El pulgón gris de la crucíferas Brevicoryne brassicae (Linnaeus, 1758) (Hemiptera: Aphididae) se alimenta de plantas de la familia Cruciferae exclusivamente, ocasiona serios daños en brócoli y coliflor al contaminar el producto con su presencia; además de alimentarse de la savia de la planta, transmite más de 20 virus fitopatógenos, y su distribución es cosmopolita (Gill et al., 2013). Satar et al. (2005) reportaron que la temperatura óptima para el desarrollo de B. brassicae es de 25 °C y la temperatura umbral para poblaciones de clima frío es de 1.5 °C, mientras que para poblaciones de clima templado es de 4 °C. El incremento de las poblaciones de insectos-plaga y su grado de afectación en los cultivos, depende de factores abióticos y bióticos; entre los primeros, la temperatura, la humedad relativa y el fotoperiodo son los más importantes, y en cuanto a los segundos, son fundamentales los enemigos naturales y las plantas hospedantes. Al respecto, Hodgson et al. (2011) mencionaron que algunas variables relacionadas con el clima, inciden directamente en la duración de los ciclos biológicos de los insectos, lo que aumenta o reduce su fluctuación a través del tiempo.
Por lo tanto, es necesario considerar información específica sobre estos factores, para construir modelos que estimen con buena aproximación la densidad poblacional de los insectos (Venette et al., 2010). Se han construido modelos utilizando la técnica de la regresión con el fin de estimar poblaciones insectiles de varias especies, cuyos predictores son precisamente variables climáticas (Murphy et al., 2012; Cuéllar et al., 2012). Particularmente en pulgones de la especie Macrosiphum euphorbiae en el cultivo de lechuga, Morales y Fereres (2008), obtuvieron el modelo definido por: Y= - 1.56 - 3.51 T - 0.77 T2 + 0.02 T3, para aproximar el número de individuos en términos de la temperatura, a través de regresión no lineal simple, donde Y representó el número de pulgones y T la temperatura media en °C, con un valor de coeficiente de determinación R2= 0.892.
Por otra parte, uno de los principales enemigos naturales de este áfido es Diaeretiella rapae (Mc’Intosh 1855) (Hymenoptera: Aphidiidae), endoparasitoide cosmopolita que afecta alrededor de 60 especies de pulgones, aunque sólo seis son los huéspedes más comunes (Basheer et al., 2014). La planta hospedera influye en el parasitismo de este himenóptero, cuando B. brassicae se alimenta de col el parasitismo es de 40.2%, mientras que en nabo es de 32.6% (Ölmez et al., 2007), por su parte Tazerouni et al. (2012) determinaron que D. rapae parasita alrededor de 37 ninfas de D. noxia en 24 h a 25 °C, por lo que la consideran una buena opción para hacer liberaciones aumentativas. Los compuestos volátiles de las crucíferas atraen tanto a B. brassicae como a D. rapae, este último responde a la mielecilla segregada por el pulgón para localizarlo más fácilmente (Duchovskienė y Raudonis, 2008).
Una de las bases del manejo integrado de plagas es conocer la variación poblacional de un insecto plaga en función de variables climáticas y su relación con sus enemigos naturales, por lo cual se propuso este estudio, con los objetivos de estimar el número de individuos de B. brassicae en función de la temperatura media, y determinar el grado de asociación de la densidad poblacional de esta especie de áfido, con su porcentaje de parasitismo causado por D. rapae en el cultivo de brócoli, en la región de El Bajío, Guanajuato, México.
Esta investigación se realizó en el rancho “Loma de las Ánimas” (20° 58´ 29´´ latitud norte; 101° 28´ 15´´ longitud oeste; 1 791 msnm) en el municipio de León, Guanajuato, la localidad tiene una precipitación anual promedio de 600 mm y una temperatura media de 18.4 °C. El trabajo se hizo en 320 m² con 1 250 plantas de brócoli Brassica oleraceae var. italica. El trasplante se realizó el 30 de noviembre de 2009. Se muestreo semanalmente a partir del 5 de diciembre de 2009 y hasta el 13 de marzo de 2010, cuando se encontraba en la etapa de punto de corte, tomando al azar 50 plantas. Se revisó la totalidad de la hoja y se registraron el número de pulgones (B. brassicae) por planta y de pulgones parasitados por planta.
Los pulgones parasitados se colocaron en frascos tapados con malla antiáfidos y se mantuvieron a 22 ºC, con el fin de esperar la emergencia de las avispas, éstas se conservaron en alcohol metílico al 70%, para su posterior identificación. La temperatura se registró en la estación meteorológica del Centro Experimental Agropecuario De LaSalle. Con la información obtenida, se procedió en primera instancia a obtener las medidas de asociación (coeficientes de correlación de Pearson), para conocer la relación entre la población de áfidos con respecto a la temperatura y a su porcentaje de parasitismo, en el caso de obtener una asociación fuerte entre las variables, se procedió a estimar la forma funcional del modelo de regresión de mejor ajuste, utilizando para este análisis el programa Statgraphics (Statgraphics Plus Ver. 5.1 Professional, 2001).
Los primeros individuos de B. brassicae se registraron el 2 de enero cuando la temperatura media fue de 13.1 °C; a medida que avanzó el desarrollo de la planta, las poblaciones de este pulgón se incrementaron hasta alcanzar un máximo de individuos de 4.4 pulgones planta-1, con una temperatura media de 17.4 °C, lo que coincide con la etapa de corte el 13 de marzo, 2010 (Cuadro 1). Para conocer el grado de asociación entre el número total de B. brassicae presentes en 50 plantas y la temperatura media correspondiente al día en que se registró cada lectura, se determinó el coeficiente de correlación de Pearson, que fue r= 0.74, lo que representó una fuerte asociación entre ambas variables, indicando que a medida que la temperatura aumenta, también se incrementa el número de individuos de esta especie. En seguida, considerando como variable dependiente el número de pulgones y como variable independiente la temperatura media, se procedió a estimar el modelo de mejor ajuste a los datos observados, obteniendo la forma funcional de un polinomio de grado cinco definido por:
Donde: Y= número de pulgones; y T= a la temperatura media en °C. Los criterios para seleccionar esta función, fueron los valores de la prueba de F=14.03 y su correspondiente probabilidad p= 0.0005** del análisis de varianza de la regresión simple, así como el coeficiente de determinación R2= 0.89 como medida de bondad de ajuste, por lo tanto hay evidencia suficiente en la muestra para concluir que el modelo obtenido constituye una aproximación adecuada como herramienta de estimación. Utilizando la misma técnica, Morales y Fereres (2008), obtuvieron una forma funcional de un polinomio de grado tres con buen ajuste, al obtener prácticamente un R2 muy parecido al obtenido en este trabajo, solo que para aproximar la población de la especie Macrosiphum euphorbiae Thomas, 1878 (Hemiptera: Aphididae) en el cultivo de lechuga.
Fecha de muestreo | Áfidos/50 plantas (Promedio± error estándar) | Áfidos parasitados (%) | Fenología de la planta | Temperatura media (°C) |
05 diciembre 2009 | 0±0.0000 | 0 | Crecimiento vegetativo | 13.5 |
12 diciembre 2009 | 0±0.0000 | 0 | 16.0 | |
19 diciembre 2009 | 0±0.0000 | 0 | 13.1 | |
26 diciembre 2009 | 0±0.0000 | 0 | 11.7 | |
02 enero 2010 | 0.10±0.5558 | 0 | 13.1 | |
09 enero 2010 | 0.16±0.5073 | 0 | 11.8 | |
16 enero 2010 | 0±0.0000 | 0 | Diferenciación floral | 10.1 |
23 enero 2010 | 0.16±0.4697 | 0 | 13.3 | |
30 enero 2010 | 0.52±0.4394 | 35.7 | 14.2 | |
06 febrero 2010 | 0±0.0000 | 0 | 11.5 | |
13 febrero 2010 | 1.20±0.6461 | 5.0 | Botoneo | 14.4 |
20 febrero 2010 | 0.64±0.5558 | 21.9 | 13.2 | |
27/febrero 2010 | 1.16±0.6461 | 22.4 | 13.4 | |
06 marzo 2010 | 2.42±0.5005 | 26.5 | 16.7 | |
13 marzo 2010 | 4.48±0.4086 | 25.9 | Corte | 17.4 |
Satar et al. (2005) reportaron que el periodo ninfal de este áfido es de 12.5 días a 15 °C y de 6 días a 25 °C, lo que coincide con los resultados de este trabajo en relación con la temperatura, aunque desde el punto de vista de producción del cultivo, en la etapa de punto de corte los umbrales económicos deberán ser de cero individuos por planta. En este trabajo se determinó a Diaretiella rapae como el único parasitoide asociado a B. brassicae, coincidiendo con Baer et al. (2004), quienes indicaron que esta especialización es fundamental en el desarrollo de la diversidad de insectos; cuando D. rapae se reproduce en otras especies de pulgones, la capacidad de parasitar a B. brassicae disminuye, ellos sugieren que el hospedero ancestral de este parasitoide es el pulgón cenizo de las crucíferas.
Los resultados de esta investigación mostraron que el porcentaje más alto de parasitismo fue 35.7% y ocurrió el 30 enero, 2010; en general, el parasitismo osciló entre 22 y 26% (Cuadro 1). Mussury y Fernandes (2002) reportaron un promedio de 11 áfidos parasitados por D. rapae en brócoli con una correlación positiva entre las poblaciones de los hemípteros y las poblaciones del parasitoide muestreándolos con red de golpeo, igualmente la población de pulgones y el parasitismo se incrementó en la etapa fenológica de floración; en este estudio la correlación entre el número de áfidos y el porcentaje de pulgones parasitados también fue positiva (r= 0.64). Por su parte, Barrios et al. (2004) encontraron que dos semanas luego del trasplante, las poblaciones de B. brassicae fueron de 49.65 individuos/planta con un parasitismo por D. rapae de 14% hacia mediados de la etapa de desarrollo del cultivo en Texcoco, México.
En otra investigación realizada en El Bajío, Hernández et al. (1990) reportaron que el porcentaje de parasitismo de D. rapae en B. brassicae fue de 70%, mientras que los porcentajes de parasitismo en esta investigación fueron menores; es posible que la densidad de plantas con pulgones no sean las suficientes, tal como lo señalan Mussury y Fernandes (2002), quienes afirmaron que cuando se tienen más de 50% de plantas infestadas, la actividad de los enemigos naturales se incrementa notablemente. D. rapae es un enemigo natural con amplio potencial en el manejo integrado de plagas, se puede usar en conjunto con piretroides para disminuir la incidencia de B. brassica con un efecto aditivo sobre las poblaciones del áfido (Desneux et al., 2005). Otra característica que puede considerarse favorable en cuanto a la presencia de D. rapae, es su utilización en programas de manejo de áfidos en hortalizas, debido a su capacidad de desarrollo en rangos amplios de temperatura, Moayeri et al. (2013), determinaron que el parasitismo de esta especie se registra de manera adecuada, en el rango de temperaturas que va de los 17 a los 30 °C, lo que favorece el establecimiento de refugios a lo largo del año para este parasitoide.
Conclusiones
Se presentó una correlación positiva (r= 0.74) entre las poblaciones de B. brassicae y la temperatura media, por lo que se obtuvo el modelo de mejor ajuste para estimar la densidad de pulgones en función de la temperatura, a través de la forma funcional de un polinomio de grado cinco.
Asimismo, existe una correlación positiva (r= 0.64) entre el número de individuos de B. brassicae y su porcentaje de parasitismo causado por D. rapae.
Se obtuvo hasta 35.7% de parasitismo por D. rapae sobre el pulgón B. brassicae a fines de enero.