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Introducción
A nivel mundial 70% del SAF-cacao se cultiva en asociación con árboles de sombra y con cultivos anuales y perennes (Salgado et al., 2007). Los árboles de sombra constituyen un elemento que puede contribuir a la sustentabilidad de este sistema, debido a la producción de hojarasca, reciclaje de nutrientes y prevención de erosión de suelos (Alvim y Nair, 1986; Salgado et al., 2007). Además el SAF-cacao puede ser un espacio para la conservación de la biodiversidad, captura de carbono y amortiguador de las condiciones climáticas adversas, aspecto que aún carece de valor para gran parte de las zonas cacaoteras de México y del mundo (Parrish et al., 1999; Roa et al., 2009).
En México la mayor parte de la producción de cacao se localiza en los estados de Chiapas y Tabasco. Estos estados suman una superficie de 61 444 ha, de las cuales dependen 47 mil productores. En Tabasco la superficie plantada es de 41 117 ha, donde se obtienen 16 560 t de cacao seco, que sustentan a 31 139 familias (SAGARPA, 2010; FAOSTAT, 2011); el 96% de la superficie cacaotera se distribuye en la región de la Chontalpa y 4% en la región Sierra (López et al., 2005). Por ello, la región de la Chontalpa es la principal zona productora de cacao en México y donde se han desarrollado la mayor cantidad de estudios en el cultivo de cacao.
Los estudios sobre diversidad arbórea para sombra en el SAF-cacao en México son escasos pero han determinado que las especies más comunes son Erythrina americana Mill, Diphysa robinoides Benth, Gliricidia sepium (Jacq.) Walp, Samanea saman (Jacq.) Merr y Colubrina arborescens (Mill.) Sarg, árboles frutales Mangifera indica, Citrus sp y Pouteria sapota (Jacq.) H. E. y forestal maderable Cedrela odorata L. (Ramos 2001; Córdova et al., 2001). En Nigeria, el cacao se asocia con Cola nitida (Sterculiaceae), planta que se considera una especie industrial (Salgado et al., 2007). La mayoría de estudios del SAF-cacao se centran en la descripción agronómica de los sistemas de producción y algunos en la fauna (Parrish et al., 1999). Ibarra y Estrada (2001) y Salgado et al. (2007) citan que los cacaotales mantienen una amplia diversidad de aves, murciélagos, mamíferos no voladores e invertebrados, similar a la de los bosques naturales y superior a la de otros hábitats agrícolas de uso más intensivo. Las especies de mamíferos como el mono aullador (Alouatta palliata) han persistido en fincas cacaoteras del municipio de Comalcalco, Tabasco, donde se alimentan de especies arbóreas como Ficus cotinifolia, F. obtusifolia, Ficus sp., Samanea saman y Gliricidia sepium; este mamífero está reportado como especie en peligro de extinción según la NOM-059 del año 2002 (Muñoz et al., 2005). Pérez (2008) indica que la diversidad de germoplasma del cacaotal incide en la abundancia y diversidad de escarabajos de la familia Scolytidae; este autor recolectó e identificó 19 especies de plantas hospederas pertenecientes a 11 familias botánicas, siendo cacao (Theobroma cacao) y caoba (Swietenia macrophylla) las especies arbóreas donde se recolectaron más organismos.
Ramírez et al. (2013) al analizar la diversidad florística en SAF-cacao de 30 y 50 años de edad en Tabasco, México reportó que los sistemas de mayor edad son más diversos que los de menor edad. Dicha diversidad es superior a la de otros sistemas de uso intensivo y similar a la diversidad de especies de la selva mediana perennifolia de Tabasco (Zarco et al., 2010). Por lo anterior el objetivo del presente trabajo fue comparar la composición florística, la estructura y la diversidad de las especies arbóreas en el SAF-cacao de diferente edad en Cárdenas, Tabasco.
Materiales y métodos
Área de estudio
El estudio se realizó en el SAF-cacao en diferentes localidades del municipio de Cárdenas: poblado C-11, C-28. Carretera Cárdenas- Coatzacoalcos, km 21, Santa Ana 2a sección y Miguel Hidalgo 2a sección. El municipio de Cárdenas se localiza en la región de la Chontalpa del estado de Tabasco, principal zona productora de cacao en México. Las coordenadas extremas del municipio son 17º 59 latitud norte y 91º 32’ longitud oeste y se localiza a una altitud de 2 a 17 msnm; tiene un clima cálido- húmedo, con precipitación media anual y mensual de 2 643 y 355 mm, respectivamente y una temperatura media anual de 26 °C y máxima de 45 °C.
Parcelas de estudio y procedimiento de muestreo
Las parcelas de estudio fueron seleccionadas a partir de recorridos de campo y con la base de información geográfica de predios de cacao realizada por la Secretaría de Desarrollo Agropecuario Forestal y Pesca (SEDAFOP) y el padrón de productores de cacao 2008 (SEDAFOP y OEIDRUS, 2008; OEIDRUS, 2007). Asimismo, se entrevistó a los Comisariados ejidales y Delegados municipales de cada localidad, con la finalidad de contactar productores cooperantes (dueños de las parcelas) y solicitar su apoyo en la investigación.
Se establecieron 20 sitios de muestreo de 100 x 50 m (5 000 m2) cada uno. En cada sitio se determinó la composición florística mediante la identificación taxonómica de las especies arbóreas. Los árboles se ubicaron geográficamente y enumeraron. En cada sitio se registró la edad y superficie a través de una entrevista dirigida al productor cooperante (Zarco et al., 2010). Las variables dasométricas registradas fueron: diámetro a la altura del pecho (DAP1.3 m) y altura total (Ht) medidas con cinta métrica y un clinómetro tipo Haga, respectivamente (Scheelje, 2009). Los SAF se agruparon de acuerdo a la edad y se evaluaron los parámetros estructurales, índices de diversidad y composición florística a partir de especies.
Análisis estructural
El índice estructural se evaluó por medio del índice de valor de importancia (IVI) (Zarco et al., 2010). El IVI se estimó mediante la ecuación:
Donde= DR es densidad relativa; ABR área basal relativa y FR es la frecuencia relativa (Scheelje, 2009). La DR, AB, ABR y FR se calcularon con las ecuaciones siguientes:
Análisis de diversidad y uniformidad
Para el análisis de la diversidad se utilizó el índice de diversidad de Shannon-Wiener (H’). Este índice se basa en la abundancia proporcional de las especies (Magurran, 1989). La ecuación utilizada fue: H’= -Σpi(lnpi), donde: pi es la proporción del total de la muestra encontrada para la especie i y ln es el logaritmo natural.
El índice de equidad Shannon-Wiener (E) se calculó para conocer la abundancia relativa a nivel de especies representada como la equidad o uniformidad. Este índice sirvió para conocer el grado en que los individuos de diferentes especies están representados equitativamente a nivel de SAF y se estimó con la ecuación:
Donde: H’= índice de diversidad de Shannon-Wiener, lnS es el logaritmo natural del número de especies.
Índices de similitud
El análisis de similitud entre los SAF-cacao de las edades reportadas se determinó mediante el método de Jaccard y Sorenson para datos cualitativos y el método de Sorenson y Morisita Horn. para datos cuantitativos. En los cuatro métodos, los valores tienden a ser igual a uno en caso de similitud completa e igual a cero si las poblaciones son diferentes y no tienen especies en común (Mostacedo y Fredericksen, 2000). Las ecuaciones utilizadas para calcular estos índices se muestran en el Cuadro 1.
A= número de especies presentes en el sitio a; b= número de especies presentes en el sitio b; c= número de especies presentes en ambos sitios; aN= número de individuos en el sitio A; bN= número de individuos en el sitio B; jN= suma de las abundancias de especies en el sitio que presenta la abundancia inferior; ani= número de individuos de la i-esima especie en el sitio A; bni= número de individuos de la i-esima especie en el sitio B.
Cuadro 1 Índices de similitud utilizados para comparar sistemas agroforestales de cacao de diferente edad en Cárdenas, Tabasco, México.
Para calcular los índices de diversidad, equidad y similitud, se utilizó el software InfoStat versión 0.1 y BIO-DAP (Di Rienzo et al., 2008). Para la diversidad y equidad con la edad del SAF-cacao se realizó un análisis de correlación lineal simple para conocer la tendencia del número y uniformidad de especies conforme avanza en edad el SAF-cacao.
Resultados y discusión
Composición florística
Las especies arbóreas en el SAF-cacao juegan un papel importante para la conservación de la biodiversidad y disponibilidad de germoplasma en Tabasco, México. Se muestrearon 10 ha de 36.5 ha de SAF-cacao visitadas. La superficie promedio de los SAF fue de 1.8 ha, variando de 0.5 a 5 ha, indicando que los cacaotales se encuentran en manos de pequeños productores. Los SAF visitados se agruparon en nueve edades que fluctuaron de 6 a 35 años (Cuadro 3). Se registraron 2,856 árboles, pertenecientes a 67 especies y 58 géneros, agrupados en 28 familias.
Las cinco especies con el mayor número de individuos del total de los sitios muestreados fueron Erythrina americana Mill. (812 individuos), Cedrela odorata L. (573) Gliricidia sepium (Jacq.) Walp. (247), Colubrina arborescens (Mill.) Sarg. (246) y Diphysa robinioides Benth. (188); éstas representaron 72.4% de total de los árboles registrados. Las 10 familias más diversas fueron: Fabaceae con 10 especies, Moraceae 4, Rutaceae 4, Sapotaceae 4, Verbenaceae 4, Arecaceae 3, Meliaceae 3, Rubiaceae 3 y Sterculiaceae con 3 especies. Las familias Fabaceae, Meliaceae, Rhamnaceae y Bignoniaceae se presentaron en los SAF-cacao de las 9 edades y en ellas sobresalieron por frecuencia E. americana, C. odorata, C. arborescens y Tabebuia rosea, respectivamente.
Ramos (2001) en 9 ha de SAF-cacao en Tabasco, registró 33 especies pertenecientes a 31 géneros y 17 familias, en nuestro estudio las especies D. robinoides y G. sepium fueron las más frecuentes. En la misma entidad Ramírez et al. (2013) en 6 ha de SAF-cacao registró 1,741 árboles, de 49 especies, 45 géneros y 25 familias y al igual que en la presente investigación, reportó que las especies D. robinoides y C. arborescens fueron las más frecuentes. En la región del Soconusco, Chiapas Salgado et al. (2007) en 7.2 ha registraron 720 árboles, 47 especies, 38 géneros y 23 familias, la especie G. sepium fue la más frecuente en el SAF-cacao. El presente estudio y los tres estudios citados coincidieron en la familia Fabaceae como la más frecuente para sombra en el SAF-cacao en México. En contraste, Guiracocha et al. (2001) en Costa Rica, Rosa (2003) en Brasil, Orozco y Somarriba (2005) en Bolivia y Hervé y Vidal (2008) en Camerún reportaron a las familias Moraceae y Anacardiaceae como las de mayor frecuencia en el SAFcacao; los autores atribuyeron lo anterior a que no se han eliminado totalmente las especies arbóreas nativas de las selvas donde fueron establecidos los SAF-cacao, y en estas selvas abundan los géneros Artocarpus, Ficus y Brosimum de las familias citadas.
Estratificación vertical y horizontal
La altura promedio del componente arbóreo en el SAFcacao fue de 10.1 m, variando de 2 a 35.5 m. El 90.1% de los árboles registrados midieron menos de 15 m. El DAP promedio fue de 23 cm, variando de 1 a 146.6 cm. La densidad promedio total fue de 286 árboles ha-1, variando de 96 a 618 árboles ha-1. Los SAF-cacao de 6 años y 33 años presentaron la mayor y menor densidad, respectivamente (Cuadro 2). Los SAF de 25 años registraron mayor AB, con un valor medio de 22.7 m2 ha-1 por las especies Erythrina poeppigiana y Samanea saman predominantes; la menor AB la presentaron los SAF-cacao de 20 años con 12.16 m2 ha-1 (Cuadro 2) conformado por árboles pequeños. Particularmente en el SAF-cacao de 20 años el productor cambió mote (E. americana) y chipilcohite (D. robinoides) establecidos como árboles de sombra por cedro (C. odorata) como especie maderable; no obstante, este SAF ocupó el segundo lugar en densidad.
Cuadro 2 Valores promedio de variables dasométricas, familias y especies vegetales estimados en el sistema agroforestal cacao en Cárdenas, Tabasco, México.
En los SAF-cacao ≤20 años se registró una mayor densidad de árboles y en los SAF ≥25 años, se registró una mayor diversidad. Esto puede explicarse porque conforme los árboles desarrollan, el productor corta algunos árboles (aclarea el sistema) y siembra otros (diversifica el sistema). Los árboles que siembra son de especies frutales, maderables y ornamentales. También contribuye en esta diversificación la distribución de semillas que realizan las aves y roedores. En los SAF de 35 y 25 años se encontraron el 96 y 79% de las 28 familias y 67 y 58% de las 67 especies registradas; los de 20 años son menos diversos con 13% de especies y 21% de familias registradas en todos los SAF-cacao muestreados (Cuadro 2).
Índices estructurales
Las cinco especies con mayor índice de valor de importancia (IVI) presentes en los 20 sitios muestreados fueron: E. americana, C. odorata, E. poeppigiana, G. sepium y C. arborescens que representaron 53% del total de las especies registradas. En densidad relativa (DR) y dominancia relativa (ABR) E. americana presentó los valores más altos y C. odorata tuvo la mayor frecuencia relativa (FR). Erythrina poeppigiana presentó la DR y FR más bajas entre las cinco especies citadas pero ocupó el segundo y tercer lugar en ABR e IVI, respectivamente (Cuadro 3) debido a su mayor AB.
DR= densidad relativa (%); ABR (%)= dominancia relativa (%); FR= frecuencia relativa (%), IVI= índice de valor de importancia.
Cuadro 3 Densidad, dominancia, frecuencia e índice de valor de importancia de las especies arbóreas en sistemas agroforestales cacao de nueve edades en Cárdenas, Tabasco, México.
Los SAF-cacao de menor edad tuvieron una mayor densidad de árboles por hectárea. A nivel estructural los SAF-cacao de 25 años de edad presentaron una mayor AB con un promedio de 22.7 m2 ha-1, debido principalmente a una mayor densidad de árboles de E. poeppigiana y S. saman que son especies de mayor diámetro. Aunque en densidad ocuparon el segundo lugar los SAF-cacao de 20 años presentaron una menor AB con un promedio de 12.16 m2 ha-1. Lo anterior debido a la introducción de especies forestales maderables C. odorata y C. arborescens por parte de la CONAFOR. Los SAF-cacao de 30 años presentaron un AB promedio de 20.4 m2 ha-1. Ramírez et al. (2013), en plantaciones de 50 y 30 años reportó un AB de 58 y 38 m2 ha-1, respectivamente; la diferencia del AB de los SAF de 30 años se atribuyó principalmente a las especies registradas entre las que sobresalió S. saman.
Con base en el IVI y la edad de los SAF-cacao, las especies sobresalientes fueron C. odorata en los SAF de 6 y 20 años de edad, G. sepium en los de 15 y 35 años, E. americana en los de 18, 25 y 30 años y D. robinioides en los de 27 y 33 años (Cuadro 3); la variación de las especies arbóreas utilizadas como sombra en el SAF-cacao, es debido al objetivo y la preferencia de cada productor, donde las familias Fabaceae y Meliaceae son las más frecuentes.
Las especies estructuralmente importantes según el IVI, E. americana, C. odorata, E. poeppigiana, G. sepium y C. arborescens, coincidieron con lo reportado por Ramírez et al. (2013) en plantaciones de 30 y 50 años de edad en Cárdenas, Tabasco. León (2006) en Ecuador reporta como especies con mayor IVI a Mangifera indica, Tabebuia rosea, Artocarpus altilis, Quararibea cordata e Inga spectabilis. Orozco y Somarriba (2005) en Bolivia reportaron como especies con mayor IVI a Schyzolobium parahyba, Swietenia macrophylla, Amburana cearensis, Centrolobium ochroxylum y C. odorata. Rosa (2003) en Brasil reportó como especies con mayor IVI a Schefflera morototoni, Trema micrantha, Helicostylis tomentosa, Sloanea obtusifolia y Macrolobium latifolium; estas especies difieren de las del presente estudio debido a que los cultivos de cacao en Brasil están establecidos bajo selvas perturbadas, a diferencia de las plantaciones de la Chontalpa, Tabasco que son establecidas bajo especies arbóreas introducidas por el productor. No obstante, todos los casos confirman la importancia de los SAF-cacao como centros de conservación de biodiversidad, por la diversidad de especies arbóreas que poseen y por la función de hábitat para especies de flora y fauna.
Diversidad (H’) y equidad (E)
De acuerdo con el índice de diversidad de Shannon a mayor edad del SAF-cacao existe una mayor diversidad a nivel de especies. Los SAF-cacao con edades de 35 años fueron los que registraron mayor diversidad de especies arbóreas (H’= 2.89), seguidos por los de 25 y 33 años que fueron iguales en diversidad (H’= 2.07), y los SAF de 6 años presentaron menor diversidad (H’ = 0.92). En valor de equidad de Shannon (E) los SAF-cacao de 33 años registraron mayor equidad en número de individuos por especie, los de 15, 20 y 27 años registraron el mismo valor equitativo (E= 0.67) y los SAF de 6 años registraron el menor valor (E = 0.35) (Cuadro 4).
Cuadro 4 Diversidad y equidad de especies en sistemas agroforestales de cacao de nueve edades en Cárdenas, Tabasco, México.
La correlación entre la edad con la diversidad (r2= 0.6126, p= 0.01), también indicó que entre más edad tienen los SAF, éstos son más diversos. Lo anterior coincidió con lo reportado por Ramírez et al. (2013) en Cárdenas, Tabasco para SAF-cacao de 50 y 30 años (H’= 2.89 y 2.57, respectivamente). En contraste, Ramos (2001) en plantaciones de cacao en Tabasco, encontró que a mayor edad, menor diversidad (H’= 1.24, 1.75 y 1.46; para 15, 20 y 30 años, respectivamente), probablemente por los aclareos de las especies arbóreas durante el desarrollo de la planta.
En la región del Soconusco en el estado de Chiapas Salgado et al. (2007) reportaron valores de diversidad (H’= 2.74 a 2.79) que coincidieron con los encontrados en nuestro estudio. No obstante, estos valores y los nuestros son menores a los reportados por Rosa (2003) en Brasil (H’= 3.31 a 4.22) debido a que en este país el cultivo de cacao se establece en selvas perturbadas, en las cuales hay mayor diversidad de especies vegetales. Guiracocha et al. (2001) en Talamanca, Costa Rica reportaron valores de diversidad (H’= 2.56, 1.75 y 1.10, para el bosque, el SAF-cacao y plantaciones de banano, respectivamente), lo que indica un mayor grado de conservación de especies en el bosque. En el presente estudio registramos mayor diversidad de especies, que los tres sistemas estudiados. Bojorges y López (2006) y Zarco et al. (2010) en selva mediana perennifolia de Veracruz y Tabasco, respectivamente, encontraron valores de H’= 2.5. Corral et al. (2002) en el bosque mesófilo en Tamaulipas reportaron H’= 2.39; ambos resultados son menores a los del SAF-cacao de 35 años (H= 2.89) del presente estudio, lo cual indica que el SFA-cacao en México puede llegar a tener más diversidad arbórea que la selva y el bosque.
Correlación de la edad contra diversidad y equidad en los SAF-cacao
La correlación entre la edad de los SAF-cacao con la diversidad (H’), indicó una buena relación positiva (r2 = 0.6126) (Figura 2) estadísticamente significativa (p= 0.01), indicando que entre más edad tienen los SAF, estos poseen una mayor diversidad de especies y familias botánicas. En esta diversidad contribuye el productor al sembrar otras especies arbóreas (frutales, ornamentales, maderables) y la fauna mediante la dispersión de semillas. La correlación de la edad con la equidad indicó que hay una moderada relación positiva (r2= 0.43569) (Figura 1), estadísticamente no significativa (p= 0.05); indicando que entre mayor edad tienen los SAF-cacao, estos son más uniformes en número de individuos por especie.
Índices de similitud
Los valores de los índices de Sörenson y Jaccard para los SAF-cacao de 18 y 33 años de edad, indicaron que estos tienden a ser ligeramente similares en composición de especies (0.67 y 0.50), mientras que los SAF de 6 y 15 años tienden a una mayor disimilitud (0.21 y 0.24); lo anterior indica que los SAF-cacao de mayor edad tienden a la similitud en número de especies, en comparación con los de menor edad. Asimismo, los valores de los Índices Morisita -Horn y Sorenson para los SAF-cacao de 25 y 30 años de edad, indicaron que estos tienden a ser similares en número de árboles presentes de la misma especie (0.94 y 0.67), mientras que los SAF-cacao de 6 con 30 y 33 años tienden a mayor disimilitud (0.08 y 0.10; 0.11 y 0.07; respectivamente); esto indica que los SAF-cacao de mayor edad tienden a ser similares en número de individuos por especie.
Los valores de los índices de similitud tanto cualitativos como cuantitativos, mostraron una clara tendencia de similitud en número de especies y de individuos entre las plantaciones de mayor edad (25 - 30 años). Estos resultados coinciden con lo reportado por Ramírez et al. (2013) en plantaciones de 30 y 50 años. Ambos estudios contrastan con los resultados de Ramos (2001) quien reportó que entre SAF-cacao de mayor edad hay mayor disimilitud a nivel de especie. Hervé y Vidal (2008) en Camerún, indicaron que el tipo de manejo es un factor que determina un menor porcentaje de similitud, situación inherente a cada región cacaotera del mundo. En el presente estudio, los SAF-cacao colindaban con huertos familiares, razón por la cual los SAF-cacao de mayor edad tienden a ser más similares entre sí a nivel de especie. Lo anterior porque es una práctica común que los productores cacaoteros introduzcan en los SAF nuevas especies arbóreas tanto nativas como exóticas conforme pasa el tiempo.
Conclusiones
En los 20 sitios muestreados se registraron 2 856 árboles, pertenecientes a 28 familias, 58 géneros y 67 especies. Las especies E. americana, E. poeppigiana, G. sepium (Fabaceae), C. odorata (Meliaceae) y C. arborescens (Rhamnaceae), fueron las más frecuentes como especies para sombra en los SAF-cacao. Por su frecuencia, densidad y área basal, estas cinco especies presentaron el mayor índice estructural en las diferentes edades de los SAF muestreados. Los SAF-cacao de mayor edad, tendieron a ser más diversos en especies y familias botánicas que los de menor edad. Por índice de similitud cualitativa los SAF-cacao de 18 y 33 años de edad, fueron los más parecidos en número de árboles y de especies; la mayor similitud cuantitativa se registró entre los SAF de 25 y 30 años. Por la diversidad de las especies arbóreas registradas en el SAF-cacao, este puede ser propuesto como centro de conservación de la biodiversidad, o como un área natural para el refugio de vida silvestre.
