Composición vegetal de la dieta

La dieta invernal del pato golondrino estuvo constituida por 99.2% de material vegetal, integrada por 28 especies de 26 géneros y 13 familias. Las familias Cyperaceae, Poaceae y Polygonaceae constituyeron el 92% del % PSA de material vegetal y el 42% del total de especies de plantas, de las cuales Cyperaceae fue la más representada con cinco especies. Hubo componentes no identificados y que formaron parte del análisis ya que su % PSA y % FO fueron importantes y los incluimos como semillas (varias) sin identificar en los Cuadros.

Las especies más importantes en la dieta invernal del pato golondrino de acuerdo al % PSA y % FO fueron E. macrostachya (PSA: 58.3%, FO: 67.4% ) y E. holciformis (PSA: 23.8%, FO: 38.5% ), que en conjunto representaron el 82.1% de biomasa de la dieta vegetal y también fueron más consumidas en la dieta (Figura 2, Apéndice 1). Las otras especies de plantas representaron un porcentaje mínimo del PSA en la dieta de los patos (Figura 2), pero algunos alimentos se consumieron más que otros por lo que su importancia la establecimos de acuerdo a su frecuencia de ocurrencia.

Figura 2 Representación de los 10 alimentos vegetales como A) porcentaje de peso seco agregado, y B) porcentaje de frecuencia de ocurrencia, en muestras esofágicas de patos golondrinos (Anas acuta) en el vaso sur de las Ciénegas del Lerma, Estado de México, recolectadas en el invierno de 2004-2005 y 2005-2006. 

Entre los recursos vegetales con bajo % PSA pero con % FO relativamente alta se encuentran las semillas de Polygonum punctatum, L. shaffneriana y P. laphatifolium y que estuvieron en el 39.3%, 33.3% y 28.9% de las muestras respectivamente (Apéndice 1), por lo que son especies representativas en función de su frecuencia de ocurrencia. Las semillas de B. erecta, S. macrophylla y S. validus son poco representativas en la dieta en términos de biomasa aportada y de frecuencia de ocurrencia (Figura 2).

Composición animal de la dieta

La fracción animal constituyó solamente el 0.77% de la dieta invernal del pato golondrino y estuvo formada por especies de al menos 15 taxa, 10 órdenes y nueve familias de invertebrados (Tabla 2). Predominaron las larvas de mosca Ephydridae (0.34% PSA) y los caracoles de agua dulce Physidae (0.11% PSA) en la dieta del pato golondrino (Apéndice 1), que conformaron el 58.2% del total PSA de la composición animal, además de haber sido consumidos con frecuencias de 89% y 32.9% respectivamente (Figura 3). Los componentes de las familias Belostomatidae y Chironomidae les siguieron en importancia en cuanto al % de biomasa aportada (Apéndice 1).

Figura 3 Representación de los alimentos animales como A) porcentaje de peso seco agregado, y B) porcentaje de frecuencia de ocurrencia, en muestras esofágicas de patos golondrinos (Anas acuta) en el vaso sur de las Ciénegas del Lerma, Estado de México, recolectadas en el invierno de 2004-2005 y 2005. 

Comparación de dieta de machos y hembras

De acuerdo con el índice de Sorensen, las dietas de machos y hembras mostraron un 77% de similitud en la composición de material vegetal. La dieta de las hembras se conformó de 21 especies de plantas, de las cuales E. macrostachya, E. holciformis y Cyperus esculentus sumaron más del 80% del total del PSA. Asimismo, la dieta de los machos se conformó de 23 especies de plantas, donde al igual que lo observado con las hembras E. macrostachya y E. holciformis fueron los recursos más abundantes y conformaron el 89.5% del PSA de la dieta total (Tabla 3, Figura 2).

No hubo diferencia significativa entre sexos en el % PSA del conjunto de especies vegetales en la dieta (U26 = 718.5 p = 0.95). Asimismo, al considerar cada especie vegetal individualmente no hubo diferencias significativas entre sexos en la representación de cada especie en la dieta. Sin embargo, las hembras consumieron más semillas de E. holciformis (29.6% ± 0.40%) y de Polygonum lapathifolium (4.12% ± 0.26%) que los machos (18.5% ± 0.35% y 0.88% ± 0.08% respectivamente; Tabla 3). En cambio, los machos consumieron en promedio mayor cantidad de E. macrostachya (65.2% ± 0.26%) y Lilaeopsis shaffneriana (39.4% ± 0.20%) que las hembras (50.6% ± 0.29% y 0.26% ± 0.02% respectivamente; Tabla 3). Las semillas de malacote, mozote, cardo negro y junco fueron únicamente consumidas por machos, mientras que el berro de agua, platanillo, hierba del pollo, zacate de agua, cebada y el grama únicamente por hembras, conformando el 23% de las especies que no fueron compartidas.

En cuanto a la fracción animal, el índice de Sorensen mostró 84.6% similitud en la composición de las especies de invertebrados en la dieta de hembras y machos del pato golondrino (Tabla 2) y no hubo diferencia significativa entre sexos en el % PSA (U12 = 105.0, p = 0.24). Hubo tendencia para las hembras de consumir mayor cantidad de las larvas de mosca (Díptera) y los caracoles de agua dulce (Gastrópoda), representando un porcentaje superior al 60% de la biomasa de invertebrados en la dieta de las hembras. Las larvas de mosca también fueron las más frecuentes en la dieta de las hembras (72% FO), mientras que los chironómidos, coleópteros y ostrácodos, a pesar de contribuir con un % PSA relativamente pequeño, tuvieron alta frecuencia de consumo (33% FO, 21% FO y 21% FO respectivamente). Igualmente para los machos, los dípteros (Ephydridae) y gastrópodos (Physidae) representaron la mayor biomasa y frecuencia en la dieta, aunque con ligeramente menor cantidad que las hembras (Figura 3), contribuyendo en conjunto con 24% del PSA. Asimismo, las larvas de mosca fueron las más frecuentemente consumidas (72.3% FO), seguidas de las larvas de mosquito (Chironomidae) con 27.7% FO en la dieta de los machos (Figura 3, Tabla 2).

No obstante, encontramos un comportamiento diferencial en el consumo de invertebrados, tanto en % FO y % PSA, a lo largo del periodo de estudio. Los machos manifestaron un consumo regular de invertebrados en los cuatro meses estudiados, en tanto que en las hembras el consumo fue bimodal con dos picos claramente definidos, uno a finales de noviembre y principios de diciembre, y el segundo de menor magnitud, a finales de enero (Figura 4).

Figura 4 Variación temporal en A) peso seco agregado (g), y B) el porcentaje de frecuencia de ocurrencia del consumo de invertebrados en la dieta de machos y hembras del pato golondrino (Anas acuta) en el otoño-invierno (2004-2005) en el vaso sur de Ciénegas del Lerma. 

Composición vegetal de dieta

Nuestras resultados demostraron que las dos especies de planta más importantes en la dieta del pato golondrino fueron E. macrostachya y E. holciformis. Ambas especies tienen una frecuencia mayor al 60% en el banco de semillas de las Ciénegas del Lerma (^{Zepeda et al. 2015}). En el caso particular del vaso sur, E. macrostachya tiene la más alta densidad de semillas y plantas en varios sitios, con 17,029 semillas/m2 y 11,580 semillas/m2, respectivamente (^{Corano 2007}). Esto podria explicar la frecuencia de consumo de Polygonum punctatum y Schoenoplectus americanus en el presente estudio ya que E. macrostachya se asocia regularmente con P. lapathifolium, P. punctatum y S. americanus (^{Ramos 2000}), lo que podría explicar la aparición de estas tres especies en la dieta. Por otro lado, ^{Corano (2007)} no registró E. holciformis en el banco de semillas del humedal, aunque, ^{Zepeda et al. (2015)} la documentaron, pero en menor densidad que E. Macrostachya. Dado lo anterior, nuestro registro de E. holciformis como la segunda especie de planta más importante en la dieta del pato golondrino, sugiere que fue consumida en ambientes anegados fuera del humedal, probablemente en predios inundables, así como en campos de cultivos inundados circundantes a las Ciénegas (^{Colón 2009}). Las áreas inundables adyacentes al cuerpo de agua, con una superficie aproximada de 422 ha, presentan presiones por las actividades humanas, como desecación, contaminación por el uso de agroquímicos, pérdida de vegetación silvestre por uso de herbicidas, pastoreo de ganado bovino y ovino, y descargas de aguas residuales no tratadas. Estas actividades reducen la productividad de las plantas de valor alimenticio para los patos y cambian la composición de especies, dando espacio a malezas e invasoras (^{Zepeda et al. 2015}) que pudieran desplazar a especies nativas de valor alimenticio para las aves acuáticas.

Nuestro registro de mayor consumo de las semillas de E. macrostachya y E. holciformis en el vaso sur de las Ciénegas del Lerma es distinto a lo reportado en el invierno de 1975 en el vaso norte, donde las semillas más consumidas por este pato fueron Rumex sp. y Polygonum sp. (^{Fuchs 1979}). Las dos especies mas importantes en el estudio de ^{Fuchs (1979)} son anuales, así como E. holcifomis, mientras que E. macrostachya es una planta perenne y muy abundante en 2011 (^{Zepeda et al. 2015}). Mas que cambios en las preferencias del pato por los recursos alimenticios, estas diferencias podrían estar asociadas a la variación en la composición florística de los vasos norte y sur. No obstante, Rumex sp y Polygonum sp, son taxones que en el vaso sur han sido desplazadas por especies exóticas como el pasto kikuyo (Pennisetum clandestinum), el cardo santo (Sylibum marianum), así como por la expansión y denso crecimiento de tule redondo (Schoenoplectus sp.) que ha cubierto espacios de agua abierta donde estas especies se distribuían. Esto está enmarcado por modificaciones en el hidroperiodo del humedal, teniendo periodos más prolongados de sequía y de bajos niveles de 0.10 a 0.70 m de profundidad que podrían haber favorecido la abundancia de las especies exóticas y de algunas nativas como el tular, y E. macrostachya.

Los recursos de plantas que registramos en la dieta del pato golondrino durante 2004-2005 fueron semejantes a los consumidos por otros patos residentes y migratorios como el pato mexicano (Anas diazi) y la cerceta de alas azules (^{Colón 2009}). En particular para el pato mexicano su dieta se compuso principalmente de E. holciformis, y P. lapathifolium durante 2004 y de maíz (Zea mays) en el 2005 (^{Colón 2009}), mientras que Echinochloa sp. fue el alimento principal de las cercetas de alas azules en el mismo año (^{Colón et al. 2007}). Cierto traslape de sus dietas es esperado debido a que las tres especies son simpátricas durante el otoño-invierno en el sitio de estudio (^{Saunders y Saunders 1981}). Además, todos son especies de superficie o chapoteadoras que tienen el mismo hábito de alimentación, usando sitios someros en los que obtienen alimento filtrando el fango o la superficie del agua, o inclinando el cuerpo e ingresando la cabeza en la columna de agua para alcanzar el fondo (^{Elphick et al. 2001}). Es posible entonces que durante el otoño-invierno el pato golondrino compita por el consumo de semillas de E. holciformis y otras poligonáceas con el pato mexicano y la cerceta de alas azules. Por el contrario, el pato golondrino consumió E. macrostachya en proporciones mucho mayores que el pato mexicano (^{Colón 2009}) y la cerceta de alas azules (^{Colón et al. 2007}), los cuales la consumieron de forma marginal, por lo que el pato mexicano puede estar excluyendo de este recurso a las otras dos especies con las que comparte el hábitat.

Sin embargo, nuestros resultados de plantas importantes en la dieta del pato golondrino difiere a lo que se ha registrado en otras regiones. En Sinaloa las semillas asociadas a los campos agrícolas como S. maritimus fueron el recurso mas importante (^{Migoya y Baldassarre 1995}), en tanto que en Yucatán la dieta invernal del pato golondrino se conformó en 99% de Ruppia marítima, que se desarrolla típicamente en las lagunas someras (^{Thompson et al. 1992}). Por otro lado, en California los patos se alimentaron de plantas representativas de la zona o que están disponibles de manera temporal (^{Euliss y Harris 1987}, ^{Euliss et al. 1991}, ^{Burns 2003}). Estas variaciones en especies de plantas consumidas en la dieta de invierno del pato golondrino probablemente podrían estar asociadas a cambios en la disponibilidad de plantas en los sitios de alimentación.

Composición animal de dieta

En el presente estudio, el consumo de invertebrados por el pato golondrino fue mínimo, pero la frecuencia con la que fueron consumidos fue alta comparada con otros estudios de su dieta invernal (^{Fuchs 1979}, ^{Burns 2003}, Ballart et al. 2004, ^{Brochet et al. 2012}). Los efídridos y los gasterópodos (Physidae y Planorbidae) fueron los invertebrados más consumidos por el pato golondrino, similar a la dieta de la cerceta de alas azules, que consumió gasterópodos y ostrácodos en mayor proporción (^{Colón et al. 2007}). Asimismo los anisópteros fueron el alimento animal más consumido por el pato mexicano, con una alta frecuencia de ocurrencia de gasterópodos en su dieta (^{Colón 2009}). Al respecto, ^{Migoya y Baldassarre (1995)} reportan que los patos golondrinos de Sinaloa también consumen gasterópodos con frecuencia (20%), pero en Yucatán sobresalen los chironómidos y algunos parásitos de peces de la familia Ergasilidae (^{Thompson et al. 1992}).

El bajo consumo de invertebrados y alto consumo de semillas vegetales por el pato golondrino registrado en nuestro estudio podría estar asociado con sus requerimientos nutricionales en el sitio de invernación. Posterior a su arribo a las áreas de invernación, los patos golondrinos requieren reponerse del desgaste energético causado por la migración (^{Miller 1986}), comenzar el proceso de muda y almacenar grasa para el retorno a sus áreas de reproducción. Estas necesidades nutricionales son primordialmente cubiertas por semillas de gramíneas nativas y cultivos de la región (^{Fredrickson y Heitemeyer 1991}). En California, los patos golondrinos invernantes aumentaron el consumo de invertebrados entre febrero y marzo previo a la migración de primavera (^{Miller 1985}, ^{Miller 1986}), y posiblemente en respuesta a una mayor disponibilidad de insectos. ^{Smith y Sheeley (1993)} documentaron que no hubo aumento de peso en los patos golondrinos durante el invierno en Texas, mientras en Yucatán los patos golondrinos no mostraron incremento en tiempo dedicado al forrajeo durante el invierno previo a la migración hacia áreas de reproducción (^{Thompson y Baldassarre 1991}). Esto sugiere que las poblaciones de patos en sus sitios de invernación no tienen altos requerimientos de proteína para incrementar su masa corporal. Lo anterior implica que la dieta de los patos golondrinos en invierno cuando fueron obtenidas las muestras (noviembre a enero) es preponderantemente vegetariana, tendiente más a la reposición de energía que al consumo de proteína.

Comparación de dieta de machos y hembras

En nuestro estudio la dieta de las hembras no fue diferente a la de los machos, y la fracción animal fue mínima y estadísticamente similar para ambos sexos. La similitud de las dietas de hembras y machos durante la temporada no reproductiva (otoño-invierno) podría ser debido a que la necesidad primordial de todos los individuos es reponerse del desgaste ocasionado por la migración, y sobrevivir durante el invierno. Por lo tanto, los alimentos que aportan energía (semillas) fueron los más consumidos por ambos sexos. Esto difiere a la temporada reproductiva (primavera-verano) cuando las necesidades de proteína en las hembras son mayores para la producción de huevos. Algunos estudios con otras especies de anátidos, han puesto de manifiesto que durante la época reproductiva, los requerimientos nutricionales de los machos y las hembras no reproductoras son similares en la composición animal y vegetal, mientras que el consumo de las hembras reproductoras difiere del consumo de machos y hembras no reproductivas (^{Swanson et al. 1985}, ^{Jarvis y Noyes 1986}).

No obstante, a diferencia del consumo de material vegetal, el consumo de invertebrados indicó que hubo un uso diferencial por parte de las hembras en dos momentos específicos. El primer momento ocurrió a finales de noviembre y principios de diciembre y podría estar asociado a la primera muda pre-reproductiva de hembras juveniles, o a la muda pre-reproductiva definitiva de hembras adultas (^{Pyle 2005}). Esta muda ocurre en los sitios de invierno posterior a la muda de los machos, ya que las hembras salen de sus sitios reproductivos un mes y medio después que los machos, una vez concluida la crianza, y arriban a sus sitios de invernación entre octubre y noviembre (^{Fredrickson y Heitmeyer 1991}, Baldasarre 2014). De esta manera, el incremento en la ingesta de invertebrados podría estar asociado a una mayor demanda de proteínas para la formación de plumas nuevas (^{Fredrickson y Reid 1988}).

El segundo momento de mayor consumo de invertebrados por las hembras ocurrió a finales de enero y podría estar asociado al inicio de la muda pre-reproductiva definitiva de las hembras (^{Pyle 2005}). Sin embargo, es probable que también esté asociado a la preparación fisiológica de las hembras para la reproducción, mediante el desarrollo de folículos, ya que en una de las hembras muestreadas se detectó desarrollo del ovario (observación personal). Esto evidencia la importancia de la diversidad de recursos que produce el humedal para la nutrición de los patos que les permite cubrir los procesos biológicos que ocurren durante el otoño-invierno. Por consiguiente, es importante analizar el impacto negativo que pudieran tener los pesticidas e insecticidas usados en los campos de cultivo aledaños, que probablemente llegan al humedal por difusión o descargas directas, además del impacto del agua residual no tratada en la productividad de invertebrados (observación personal).

Recomendaciones

Dada la alta importancia de las plantas acuáticas, subacuáticas y tolerantes a la inundación para el pato golondrino durante el invierno, es recomendable promover su crecimiento mediante el manejo y formación de zanjas someras y amplias tanto al interior del humedal como en los campos de cultivo aledaños. También sugerimos restaurar las planicies de inundación estacional someras a través del incremento del hidroperiodo y el manejo del banco de semillas existente, a efecto de controlar especies exóticas como pasto kikuyo y cardo santo, cuya creciente distribución en el área, desplaza la emergencia de las plantas nativas como E. macrostachya y varias especies de chillillo (género Polygonum). Estas acciones contribuirán a la recuperación de especies nativas, proporcionarán hábitat para otra fauna silvestre y proveerán mayores recursos alimenticios tanto de semillas de especies nativas como de invertebrados, que aportan a las aves los nutrientes necesarios requeridos para satisfacer las necesidades fisiológicas que les demanda la temporada invernal.

Una acción fundamental para conservar el área de alimentación del pato golondrino y otras aves acuáticas, es la regulación del pastoreo de ganado doméstico bovino, ovino y equino, ya que previene el crecimiento de E. macrostachya y otras plantas nativas como la cebadilla (E. holciformis), el arrocillo (Leersia hexandra) y la papa de agua cimarrona (Sagittaria macrophylla), lo cual afecta la producción de semillas y tubérculos. El pastoreo modifica la composición florística y la estructura de la vegetación original y favorece la proliferación de especies exóticas invasoras mediante la dispersión de semillas, la alteración de los nutrientes del suelo por la deposición de heces y orina, y la compactación del suelo (^{López-Rosas et al. 2006}). La regulación del pastoreo está considerada en el Programa de Manejo del Área de Natural Protegida para la subzona de recuperación del vaso sur (^{CONANP 2018)}, por lo que es importante su implementación a fin de minimizar los impactos negativos de éste sobre la vegetación nativa y la fauna silvestre residente y migratoria. También es necesario evaluar el impacto de la descarga de aguas residuales no tratadas, ya que pueden influir en la composición de las especies que existen por la aportación de contaminantes al humedal.

Finalmente, sugerimos realizar evaluaciones periódicas de la dieta de invierno del pato golondrino a fin de monitorear cambios en su composición y complementar esta información con análisis nutricional de las especies más consumidas. Paralelamente, se deben hacer estimaciones de abundancia y disponibilidad de especies vegetales e invertebrados acuáticos los tres polígonos de las Ciénegas del Lerma y zonas adyacentes.