Introducción

En México se cultivan 7.5 millones de hectáreas con maíz, con un promedio de rendimiento de 3.2 t ha^-1 (^{SAGARPA-SIAP, 2013}). Una estrategia para incrementar los rendimientos de grano de maíz a nivel nacional, es el uso de variedades mejoradas, que pueden ser de polinización libre, sintéticas o híbridas (^{Hallauer y Miranda, 1988}). En la formación de variedades de polinización libre se utilizan esquemas de mejoramiento intrapoblacional por medio de la selección recurrente, donde el principal objetivo es incrementar la frecuencia de alelos favorables en la población (^{Hallauer, 1981}). El conocimiento de la magnitud de los parámetros genéticos de la población base de selección, permite diseñar la mejor estrategia a seguir en programas de mejoramiento genético (^{Rovaris et al., 2011}).

Las poblaciones base de selección pueden formarse a partir del cruzamiento entre líneas endogámicas contrastantes, del cruzamiento entre variedades mejoradas, por el entrecruzamiento de un grupo de líneas o poblaciones (pool genético), o pueden ser poblaciones nativas de maíz (poblaciones panmícticas). Las combinaciones germoplásmicas derivadas de poblaciones nativas x variedades mejoradas también pueden ser germoplasma base para programas de mejoramiento genético en maíz (^{Dzib-Aguilar et al., 2011}).

El maíz híbrido fue uno de los primeros ejemplos de la teoría genética aplicada con éxito en la producción de alimentos, la base genética de la heterosis sigue siendo desconocida (^{Duvick, 2001}). La base de la formación de híbridos comerciales son las líneas endogámicas de buena aptitud combinatoria: sin embargo, el éxito de la obtención de líneas sobresalientes, depende del nivel de variabilidad genética presente en la población segregante y de la frecuencia génica de alelos de interés (^{Borel et al., 2013}).

En programas de mejoramiento genético es deseable contar con el conocimiento genético de las poblaciones base para facilitar la selección de líneas superiores. Para la elección del esquema de fitomejoramiento es necesario conocer el tipo de herencia o acción génica específica para caracteres cuantitativos de interés agronómico (^{Peyman et al., 2009}). El objetivo principal de los programas de mejoramiento genético es incrementar el rendimiento de grano; existen otros criterios de selección para caracteres en genotipos de maíz que pueden ser de utilidad al fitomejorador, tales como: i) mayor permanencia verde de hojas; ii) tamaño reducido de espiga; y iii) hojas erectas (^{Chapman y Edmeades, 1999}; ^{Edmeades et al., 1999}).

La estimación de parámetros genéticos en poblaciones segregrantes de maíz proporciona información sobre la variación genética existente en la población y sustenta el avance del proceso de selección. La proporción de la varianza genética que es heredable se descompone en una porción aditiva asociada al efecto promedio de los efectos de los genes, una porción de dominancia, debida a la interacción alélica intralocus y a la epistasis (^{Hallauer, 1981}). La varianza aditiva mide la cantidad de variación presente en la población que se debe a efectos aditivos de los genes, en tanto que el coeficiente de variación genético aditivo permite cuantificar la magnitud de la variación genética que puede ser aprovechada por la selección recurrente (^{Rovaris et al., 2011}). La estimación de la heredabilidad es indispensable para predecir la respuesta a la selección en una población, dicha respuesta se define como un cambio en la media poblacional de la generación siguiente. La heredabilidad en sentido amplio se determinó para altura de planta en líneas S₁ de siete poblaciones de maíz y tuvo un rango de expresión de 0.58 a 0.8 (^{Garbuglio et al., 2009}).

La estimación de la asociación entre caracteres es de gran utilidad en el mejoramiento genético de plantas, debido a que permite estimar el efecto que tiene la selección en dos o más caracteres y realizar selección indirecta con base en un carácter de fácil medición. La causa principal de la correlación genética entre caracteres es la pleiotropía y una causa transitoria lo es el ligamiento génico, especialmente en poblaciones derivadas de líneas muy divergentes (^{Falconer y Mackay, 1996}). La finalidad de desarrollar líneas S₁ a partir de poblaciones segregantes es explotar el efecto de la herencia transgresiva en caracteres de interés agronómico, lo que permitiría seleccionar líneas que muestren una mayor expresión fenotípica que la de su mejor progenitor, lo que conlleva a identificar líneas endogámicas sobresalientes. Los objetivos de esta investigación fueron: 1) estimar los parámetros genéticos en una población segregante de maíz tropical; 2) seleccionar líneas S₁ con base en el rendimiento de grano y precocidad en floración masculina; y 3) determinar la correlación fenotípica y genética entre caracteres.

Materiales y métodos

El material genético se constituyó por 193 líneas S₁, además de Ac7643, B39 y Ac7729/TZSRW. Las líneas endogámicas tropicales Ac7643 y Ac7729/TZSRW fueron proporcionadas por el Centro Internacional de Mejoramiento de Maíz y Trigo (CIMMYT) y la línea sub-tropical B39 por el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP). Las líneas S₁ provienen de la generación F₂ del cruzamiento inicial entre las líneas Ac7643 x B39, que se realizó en el ciclo primavera-verano 2010, en el programa de mejoramiento genético de maíz de la Escuela de Estudios Superiores de Xalostoc (EESuX) de la Universidad Autónoma del Estado de Morelos.

En el campo experimental de la EESuX, durante el ciclo primavera-verano 2012, se sembró la generación F₁ en un lote de 500 m², al momento de la floración se realizó la autofecundación de 120 plantas F₁, y en la cosecha se eligieron 80 mazorcas con base en su sanidad, se desgranaron y mezclaron para formar la población F₂. Finalmente, la semilla F₂ se sembró en el ciclo otoño-invierno 2012/2013 en un lote de 700 m² y 250 plantas no seleccionadas se autofecundaron para derivar las 193 líneas S₁, que conforman la población segregante objeto de estudio en esta investigación.

La evaluación de las 196 líneas se realizó bajo condiciones de riego durante los ciclos primavera-verano 2013 y otoñoinvierno 2013/2014 en el campo experimental de la EESuX, localizado en Ayala, Morelos, con ubicación geográfica de 18° 46’ 01’’ de latitud norte y 98° 58’ 96’’ de longitud oeste, una altitud de 1218 msnm, 885 mm de precipitación media anual y de clima tropical cálido sub-húmedo (^{INEGI, 2014}). El diseño experimental que se utilizó en ambos ciclos agrícolas fue un látice alfa simple de 14 x 14 con dos repeticiones. La unidad experimental la representó un surco de 5 m de largo, 0.8 m entre surcos y 0.25 m entre plantas. Las variables de respuesta fueron: floración masculina (FM) y femenina (FF), ambas se determinaron por los días trascurridos desde la emergencia hasta que 50% más uno de las plantas en la unidad experimental se encontraron en antesis y emergencia de estigmas, respectivamente. La sincronía floral (SF), se determinó por la diferencia en días entre FM y FF. Las alturas de planta (AP) y mazorca (AM) se expresaron en cm y consistió en medir la longitud desde el nudo de las raíces adventicias hasta el nudo de la hoja bandera y el nudo de inserción de la mazorca principal, respectivamente. El rendimiento de grano (RG) se determinó al 15.5% de humedad, se realizó un ajuste por covarianza para cada ambiente entre RG y número de plantas cosechadas, se expresó en t ha^-1.

Las variables medidas se probaron para normalidad y fue necesario normalizar sólo la variable de SF, a través de la transformación: SFT= ℓn SF+10. Los datos se procesaron 10 por medio de análisis de varianza, prueba de rango múltiple de Tukey (p< 0.05) y análisis de correlación genética y fenotípica. La totalidad de los análisis estadísticos se realizaron con el paquete Statistical Analysis System (SAS) [^{SAS, 1999}]. La estimación de la varianza genética aditiva (σ^A2), varianza fenotípica (σ^F2), heredabilidad en sentido estrecho (h^2), coeficiente de variación genético aditivo (CV_A) y ganancia genética (∆_G), se realizó con base en los componentes de varianza, estimados a partir de las esperanzas de cuadrados medios. La ∆_G se calculó con la fórmula siguiente: ∆G=kcσA2(σe2/rt) + (σAE2+1/4σDE2)/t+σA2+1/4σD2 (^{Fehr, 1993}). Los valores de ∆_G para FM y FF se calcularon para dilucidar la precocidad de las líneas selectas. Se determinaron los correspondientes errores estándar para los estimadores de los parámetros genéticos, así como el intervalo de confianza (ICh2) al 95% para la h^2.

Resultados y discusión

Los análisis de varianza (Cuadro 1) en las fuentes de variación de ambientes y líneas detectaron diferencias estadísticas (p≤ 0.01 y p≤ 0.05) en la totalidad de los caracteres, en tanto que en la interacción líneas x ambientes no se observaron diferencias significativas para los caracteres altura de planta y mazorca. Los coeficientes de variación fluctuaron entre 2.50 y 24.20%, estos valores correspondieron a floración masculina y rendimiento de grano, respectivamente. Las diferencias estadísticas entre ambientes pueden ser atribuidas a los efectos de temperatura y humedad relativa, toda vez que los experimentos se condujeron en la misma localidad, pero en diferentes ciclos agrícolas, donde las temperaturas fluctuaron de 21.8 a 19.5 ^oC y de 20.0 a 23.4 °C, respectivamente. En tanto que la humedad relativa osciló de 78.1 a 74.7 y de 54.2 a 62.3%, respectivamente (^{SEMARNAT, 2015}). Debido a la fluctuación aleatoria del ambiente, la evaluación agronómica del germoplasma de maíz requiere se realice a través de diferentes ambientes, lo que permite estimar con mayor precisión el valor de los componentes genéticos y separar el efecto genético ambiental (^{Gutiérrez et al., 2004}; ^{Alejos et al., 2006}).

Las diferencias estadísticas observadas entre las Líneas, es el resultado de la variabilidad genética en el germoplasma utilizado, la cual se derivó a partir de múltiples combinaciones alélicas en una población segregante (^{Ribaut et al., 1996}, ^{Agrama y Moussa, 1996}). La presencia de interacción genotipo-ambiente se presentó en cuatro de los seis caracteres medidos, la cual se puede explicar por el alto número de genotipos provenientes de la población segregante y el efecto diferencial que los factores del ambiente producen en los genotipos (^{Fehr, 1993}).

En el Cuadro 2, se presentan las estimaciones de los parámetros genéticos para la población segregante en estudio. En este cuadro se observa que la estimación de la varianza fenotípica en todos los caracteres evaluados mostró una mayor magnitud en relación a la estimación de la varianza aditiva. Los valores de los coeficientes de variación genético aditivos se expresaron en una amplitud de 4 a 17 %, estos valores se relacionaron con los caracteres de floración masculina y rendimiento de grano, respectivamente. La heredabilidad de los caracteres tuvo valores desde 4% (sincronía floral) hasta 97% (altura de planta). Con base en la presión de selección ejercida (20%) en la población segregante, el estimador de ganancia genética (∆_G) para los caracteres críticos de selección, resultó con valores de -0.62 d en floración masculina y de 0.143 t ha^-1 para rendimiento de grano, lo que establece que las líneas selectas tienden a reducir su floración masculina.

Los componentes de varianza aditiva y fenotípica resultaron de acuerdo con lo esperado, debido a que la varianza fenotípica está constituida además del efecto genético, por la desviación atribuible al ambiente y por el componente de interacción genotipo x ambiente, por lo que en estudios genéticos, se espera que las magnitudes de varianza fenotípica superen a las de varianza aditiva; similar comportamiento de los parámetros mencionados se encontró en un estudio diseñado para valorar los efectos genéticos en poblaciones obtenidas a partir de la cruza entre híbridos comerciales de maíz (^{Gutiérrez et al., 2004}).

El coeficiente de variación genético aditivo (CV_A) en este estudio, reveló en general una cantidad importante del componente aditivo en la población segregante, principalmente en los caracteres de rendimiento de grano (17.47%), altura de mazorca (16.65%) y de planta (9.57%). Con base en los coeficientes de variación genético aditivo, cuantificados en una variedad sintética de maíz tropical para los mismos caracteres, RG= 6.12%; AM= 3.13%; AP= 2.25%, (^{Rovaris et al., 2011}), se puede concluir que esta población segregante tiene una alta variación genética aditiva, lo que garantiza un avance genético substancial por ciclo de selección. Por otro lado, la cantidad de variación genética disminuye a través del proceso de mejoramiento de la población, como se observó en una población brasileña de maíz, donde la población original mostró un coeficiente de variación genético de 15.3%, en tanto que en el tercer ciclo de selección dicho coeficiente disminuyó a 7.1% (^{Paterniani, 1967}).

Con relación a los resultados de heredabilidad, la mayoría de los caracteres (excepto en sincronía floral) resultaron con estimaciones altas en este parámetro, por lo que en la población bajo selección predominan efectos genéticos aditivos (^{Rafiq et al., 2010}), como ya se demostró en los valores de los coeficientes de variación genético aditivos. La heredabilidad para rendimiento de grano en esta investigación fue de 0.42, similar estimación se obtuvo para el mismo carácter (h² = 0.43) en una variedad sintética (^{Rovaris et al., 2011}) y contrasta con la alta heredabilidad (h² = 0.88) reportada para líneas recombinantes de maíz tropical (^{Ferreira et al., 2015}), los resultados evidencian que las estimaciones de parámetros genéticos son específicas para la población bajo estudio. La heredabilidad estimada para la floración masculina (0.80) en el presente estudio, es muy similar al valor reportado con líneas recombinantes 0.83 (^{Ferreira et al., 2015}) y superior al determinado en una variedad sintética de maíz 0.55 (^{Rovaris et al., 2011}).

El valor de la ganancia genética (∆_G) para rendimiento de grano estimado en esta investigación, predice un incremento de 143 kg y una reducción de -0.62 d en la floración masculina por ciclo de selección, resultados acordes con los objetivos planteados en este estudio. Dado que no es significativa la diferencia de este valor y el de la población original, no se esperaría cambio en los días a floración en la población ciclo uno. Finalmente, la ganancia genética esperada para la altura de planta en las líneas segregantes selectas es de 17.46 cm, tendencia similar resultó para el mismo carácter en la ganancia genética (11.65 cm) en un ciclo de selección intrapoblacional basado en familias medios hermanos en maíz (^{Afonso et al., 2012}).

Por otro lado, en programas de mejoramiento genético intrapoblacional, la varianza genética aditiva contribuye significativamente en la respuesta a la selección en la población, por lo que la estimación de la heredabilidad es indispensable para predecir la respuesta en una población a la selección. Por consiguiente, la existencia de una alta variación genético aditiva justifica la continuación con el programa de mejoramiento poblacional (^{Rovaris et al., 2011}).

Los promedios de los caracteres analizados en el presente estudio (Cuadro 3) corresponden a las 39 líneas seleccionadas con base en el mayor rendimiento de grano. La amplitud para este carácter en este grupo de líneas resultó de 1.6 a 3.36 t ha^-1, estos valores correspondieron a las líneas LUM-36 y LUM80, respectivamente. La media de las líneas selectas mostró un incremento de 40% con relación a la media de rendimiento de grano de la población segregante. Los días a floración masculina en las líneas selectas oscilaron de 67 a 77 d y la altura de planta tuvo un rango de expresión fenotípica de 118 a 233 cm. En el grupo de líneas seleccionadas se observó que para el rendimiento de grano existieron líneas superiores al promedio (1.77 t ha^-1) y sólo la línea LUM-80 superó en rendimiento de grano al mejor progenitor (B39) y al testigo (Ac7729). En el carácter de floración masculina, segundo criterio de selección en este estudio, se encontró que 15% de las líneas seleccionadas tuvieron una floración igual o menor que la línea progenitora precoz (B39), con una floración masculina de 67 días. Con relación a la altura de planta, 46% de las líneas seleccionadas mostró una menor altura que el progenitor más bajo (B39, 160 cm), el resto igualó o superó al progenitor de mayor altura (Ac7643, 181 cm). En los caracteres de rendimiento de grano y altura de planta se observaron líneas segregantes que superaron a los valores promedio de los progenitores (Figura 1a y 1b), lo que indica la presencia de herencia transgresiva.

Figura 1 Distribución de frecuencias para los caracteres altura de planta (a) y rendimiento de grano (b) evaluados en Cd. Ayala, Morelos en p-v 2013 y o-i 2013-2014. (n= tamaño de muestra; x-= promedio de muestra del carácter; s²= varianza de muestra del carácter; y a= coeficiente de asimetría). 

Este tipo de herencia se explica por desviaciones causadas por loci con acción génica no aditiva, tales como la epistasis y sobredominancia (^{Falconer y Mackay, 1996}), asimismo; la segregación transgresiva puede ser causada por juegos de alelos provenientes de los progenitores, que tienen efectos opuestos (^{Lynch y Walsh, 1998}). La presencia de herencia transgresiva se ha reportado en otros estudios con líneas segregantes, como es el caso para rendimiento de grano en maíz bajo estrés hídrico (^{Agrama y Moussa, 1996}), y para sincronía floral (^{Ribaut et al., 1996}). Una de las ventajas de la herencia transgresiva es que posibilita al fitomejorador obtener genotipos altamente sobresalientes en el carácter bajo selección, tal es el caso de la línea LUM-80, la cual superó al mejor progenitor y testigo para rendimiento de grano.

En el análisis de la asociación fenotípica y genotípica entre caracteres, Cuadro 4, al considerar el rendimiento de grano y la correlación fenotípica, sólo se encontraron asociaciones con la altura de planta (0.33**) y mazorca (0.27**). Estos valores son considerados como bajos, aunque los valores de correlación varían con el germoplasma usado para su estimación, como es el caso de lo reportado para un grupo líneas endogámicas de maíz, donde la estimación de correlación fenotípica entre el rendimiento de grano y la altura de planta fue de 0.34**, y con la altura de mazorca de 0.51** (^{Ramírez et al., 1998}).

La correlación genética entre rendimiento de grano y el resto de caracteres, manifestó una asociación estadística significativa únicamente con la floración masculina (-0.08**) y femenina (-0.11**). Mayores correlaciones genéticas se han reportado para los mismos caracteres, como es el caso de un grupo de mestizos de maíz, donde la correlación entre el rendimiento de grano y floración masculina y femenina fueron de -0.76** y -0.71**, respectivamente (^{Jawaharlal et al., 2011}). En contraste para los mismos caracteres, se han obtenido correlaciones genéticas positivas y altas en híbridos simples de maíz, entre el rendimiento de grano y la floración masculina (0.85*) y femenina 0.8*, (^{Kumar et al., 2013}).

En general, las correlaciones tanto fenotípicas como genotípicas estimadas en este estudio son relativamente bajas, lo que puede ser resultado del efecto del ambiente en el sistema poligénico que regula la expresión de dichos caracteres. Lo anterior puede ser sustentado, en cierto grado, por el hecho de que el ambiente reduce la correlación entre el fenotipo y genotipo (^{Falconer y Mackay, 1996}). No obstante, es necesario conocer el grado de asociación entre caracteres y con mayor relevancia la correlación genética, debido a que ésta determina en gran medida la asociación verdadera entre caracteres, ya que excluye el efecto ambiental (^{Rafiq et al., 2010}).

Conclusión

La determinación de los parámetros genéticos en la población segregante permitió dilucidar que existe una alta variación genética aditiva, lo anterior posibilita un mayor avance genético por ciclo de selección. La segregación transgresiva observada para rendimiento de grano, permitió seleccionar la línea LUM80 con un sobresaliente rendimiento de grano, similar en días a floración al progenitor precoz. Las correlaciones fenotípicas y genéticas del rendimiento de grano con las demás variables por ser de magnitud baja no permitirían realizar selección indirecta para rendimiento de grano.