Introducción

En el estado de Chihuahua, el cultivo de manzano ocupa una extensión que representa alrededor de 50% de las poco más de 60 mil hectáreas que se estiman cultivadas en México, con un volumen de producción mayor a las 200 mil toneladas al año, con un valor de 1913 millones de pesos (^{SIAP, 2013}).

El manzano es afectado por un amplio rango de fitófagos directos e indirectos (^{Gontijo et al., 2012}). Un fitófago que ocasiona daños indirectos y que ha recibido mayor atención durante los últimos años es el pulgón lanígero del manzano Eriosoma lanigerum Hausmann (Hemiptera: Aphididae) (^{Beers et al., 2010)}. Este fitófago puede invernar en la raíz y en parte aérea de la planta. La población que inverna en la parte aérea es más susceptible a temperaturas frías extremas (^{Hetherington, 2009}). En árboles infestados, las ninfas de primer instar (caminadores) se dispersan formando nuevas colonias en el árbol (^{Asante et al., 1993}), los caminadores producidos por las hembras invernantes fungen como fuente de infestación para cada nueva estación, migrando de la raíz a la parte aérea de los árboles durante la primavera (^{Damavandian y Pringle, 2007}).

El incremento de pulgón lanígero en huertos de manzana parece estar asociado con una mayor oscilación en las temperaturas extremas y reducción en la precipitación pluvial (^{Ramírez et al., 2011}), también con cambios en los programas de uso de pesticidas y con la alteración del control biológico natural (^{Gontijo et al., 2012}). Lo anterior, puede tener repercusiones en la distribución geográfica del fitófago, supervivencia, en las tasas de crecimiento de la población, en el número de generaciones, en la sincronía cultivo-plaga, en las interacciones interespecíficas (^{Lastuvka, 2009}; ^{Porter et al., 1991}; ^{Ramírez et al., 2011}; ^{Stay et al., 2009}), incremento en los costos de producción (^{Ramírez et al., 2011}) y de pérdidas en los cultivos por pretender, todavía hasta hoy, combatirlo antes de entenderlo y considerarlo como el origen del problema y no como la consecuencia de una serie de factores interaccionando (^{Barrera et al., 2008}; ^{Romero, 2004}).

Con el uso de pesticidas se ha evitado el daño que pudieran causar algunas plagas (^{Headley, 1968}; ^{Pimentel et al., 1978}), pero también, su uso se ha asociado con un incremento en las pérdidas ocasionadas por ellas (^{Kogan y Bajwa, 1999}), con problemas ambientales y salud humana (^{Shetty y Sabitha, 2009}) y la selección de rasgos que confieren resistencia a las plagas (^{Lagunes et al., 2009}). En algunos sistemas agrícolas se ha documentado el efecto negativo de insecticidas de amplio espectro sobre poblaciones de enemigos naturales (^{Matlock y De la Cruz, 2002}; ^{Romero, 2004}) y el impacto ecológico de sistemas agrícolas de alto rendimiento es mayor por el uso intensivo de insecticidas, en estos sistemas, la carencia de información por parte de los tomadores de decisiones, propicia acciones que dañan a especies no blanco y eliminan a organismos que sirven de alimento a otros en la cadena trófica (^{Altieri et al., 1989}; ^{Holland y Luff, 2000}; ^{Romero, 2004}).

En cualquier programa de manejo de plagas en el que se empleen pesticidas, se puede determinar el coeficiente de impacto ambiental (CIA) (^{Kovach et al., 1992}). Estudios de impacto ambiental y de presión de selección por el uso de pesticidas, permiten estimar las consecuencias que tienen las acciones de manejo sobre uno o más indicadores ambientales (^{Ramírez y Jacobo, 2002}; ^{Jacobo y Ramírez, 2006}). La valoración del impacto ambiental como consecuencia del uso de pesticidas en sistemas agrícolas, información de temperatura y precipitación y de la detección oportuna de organismos que reducen la producción de cultivos, fortalecen la toma de decisiones en el diseño de programas de manejo de plagas y enfermedades. Sin embargo, la omisión de elementos básicos en el manejo de plagas y enfermedades, ha propiciado que de cada ocho aspersiones de agroquímicos que se realizan en manzano en Chihuahua, México, sólo tres tengan soporte técnico (^{Ramírez y Jacobo, 2002}).

Con base en lo expuesto, en este trabajo se plantearon como objetivos: a) obtener y analizar información de temperaturas máximas, mínimas y precipitación durante los años 2010 y 2011; b) cuantificar inmaduros de pulgón lanígero en ascenso de la raíz a la parte aérea del árbol y su relación con la presencia de colonias aéreas del fitófago; y c) estimar el impacto ambiental por el uso de pesticidas en manzano con diferente manejo del huerto.

Materiales y métodos

El presente trabajo se realizó en Cuauhtémoc, Chihhuahua en huertos de manzano, ubicados geográficamente entre los 28^° 25’ 58’’ y 28^° 28’ 19’’ latitud norte y entre los 106^° 54’ 25’’ y 106^° 54’37’’longitud oeste, con una altura promedio de 2 042 msnm; con distancia máxima entre huertos de 5 900 metros. Se seleccionaron tres huertos con la variedad Golden Delicious sobre patrón Franco que es susceptible a pulgón lanígero y se designaron como: 1) sin manejo de plagas (huerto con riego, sin malla antigranizo, con restricción de recursos y sin asesoría técnica: SM); 2) con manejo integrado de plagas (definido por huerto con malla antigranizo, riego, sin restricción de recursos, con asesoría técnica, con uso de feromona sexual para interrupción del apareo de la palomilla de la manzana y combate químico de plagas y enfermedades: MIP); y 3) huerto con manejo convencional (con malla antigranizo, riego, sin restricción de recursos, con asesoría técnica y aplicaciones regulares de pesticidas: MC).

Se obtuvo información de temperaturas máximas y mínimas diarias y precipitación durante los periodos de abril a octubre de los años 2010 y 2011 de una estación climática automatizada (Campbell Scientific^MR, con sonda de temperatura y pluviómetro integrados), con ubicación geográfica de 28^° 26’ 49’’ latitud norte y 106^° 52’ 40’’ longitud oeste y con distancia máxima de 5300 m de la estación al huerto más alejado. Se describió la ocurrencia de temperaturas máximas y mínimas con base en intervalos de confianza para la media (^{Sincich et al., 2002}) y número de días con temperaturas mínimas inferiores a 4^°C y superiores a 30^°C. Con un software denominado SICA (^{Medina et al., 2004}), se calcularon unidades calor diarias con el método de seno simple con temperatura mínima crítica de 4^°C (^{Asante et al., 1991}). Las unidades calor diarias y la precipitación, se acumularon por año y durante el periodo de evaluación y se ajustaron con el modelo Weibull modificado (^{Pennypacker et al., 1980}), que es flexible a los parámetros Y=1−exp(−UC o -pp)/b) ^c ; donde Y= proporción acumulada de unidades calor u ocurrencia acumulada de precipitación(mm); UC, pp= unidades calor (o precipitación acumulada); b= estimador de la tasa de crecimiento en su forma inversa (1/b); c= parámetro de la forma de la curva. Para una misma variable, el estimador de la tasa de incremento por año, permite detectar diferencias significativas entre ellos. Los modelos generados se obtuvieron con el paquete estadístico SAS^MR (2002).

Resultados y discusión

Las temperaturas registradas permitieron señalar que durante el año 2010, la temperatura media máxima fluctuó entre 25.3 y 26.2°C, mientras que en el año 2011fluctuó entre 26.9 y 27.6°C, de tal forma que, con base en el intervalo con 95% de confianza, se declaró que la temperatura media máxima fue estadísticamente diferente entre años y superior en el año 2011. Para el año 2010, el intervalo de confianza para la media de las temperaturas mínimas osciló entre 9.2 y 10.4°C, mientras que en el año 2011, la media de las temperaturas mínimas fluctuó entre 8.8 y 10°C, declarándose igualdad estadística entre años para la temperatura media mínima (Cuadro 1). Para el año 2010, los días menores a 4°C fueron 23 y los días mayores a 30°C fueron 34, mientras que para el año 2011, el número de días con temperatura menor a 4°C fueron 25 y los días con temperatura superior a 30°C fueron 37 (Cuadro 1). Durante el año 2010 se cuantificaron 2958UC con una tasa de incremento de 4.4X10^-3, mientras que en el año 2011 se acumularon 3 061 UC con una tasa de incremento de 4.6X10^-3. El incremento paulatino en la acumulación de Unidades Calor fue estadísticamente diferente entre años (Cuadro 1). Se observó también que la precipitación ocurrida durante el 2010 fue de 322 mm, mientras que en el año 2011 se acumularon 226 mm, un diferencial de 56 mm. El modelo Weibull ajustó de manera significativa la precipitación acumulada con coeficientes de determinación mayores a 92% y coeficientes de variación menores a 27.5 (Cuadro 1). Durante el año 2010 la tasa de incremento en la lluvia acumulada fue de 4.6 x 10^-3, y estadísticamente diferente al 3.6 x 10^-3 que fue la tasa de incremento de la lluvia acumulada para el año 2011 (Cuadro 1).

Cuadro 1 Intervalos de temperaturas medias máximas indicadores del modelo Weibull en el ajuste del en Cuauhtémoc, Chihuahua. Durante los años 2010 y 2011. 

Σ= valor acumulado durante el ciclo; Modelo Weibull de forma: Y=1-xp(-UC)/b)c o Y=1-exp(-PP mm)/b)c donde: Y= valor estimado; c= parámetro de forma del modelo Weibull; 1/B= estimador de la tasa de incremento; valores con misma letra en columna intervalos de confianza para temperaturas y en columna (1/B) significa igualdad de pendientes con 95% de confianza; R2= coeficiente de determinación; CV= coeficiente de variación en por ciento; Pr>F= probabilidad de encontrar un valor mayor a un valor de F tabulada.

Ocurrencia temporal de pulgón lanígero

El número de pulgones atrapados en cintas de papel aluminio fue estadísticamente diferente entre años y huertos. Entre años, durante el ciclo 2010 se contaron 2 049 ejemplares, mientras que en el 2011 fueron 11 269 ejemplares (Cuadro 2). Entre huertos, en el año 2010, en el huerto sin manejo de plagas, la mediana de pulgones atrapados fue 140, en el huerto con MIP fue de 330 ejemplares, mientras que en el huerto con manejo convencional se atraparon 283 ejemplares (Cuadro 2). Para el año 2011, en el huerto sin manejo, la mediana del número de pulgones atrapados en las cintas de papel aluminio fue de 4 461 ejemplares; de 1 698 unidades en el huerto con MIP y de 7 831 ejemplares en el huerto con manejo convencional (Cuadro 2). Se detectó significancia al comparar el número de colonias aéreas de pulgón entre años, ya que en el 2010 se detectó una mediana de 1 y en 2011 de 46 colonias (Cuadro 2). No se detectó relación consistente entre el número de pulgones en ascenso y la ocurrencia posterior de colonias en la parte aérea. Señalamiento similar fue reportado anteriormente por ^{Beers et al. (2010)}.

Cuadro 2 Pulgones atrapados en cintas de papel aluminio y colonias aéreas de pulgón lanígero por año y huertos (bajo diferente manejo) durante los años 2010 y 2011 en Cuauhtémoc, Chihuahua. 

Valores en columnas por año con misma letra significa igualdad estadística entre ellos; valores en hilera para manejo de huerto dentro de un mismo año con misma letra significa igualdad estadística entre ellos.

En la comparación de colonias aéreas entre huertos, para el año 2010 se detectó igualdad estadística en los huertos sin manejo y con manejo convencional, dado que la presencia de colonias fue casi nula y en la huerta con MIP se detectaron 77 colonias aéreas, valor que fue significativamente diferente a los otros dos huertos (Cuadro 2). En el año 2011, en número de colonias aéreas en la huerta sin manejo y con MIP fueron estadísticamente iguales entre sí, con valores de 247 y 54 colonias respectivamente y diferentes a la huerta con manejo convencional con solo 1 colonia detectada (Cuadro 2.)

La ocurrencia de temperaturas más altas, mayor acumulación de unidades calor y menor precipitación pudieron favorecer inicialmente la supervivencia de plagas y posteriormente su establecimiento o incremento durante el ciclo 2011, el señalamiento anterior coincide con lo previamente destacado por ^{Ramírez et al. (2011)} y ^{Stay et al. (2009)}, derivando lo anterior en mayor uso de pesticidas y por consecuencia, mayor impacto ambiental en huertos de manzano durante este año (Cuadro 3).

Cuadro 3 Plaguicidas aplicados durante los años 2010 y 2011 en huertos de manzano y su coeficiente de impacto ambiental total. 

Por lo menos durante los últimos 10 años, los fitopatógenos e insectos fitófagos que inciden en huertos de manzano del estado de Chihuahua, se han expuesto a los mismos productos químicos que se emplean para su combate, resultado de comparar lo reportado por ^{Ramírez y Jacobo (2002)} y los productos empleados en huertos de manzano reportados en este trabajo. Durante los años 2010 y 2011, el manejo de plagas en manzano dependió de 20 productos químicos en formulación comercial, de los cuales 5 fueron insecticidas- acaricidas, 4 insecticidas, 3 acaricidas, 6 fungicidas y 2 bactericidas (Cuadro 3). De todos estos químicos, el uso de azufre fue el de mayor impacto ambiental con 209 UIA, le siguieron en orden de importancia los fungicidas Mancozeb y Ziram con 122 y 76 UIA, respectivamente (Cuadro 3). Independientemente del manejo de plagas en el huerto, el empleo de Azufre tuvo alta repercusión en los niveles de impacto ambiental, resultados que coincidieron con lo expuesto por Covach et al. (1992), quienes al comparar el impacto ambiental de manejo convencional de plagas contra orgánico en el que se incluyó el uso de azufre, detectaron un diferencial de 782 UIA superior para el huerto con manejo orgánico. El incremento en la ocurrencia de pulgón lanígero y muy probable el de otros fitófagos y fitopatógenos, repercutió en 55 y 81% más de UIA para el año 2011 derivado muy posiblemente por el cambio en las condiciones ambientales entre los años 2010 y 2011.

Durante los últimos 15 años, la atención en el cambio climático para los próximos 200 años y su efecto, primero en los organismos y posteriormente en su distribución, han distraído la atención de lo que pasa año con año en relación con factores abióticos. En este trabajo, se evidenciaron diferencias significativas en temperaturas máximas que repercutieron en un incremento superior al 3% en unidades calor y una reducción de 30% en la precipitación acumulada durante el periodo de abril a agosto entre los años 2010 y 2011 para el oeste del estado de Chihuahua. Esta situación de temperatura y precipitación que pudo ser casuística, aportó evidencia de su variabilidad en corto periodo de tiempo y de su influencia en el incremento de ejemplares de pulgón lanígero y el consecuente impacto ambiental producto de un manejo, tal vez deficiente de plagas y enfermedades en manzano para el oeste del estado de Chihuahua, ya que aún con cambios en temperatura, precipitación e incidencia de fitófagos, las actividades de manejo de huertos, con el combate de fitófagos inclusive, se basa en una toma de decisiones inflexible y obsoleta.

Conclusiones

La incidencia de temperaturas más altas durante el año 2011, el mayor número de unidades calor acumuladas y menor precipitación, pudieron favorecer el establecimiento del pulgón lanígero y muy posible el de otros fitófagos y fitopatógenos en huertos de manzano que propiciaron incremento en la diversidad de químicos y número de aplicaciones para su combate, lo que detonó en un coeficiente de impacto ambiental superior al del año 2010. De todos los plaguicidas empleados en manzano durante el periodo de estudio, el uso de Azufre elemental fue el de mayor impacto ambiental con 209 UIA, le siguieron en orden de importancia los fungicidas Mancozeb y Ziram con 122 y 76 UIA, respectivamente.

No se detectó relación entre los ejemplares en ascenso y colonias aéreas de pulgón lanígero.