoros y zoobentívoros fueron los gremios más abundantes en el SPA, mientras que en el SP dominaron los zoobentívoros (Fig. 5). En estiaje, los zooplanctívoros fueron más abundantes en ambos sistemas (Fig. 5). A pesar de estas diferencias, la abundancia de los gremios tróficos no varió significativamente entre sistemas (F = 0.311, p = 0.329), temporadas (F = 0.958, p = 0.790) o en la interacción entre ambos factores (F = -1.066, p = 0.072) (Tabla 5).

Figura 5 Comparación espacial y temporal de la abundancia promedio de los gremios tróficos (± error estándar): zooplanctívoros (ZP), piscívoros (PV), detritívoros (DV), omnívoros (OV), herbívoros (HV), zoobentívoros (ZB). SP: sistema Palizada; SPA: sistema Pom-Atasta. 

De acuerdo con el análisis SIMPER, los sistemas mostraron una disimilitud de 80.9% en la abundancia de especies, 55.95% fue contribuido por D. petenense, C. aguadulce, B. ronchus, B. marinus, T. helleri y M. atlanticus. El análisis entre temporadas indicó que nortes y estiaje tuvieron menor porcentaje de disimilitud con 79.7%; D. petenense, C. aguadulce, T. helleri, B. marinus, B. ronchus y D. anale contribuyeron con un 51.95%. Estiaje y lluvias presentaron una disimilitud de 81.09%, 55.69% fue por la abundancia de D. petenense, M. atlanticus, C. aguadulce, B. marinus, B. ronchus. Entre nortes y lluvias se obtuvo 82.09% de disimilitud, las abundancias de M. atlanticus, C. aguadulce, D. petenense, T. helleri y B. ronchus contribuyeron con 52.04%.

El análisis del MLGM se realizó con las abundancias específicas, debido a que fue la única característica de la comunidad que mostró diferencias significativas entre temporadas. Los resultados revelaron que la transparencia, la temperatura, la salinidad, el oxígeno disuelto y el pH fueron las variables ambientales con mejor predicción de la variación temporal de la abundancia de especies (Tabla 6).

Discusión

Los sistemas fluvio-lagunares del delta del río Usumacinta, Pom-Atasta y Palizada, mostraron cambios significativos en la abundancia de peces entre las temporadas. Esta variación se explica por los cambios temporales de la transparencia, temperatura, salinidad, OD y pH. Contrario a la hipótesis planteada, en el presente estudio no se registraron variaciones espaciales significativas en la riqueza, diversidad, equidad, abundancia de especies y de sus gremios tróficos, lo cual indica que la estructura de la comunidad íctica es homogénea entre los sistemas analizados.

La escasa diferenciación en la composición y diversidad íctica del SP y SPA, puede explicarse por la semejanza en las condiciones ambientales que favorece el establecimiento de comunidades con especies afines. Ambos sistemas están alimentados por efluentes del río Usumacinta (^{Fuentes-Yaco et al., 2001}; ^{Muciño-Márquez et al., 2017}), desembocan en la misma zona dentro de la laguna de Términos, caracterizada por la presencia de agua salobre y con un patrón de circulación que dificulta el ingreso de agua marina (^{Medina-Gómez et al., 2015}; ^{Ramos-Miranda et al., 2005}; ^{Yáñez-Arancibia et al., 2013}). En otros sistemas estuarinos tropicales, la falta de diferencias espaciales en la composición de peces se atribuye al alto grado de mezcla entre sistemas (^{Marval-Rodríguez et al., 2019}).

En el presente estudio, la salinidad fue un factor que se relacionó con la variación temporal de la abundancia de peces. Durante el estiaje se registró mayor salinidad e incrementó la abundancia de D. petenense, mientras que durante lluvias la salinidad disminuyó y la especie más abundante fue C. aguadulce. La salinidad se considera esencial en la organización de ictiofauna en los sistemas estuarinos ya que determina la presencia de especies dominantes (^{Barletta et al., 2005}; ^{Molina et al., 2020}; ^{Peralta-Meixueiro y Vega-Cendejas, 2011}; ^{Sosa-López et al., 2007}; ^{Vilar et al., 2011}), debido a la presión osmótica que ejerce sobre los peces y a los intervalos de tolerancia de las especies (^{Sosa-López et al., 2007}; ^{Whitfield, 1999}). A diferencia de otros sistemas estuarinos, los sitios de colecta en los sistemas fluvio-lagunares son ambientes oligohalinos, esta condición limita la presencia de especies de origen marino (^{Muciño-Márquez et al., 2014}). En cambio, favoreció la presencia de D. petenense, especie de origen vicario con capacidad de soportar ambientes salinos (^{Castro-Aguirre et al., 1999}), así como de C. aguadulce, especie que se ha adaptado a los ambientes estuarinos, su ciclo de vida y sus migraciones se asocian con la temporalidad, mostrando un incremento en su abundancia en la temporada de lluvias (^{Ayala-Pérez et al., 2008}; ^{Ayala-Pérez, Terán-González, Flores-Hernández et al., 2012}).

La temperatura y el OD también se relacionaron con las variaciones temporales de la abundancia de peces. La temporada de nortes registró la menor temperatura y mayor concentración de OD, así como mayor abundancia de las especies de las familias Poeciliidae, Gerridae y Atherinopsidae. La temperatura es una variable que se correlaciona con la salinidad y el OD, actúan de manera sinérgica afectando la distribución y abundancia de los peces dulceacuícolas y marinos en los estuarios (^{Arceo-Carranza y Vega-Cendejas, 2009}; ^{Whitfield, 1999}). En el sureste de México, el OD incrementa como resultado de las lluvias y los fuertes vientos producidos durante la temporada de nortes (^{Arceo-Carranza y Vega-Cendejas, 2009}; ^{Peralta-Meixueiro y Vega-Cendejas, 2011}; ^{Vega-Cendejas y Hernández-de Santilla, 2004}). Esta condición se ha relacionado con la presencia y abundancia de los pecílidos, gérridos y aterinópsidos en estuarios de la península de Yucatán (^{Arceo-Carranza y Vega-Cendejas, 2009}; ^{Peralta-Meixueiro y Vega-Cendejas, 2011}; ^{Vega-Cendejas y Hernández-de Santilla, 2004}).

La transparencia fue otra variable que se relacionó con los cambios temporales de la abundancia de peces. En los estuarios de Florida y el norte de Brasil, la transparencia es un factor que ha condicionado la aparición y abundancia de especies de manera temporal (^{Barletta et al., 2005}; ^{Maes et al., 1998}; ^{Paperno y Brodie, 2004}; ^{Whitfield, 1999}). En la zona de estudio, se registró un incremento en la abundancia de los bagres (familia Ariidae) en lluvias y estiaje, las temporadas con menor transparencia. Los bagres son especies marinas tolerantes a las variaciones en la salinidad, temperatura y turbidez, dependen de los estuarios debido a que realizan migraciones asociadas a la temporada de lluvias para reproducirse y alimentarse en ambientes marinos (Ariopsis felis, B. marinus) y dulceacuícolas (Cathorops spp.) (^{Mendoza-Carranza, 2003}; ^{Reyes-Ramírez et al., 2017}; ^{Yáñez-Arancibia y Lara-Domínguez, 1988}).

El incremento de la abundancia de peces durante la temporada de nortes puede explicarse por el ciclo de vida de las especies y la migración hacia el estuario en búsqueda de refugio, o con fines reproductivos y alimentarios (^{Arceo-Carranza y Vega-Cendejas, 2009}; ^{Ayala-Pérez, Terán-González, Flores-Hernández et al., 2012}). Por ejemplo, P. mexicana es una especie dulceacuícola que coloniza nuevos hábitats con fines reproductivos al incrementar el volumen de agua por las lluvias (^{Miller, 2009}). Centropomus undecimalis es una especie catádroma, cuyos organismos juveniles (LP < 30 cm) ingresan a los ambientes estuarinos en la temporada de nortes para obtener protección y alimentación (^{Hernández-Vidal, et al., 2014}; ^{Perera-García et al., 2011}). Bairdiella ronchus y B. chrysoura son especies marinas que ingresan a los sistemas fluvio-lagunares estuarinos adyacentes a laguna de Términos, incluido el SP, en búsqueda de alimento y refugio durante estas temporadas (^{Ayala-Pérez et al., 1995}).

Aunque los gremios tróficos no presentaron diferencias significativas espaciales y temporales, los resultados evidencian tendencias en la abundancia de algunos gremios. Por ejemplo, durante la temporada de nortes fueron abundantes los detritívoros, zoobentívoros y piscívoros en el SPA. La abundancia de estos grupos puede explicarse por la disponibilidad de recursos en el sistema. Durante la temporada de lluvias aumenta el aporte de material orgánico proveniente de la descarga de agua y los escurrimientos (^{Barreiro-Güemes, 1999}; ^{Barreiro-Güemes y Aguirre-León, 1999}), incrementando la abundancia de los crustáceos y peces detritívoros (^{Sepúlveda-Lozada et al., 2015}; ^{Trinidad-Ocaña et al., 2018}). Ambos grupos constituyen un recurso disponible para peces zoobentívoros y piscívoros, como los bagres y el robalo C. undecimalis, respectivamente, que ingresan al sistema para alimentarse (^{Hernández-Vidal, et al., 2014}; ^{Yáñez-Arancibia y Lara-Domínguez, 1988}). Un efecto en cascada similar se ha reportado en estuarios del centro de Brasil y África (^{Ferreira et al., 2019}; ^{Figueiredo y Pessanha, 2016}; ^{Gnohossou et al., 2013}).

El análisis realizado indica que la estructura de la comunidad de peces en los sistemas fluvio-lagunares estuarinos del delta del río Usumacinta cambia de manera temporal y no espacial, como en otros estuarios (^{Akin et al., 2003}; ^{Barletta et al., 2008}; ^{Molina et al., 2020}; ^{Peralta-Meixueiro y Vega-Cendejas, 2011}). Los cambios temporales en la abundancia pueden relacionarse con la tolerancia fisiológica de las especies, con el ciclo de vida y las migraciones realizadas en los sistemas estuarinos. La falta de variaciones espaciales en la estructura de la comunidad, sugiere que la comunidad íctica en los sistemas estuarinos del delta del río Usumacinta es homogénea. En futuros estudios se recomienda analizar al ecosistema desde una perspectiva trófica, esta información permitirá entender la dinámica funcional, determinar los recursos alimentarios, las interacciones y la estructura trófica en los sistemas fluvio-lagunares estuarinos del delta del río Usumacinta.