Introducción

Huitlacoche es el nombre que se le da a las agallas o tumores que se forman en plantas de maíz (Zea mays ssp. mays) y teozintle (Zea mays ssp. parviglumis) por la acción del hongo Ustilago maydis. La producción de este hongo no es planificada para el cultivo, se produce por infecciones naturales y al azar, ya que es considerado un patógeno y puede llegar a ser una enfermedad devastadora para el cultivo de maíz dulce. La infección natural algunas veces no es muy confiable, ya que la aparición del hongo en el maíz depende de las condiciones ambientales que conducen a la infección por el carbón y a la asociación entre la etapa en el desarrollo del hospedante durante el período de infección y el tejido de la planta en el cual se forman las agallas (^{Pataky, 1991}). El huitlacoche aparece en casi todas las regiones productoras de maíz; las condiciones climáticas favorables para su desarrollo son muy variadas: la producción natural de este hongo puede aumentar en ambientes húmedos (humedad relativa de 72 a 80%) y templados (17 a 20 °C) (^{Villanueva et al., 1999}; ^{Martínez-Martínez et al., 2005}), y es más frecuente en áreas cálidas (26 a 34 °C) y moderadamente secas (^{Agrios, 2006}).

Existen diversos factores que favorecen el desarrollo del hongo U. maydis, como la temperatura, la humedad relativa y el material genético. La gran mayoría de las variedades de maíz presentan algún grado de resistencia al ataque del hongo, siendo las variedades de maíz dulce las más susceptibles a esta enfermedad ^{Pataky (1995)}. El huitlacoche es un alimento con características nutrimentales esenciales para el ser humano. Se ha encontrado que los altos niveles de fibra dietaria y oligosacáridos sugieren que el huitlacoche puede aportar un beneficio importante a la salud, ya que dichos componentes han demostrado estar directamente involucrados en disminuir el riesgo de contraer cáncer de colon. Asimismo, las concentraciones elevadas de compuestos fenólicos de este hongo proporcionan una alta actividad antioxidante; dichos componentes bioactivos están relacionados con la disminución de la incidencia de enfermedades crónicas degenerativas (^{Pataky, 1991}; ^{Beas et al., 2011}; ^{MéndezMorán y Ruiz-Herrera, 2008}).

La evaluación de genotipos de maíz para fines de producción de huitlacoche permite conocer su nivel de susceptibilidad genética ^{Pan et al. (2008)}. El estado de Aguascalientes, México, es productor de maíz y elote durante la temporada primaveraverano-otoño (mazo-noviembre). Sin embargo, no existen datos sobre los materiales genéticos de maíz susceptibles ni sobre la incidencia a la infección por Ustilago maydis en la región. Por lo tanto, el objetivo de esta investigación fue conocer la producción natural del huitlacoche en el estado de Aguascalientes en diferentes variedades de maíz, localidades, tipo de riego y épocas de siembra.

Materiales y métodos

El área de estudio se ubica en el Estado de Aguascalientes, localizado en la parte central de la República Mexicana (101° 53’ y 102° 52’ O y 22° 27’ y 21° 28’ N), con una superficie de 5 680.33 km² (568 033 ha) que representa el 0.3% del total del país. La división política consta de once municipios: Aguascalientes, Asientos, Calvillo, Cosío, Jesús María, Pabellón de Arteaga, Rincón de Romos, San José de Gracia, Tepezalá, San Francisco de los Romo y El Llano; Instituto Nacional de Estadística y Geografía (^{INEGI, 2008}).

El muestreo se realizó en siete municipios del estado de Aguascalientes: Aguascalientes, Asientos, Jesús María, Rincón de Romos, San José de Gracia, Tepezalá y El Llano, se obtuvieron 13 tratamientos cada uno conformado por un municipio, localidad, periodo de siembra, tipo de cultivo, utilidad de la semilla y tipo de semilla (Cuadro 1).

La toma de muestras se realizó en formato en cinco de oros, con un total de 500 m² para cada tratamiento. Las muestras del hongo se cortaron y se colocaron en hieleras para trasladarlas al Laboratorio de Parasitología Agrícola del Centro de Ciencias Agropecuarias de la Universidad Autónoma de Aguascalientes; la temperatura a las que se mantuvieron durante el traslado y manipulación fue de 25 °C ± 2 °C. Se tomaron en cuenta las variables medioambientales de temperatura, precipitación y humedad relativa a partir de la siembra hasta la cosecha para cada una de las localidades con la estación meteorológica del INIFAP más cercana al sitio de muestreo. Las muestras se fotografiaron, midieron y pesaron para cada repetición por tratamiento. Se evaluaron las siguientes cuatro variables.

Índice de severidad (IS). Correspondió a la proporción de los elotes cubiertos por agallas formadas por el hongo, con la siguiente escala de severidad (Cuadro 2) (^{Madrigal et al., 2010}, modificado por Aguayo- González, 2014).

Porcentaje de incidencia (PI). Se determinó como el número de elotes infectados con algún grado de severidad dividido entre el número de elotes evaluados multiplicado por 100 (^{Madrigal et al., 2010}).

Gramos por mazorca infectada (GMI). Se evaluó el peso total en gramos del huitlacoche desgranado de todos los elotes infectados y se dividió entre el número de elotes infectados por el hongo (^{Madrigal et al., 2010}).

Rendimiento por hectárea (RH). Se obtuvo al multiplicar la densidad de población de maíz por los GMI, el PI y el número de elotes por planta (^{Madrigal et al., 2010}).

Los resultados se analizaron en un diseño completamente al azar. Los datos se sometieron a un análisis de varianza (ANOVA) con el programa estadístico SAS versión 9.1 para determinar si existían diferencias significativas (p≤ 0.05) entre las variables IS, PI, GMI y rendimiento por hectárea de los 13 tratamientos. Cuando se detectaron diferencias estadísticas, se procedió a la comparación de medias con una prueba de Tukey (p= 0.05).

Resultados y discusiones

El IS fluctuó de 0.17 a 18.67%, el PI varió de 0.05 a 6.7%, el GMI fue de 3.38 a 49.81 g y el rendimiento fluctuó de 0.728 a 90.554 kg ha^-1 en los 13 tratamientos evaluados (Cuadro 3). Las pruebas de significancia indicaron que al menos uno de los tratamientos fue diferente significativamente para cada una de las variables evaluadas (p≤ 0.05). La comparación de medias de Tukey reflejó que el tratamiento 3 que correspondió al municipio de Aguascalientes, Ejido Peñuelas, con un periodo de siembra de junio-septiembre, en cultivo de temporal y con semilla criolla, fue diferente significativamente en el IS con 18.67%, en el PI con 6.47% y RH de 90.554 kg ha^-1 con respecto a los demás tratamientos (p= 0.05).

Para el IS se obtuvo que los tratamientos 3 y 13 fueron diferentes significativamente con respecto a los de más tratamientos con un IS de 18.67 y 8. 10%, respectivamente, para el PI, el tratamiento 3 y el 13 también obtuvieron los porcentajes más altos con 6.47 y 2% respectivamente en relación a los demás tratamientos, en los GMI los tratamientos 8 y 10 se diferenciaron del resto de los tratamientos al obtener 36.67 y 49.81 g, respectivamente, y para el RH resaltaron los tratamientos 3 y 10 con una producción natural de 90.554 y 46.5 kg ha^-1, respectivamente, siendo diferentes significativamente al resto de los tratamientos.

Los tratamientos 3 (Aguascalientes, Ejido Peñuelas), 8 (Rincón de Romos, Ejido el Bajío) y 13 (El Llano, Localidad de la Luz) sembrados en junio-septiembre y las semillas que se utilizaron fueron de origen criolla y el tratamiento 10 (San José de Gracia, Localidad Paredes) sembrado en mayoagosto y con semilla criolla, en cultivo de temporal para los cuatro tratamientos. Dichos tratamientos fueron los mejores y diferentes significativamente a los demás tratamientos en cada uno de los caracteres evaluados (Cuadro 3).

La aparición del huitlacoche en el maíz depende de varios factores como las condiciones ambientales, etapa del desarrollo de la planta del maíz, la susceptibilidad genética de la semilla y patogenicidad del hongo (^{Pataky, 1991}; ^{Pataky et al., 1995}; ^{Pan et al., 2008}). Lo que se reflejó en la variabilidad de los resultados para el rendimiento por hectárea a causa de las condiciones ambientales, tipo de semilla y tipo de cultivo que se utilizaron en cada una de los tratamientos, además de las prácticas agronómicas y los tipos de patogenicidad del hongo prevalentes en las regiones evaluadas pudieron afectar significativamente los componentes del rendimiento, ya que existe una amplia diversidad genética en Ustilago maydis, como lo ha reportado ^{Jiménez (2010)}; ^{Calderón (2010)}.

Los tratamientos bajo condición de riego (Figura 1) no reflejaron mayores rendimientos de huitlacoche en las condiciones de precipitación, a pesar de que este alimento está formado principalmente por agua (~90%; ^{Beas et al., 2011}); sin embargo, en la condición de temperatura hay una relación estrecha con el rendimiento por hectárea (Cuadro 4). En los tratamientos 3 y10 obtuvieron la mejor producción natural del hongo, las condiciones ambientales que se presentaron en los dos tratamientos son completamente diferentes (Figura 2), estas no están relacionadas con el rendimiento que se obtuvo del hongo (Cuadro 4).

Figura 1 Comparación de las condiciones ambientales en los tratamientos con riego. 

Figura 2 Comparación de las condiciones ambientales en los tratamientos de temporal. 

Algunos autores ^{Valdez et al., (2009)}; ^{Salazar et al., (2013)} mencionan que con el método de inoculación artificial y bajo condiciones controladas en la producción, llegaron a obtener rendimientos de hasta 15 t ha^-1 con maíces criollos. La producción natural para las semillas criollas de temporal el mejor rendimiento fue de 90.554 kg ha^-1.

La producción bajo el método de inoculación artificial para maíces híbridos es de 7 a 8 t ha^-1 (^{Martínez et al., 2000}; ^{Madrigal et al., 2010}). En el presente trabajo se obtuvo que, para los maíces híbridos bajo riego, el tratamiento 6 resultó con el mejor rendimiento con cerca de 14.027 kg ha^-1, a comparación del tratamiento 4 en donde se utilizó la misma semilla con 0.728 kg ha^-1 pero en diferente localidad. La temperatura promedio pudo haber determinado el mejor rendimiento en el tratamiento 6, ya que hay una relación estrecha entre estas dos variables (Cuadro 4).

Conclusiones

El tratamiento 3 a base de semilla criolla amarilla de temporal sembrada en junio-septiembre, en la localidad del Ejido de Peñuelas, Aguascalientes, mostró la severidad y porcentaje de incidencia del carbón del maíz (huitlacoche) más alta con 18.67 y 6.47% respectivamente, y por tanto obtuvo el mayor rendimiento de huitlacoche con 90.554 kg ha^-1.

El tratamiento 10 de la localidad de Paredes, San José de Gracia con semilla criolla pozolera blanca de temporal sembrada en mayo-agosto, obtuvo en gramos por mazorca infectada por huitlacoche el promedio más alto con 49.81 g; sin embargo, por su porcentaje de incidencia bajo (0.74%) mostró un rendimiento de 46.5 kg ha^-1.

Las semillas hibridas y criollas difieren en los resultados de producción natural ya que la susceptibilidad de las semillas y la patogenicidad del hongo Ustilago maydis están estrechamente relacionados para obtener una infección masiva en el cultivo del maíz.

Las condiciones ambientales no están estrechamente relacionadas con el rendimiento por hectárea para las semillas criollas de temporal.