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Introducción
En bosques con síntomas de daño por contaminación atmosférica, los cambios de nutrimentos en follaje en diferentes estaciones del año podrían ayudar a detectar alteraciones iniciales del estado nutrimental (López, 1993; Kurczynska, et al., 1997; Alvarado-Rosales y HernándezTejeda, 2002). Cuando algunos contaminantes de la atmósfera se disuelven en el agua de lluvia pueden generar acidez atacando la cutícula de las hojas y acelerando el lavado de nutrimentos de la copa (López, 1993; Fenn et al., 1999; Saavedra, 2001). El lavado de copa es un proceso importante que representa la transferencia de nutrimentos del dosel al suelo (Hamburg y Lin, 1998). Existen pocos estudios sobre la química del escurrimiento foliar en bosques de Abies religiosa (Fenn et al., 1999; Saavedra et al., 2003; Fenn et al., 2006; Pérez-Suárez et al., 2006), a pesar de que algunas áreas forestales cercanas a las ciudades, están mostrando efectos sobre el follaje como resultado de la contaminación atmosférica.
En México, ya se han reportado daños por contaminación atmosférica en bosques del parque Desierto de los Leones, localizado al sureste de la ciudad de México (Alvarado, 1989; Fenn et al., 1999; Fenn et al., 2002; Fenn et al., 2006). Sin embargo, no se ha encontrado una relación directa entre los daños por contaminación del aire y las variaciones en contenido nutrimental. En bosques en declinación, es difícil separar los efectos de cada factor que estresan la vegetación ya que se trata de un problema complejo con efectos directos y sinergísticos que inician con la contaminación del aire (Alvarado, 1989; López, 1993; Saavedra, 2001).
Debido a que los bosques de oyamel localizados al noreste de la ciudad de México están mostrando síntomas de deterioro similares a los reportados para el Desierto de los Leones (pérdida y decoloración de follaje y muerte de ramillas), este trabajo se propuso dos objetivos: (1) investigar si las variaciones en el contenido nutrimental en follaje se explican por el grado de daño de copa en rodales de oyamel; y (2) estimar la cantidad de NO3-, NH4+ y SO42- en el lavado de copa de dos bosques que difieren en la cercanía a la Ciudad de México.
Materiales y métodos
Zona de estudio
Se seleccionaron dos bosques de oyamel del estado de México, el primero, en San Miguel Tlaixpan (SMT), donde se presentan rodales con diferente grado de daño de copa, y el segundo localizado en Río Frío (RF), un sitio testigo donde no se observaban síntomas de daño de copa (Figura 1).
Características de los sitios de San Miguel Tlaixpan (SMT)
Se encuentran a 45 km al noreste de la Ciudad de México y a 15 km de Texcoco, Estado de México, entre los 19º 18’ 25’’ y 19º 19’ 35’’ de latitud norte y entre los 98º 14’ 16’’ y 98º 19’ 32’’ longitud oeste. La altitud varía de 2 600 a 3 800 msnm. El clima que se presenta en el área es tipo C (w’’2) (w) (b’)i (García, 1987), templado húmedo, con lluvias en verano, y con temperatura media anual de 13 ºC. La precipitación anual es de 1 180 mm, de los cuales el 75% se concentra entre los meses de junio a septiembre (Rey, 1975). Los suelos son Andosol húmico, Andosol ócrico y Feozem háplico (FAO, 1988), son suelos profundos con textura predominante franco arenosa, moderadamente plásticos, muy ricos en nitrógeno total y materia orgánica, y porcentaje de saturación de bases menor al 50% (Marín et al., 2002). El Cuadro 1 muestra las determinaciones de suelo que se realizaron para caracterizar los sitios bajo estudio.
Características de los sitios de Río Frío (RF)
Se encuentran aproximadamente a 70 km al este de la Ciudad de México, localizado entre los 19º 18’ 19’’ y 19º 22’ 16’’ latitud norte y 98º 37’ 56’’ y 98º 44’ 16’’ longitud oeste, con altitudes que van de los 2 900 msnm a los 3 430 msnm. El clima que se presenta en el área es tipo C (w’’2)(w)(b’)ig (García, 1987); templado subhúmedo, con lluvias en verano, y temperatura media del mes más frío inferior a 18 ºC, pero superior a -3 ºC. La precipitación anual es de 1 000 mm, 75% de la cual está concentrada entre los meses de junio a septiembre (Rodríguez-Suppo, 1996). De acuerdo con la clasificación FAO (1988) los suelos son Andosol húmico y Andosol ócrico.
Colecta de follaje
El muestreo de follaje se realizó en tres estaciones, primavera, otoño e invierno, con un lapso aproximado de cinco meses entre fechas de muestreo. En la localidad de SMT se identificaron áreas con diferente grado de daño de copa clasificados como Daño severo (DS) cuando el follaje muerto en la copa era más del 30%, daño intermedio (DI) con daño menor al 30%, y sano (S) cuando los árboles no mostraban síntomas de daño en su copa. En la localidad de RF, el bosque testigo, se eligieron rodales sanos. La razón de escoger solamente árboles sanos en RF es porque el arbolado de este sitio en general se mostraba sano al momento del estudio. El número de repeticiones por grado de daño de copa fue de tres y el número de árboles muestreados fue cuatro, excepto en la primera fecha donde se consideraron tres árboles. En cada fecha de muestreo se seleccionaron árboles distintos dentro del mismo rodal, muestreando en total 126.
Las muestras de follaje se colectaron a una altura aproximada de 20-25 m con equipo y personal en especial. Las muestras colectadas se lavaron con agua destilada y después se secaron en estufa a una temperatura de 65 ºC durante 72 h. Posteriormente, se molieron y se realizaron las determinaciones de N, P, K, Ca y Mg. La evaluación de N, P, K, Ca, y Mg se realizó una digestión húmeda, con una mezcla de doble ácido compuesto por cuatro partes de H2SO4 y una parte de HCIO4 (Batey et al., 1974). Para la determinación de N total se utilizó el procedimiento de microkjeldahl. El P se midió mediante el método del amarillo de molibdo-vanadato. El Ca y Mg se cuantificaron por absorción atómica con 1 mL de cloruro de Lantano (Jackson, 1976).
Medición de iones de N y S en el lavado de copa
Para la medición de iones se utilizaron colectores a base de resina de intercambio iónico validados por Fenn y Poth (2004). Se distribuyeron aleatoriamente seis colectores en cada localidad (SMT y RF). Para minimizar la variación en los datos, la posición de los colectores en el bosque fue consistentemente en el área media de escurrimiento foliar (Whelan, et al., 1998). Los colectores se dejaron en campo de julio a enero, cubriendo la mayor cantidad de lluvia ocurrida en un año. Para la estimación del depósito en unidades kg ha-1 año-1 se realizó el ajuste proporcional de precipitación de acuerdo al historial de precipitación de las estaciones meteorológicas de SMT y RF, que se pueden consultas en la base de datos de CONAGUA (Eric III, versión 2). La extracción de iones de la resina se hizo con KI 1 N, determinando nitratos y sulfatos por cromatografía líquida de iones y amonio con un analizador colorimétrico automatizado.
Análisis estadístico
Las determinaciones de nutrimentos de follaje se analizaron como muestras repetidas en el tiempo utilizando el procedimiento MIXED del paquete estadístico SAS (Littell et al., 1996). Cada condición se consideró como un tratamiento. Previo al análisis se buscó la mejor estructura de covarianzas para los datos como lo sugiere Littell et al. (1996). El análisis estadístico de los iones en el agua de lluvia se realizó mediante una prueba de t de Student para diferenciar la información entre los dos tipos de bosques (Cody y Smith, 1997). La significancía mínima considerada para este estudio fue de al menos 5% (0.05).
Resultados
En general, la concentración de N, P, y Mg disminuyó en todas las condiciones del bosque durante el periodo de observación (Figura 2). Excepto por Ca y K, en general la concentración foliar de nutrientes decreció de la primavera al invierno. Sin embargo, en el bosque sano de RF la concentración de Mg no mostró cambios en el tiempo y mantuvo su valor de 0.15%. Este bosque de RF mostró contenidos de Mg equivalentes al 10% del contenido de Nitrógeno que de acuerdo con Binkley (1993) es un valor adecuado ya que las cantidades de Mg óptimas para las coníferas fluctúan de 4 a 9% el equivalente al contenido de N. Las concentraciones más altas de N se observaron en el bosque de RF.
Figura 2 Concentración de N, P, Ca, K, Mg y la relación Mg/N y Ca/N en Abies religiosa. DS= daño severo; DI= daño intermedio; S-SMT= sano- San Miguel.
A diferencia de otros nutrimentos las concentraciones de Ca y K y la relación Ca/N se incrementaron en las cuatro condiciones de bosque a través del tiempo. La relación Mg/N mostró una tendencia a disminuir; sin embargo, a diferencia de las otras condiciones, el bosque RF muestra mayor proporción Mg/N en la última fecha de muestreo, sugiriendo que hay más disponibilidad de Mg en este tipo de bosque.
En el Cuadro 2 se muestran los resultados del análisis estadístico. El efecto de la interacción condición del bosque por tiempo no fue significativo para N, K, Ca, y la relación Ca/N. Sin embargo, esta misma tendencia se observa para P y en este caso las diferencias si son significativas. Lo anterior, se explica por la tendencia similar (paralela) que mostraron estas variables a través del tiempo. La interacción condición por tiempo fue significativa para P, Mg, y la relación Mg/N, lo que indica diferencias en concentración entre las diferentes condiciones del bosque a través del tiempo. A diferencia de las otras condiciones, RF muestra mayores valores de la relación Mg/N en la última fecha de muestreo.
Cuadro 2 Resultados del análisis estadístico de las concentraciones foliares con respecto a su condición, el tiempo y su interacción.
Con respecto al depósito de NO3-N no se encontraron diferencias significativas entre los sitios SMT y RF. Sin embargo, las diferencias para NH4+-N y SO42--S lo fueron, mostrando mayores cantidades en SMT (Figura 3).
Figura 3 Flujos de N-NO3-, N-NH4+ y S-SO42- del lavado de copa en dos bosques de oyamel de Río Frío y San Miguel Tlaixpan, Estado de México. Los datos anuales se estimaron a partir del periodo de muestreo julio a enero y realizando un ajuste proporcional con respecto a la precipitación anual histórica.
Discusión
Las concentraciones de N, P y Mg encontradas en el periodo de primavera, son mayores a las reportadas por Alvarado (1989). Sin embargo, durante el verano y otoño, son comparables con las encontradas por este autor. En Zoquiapan (ZQ) y Desierto de los Leones (DL) las fluctuaciones reportadas por Alvarado (1989), fueron de 0.91-1.29%, 0.08-0.15%, y 0.08-0.09%, para N, P y Mg, respectivamente. En este trabajo las fluctuaciones para el periodo de otoño fueron de 0.09-1.2%, 0.07-0.8% y 0.10.17%, para N, P, y Mg respectivamente.
Los resultados muestran que el N, P, y Mg son elementos que disminuyen su concentración en el tejido vegetal a medida que avanza la estación de crecimiento y se mantiene relativamente estables en el verano y el otoño. Las concentraciones más altas de N y Mg se observaron en RF en verano e invierno. Los resultados del análisis nutrimental no separaron estadísticamente las condiciones de daño de copa empleadas en este estudio. Las concentraciones de K encontradas en el periodo de primavera en este estudio, son menores a las reportadas por Alvarado (1989), López (1993) y Saavedra (2001). Sin embargo, las encontradas para los periodos de verano y otoño, son mayores a las que indica Saavedra (2001). Para la región de ZQ y DL, López (1993) reporta un valor promedio de K de 0.79%; Saavedra (2001), reporta un valor promedio de 0.446% y Alvarado (1989) de 0.55-1.58%. En este estudio las fluctuaciones para el periodo de primavera a otoño fueron de 0.20-0.90%.
Los resultados indican que la concentración de nutrimentos depende de la época de colecta del follaje, por lo que las comparaciones de concentración de nutrimentos entre estudios similares son difíciles. Los resultados de K no variaron con el daño de copa y tampoco lograron separar estadísticamente las condiciones de bosque consideradas. Saavedra (2001), tampoco encontró diferencias significativas en la concentración de K entre árboles sanos y enfermos en la región del Desierto de los Leones (DL). De acuerdo a López et al. (1998), el K es uno de los elementos deficientes en bosque naturales de Abies religiosa; sin embargo, para las tres condiciones de bosque consideradas en este trabajo no presentan ninguna tendencia respecto a este elemento.
Con respecto al Ca, las concentraciones del periodo de primavera fueron menores a las reportadas por Alvarado (1989) para la región de ZQ y DL, donde la variación fue de 0.88-1.94%. En este trabajo las fluctuaciones para el periodo de otoño fueron de 0.20-1.9%. El intervalo de Ca es más amplio que el reportado por otros autores, posiblemente por considerar los periodos latentes y de crecimiento arbóreo. La tendencia en el incremento del Ca a través del tiempo es la esperada dado que el Ca es un componente estructural importante de la lamina media y pared celular (Binkley, 1993).
En estudios con Pinus sylvestris se han encontrando mayores concentraciones foliares de K, Ca, y Mg (Kurczynska et al., 1997) en bosques que crecen bajo atmósferas contaminadas, comparados con bosques testigos. Whytemare et al. (1997) estudiando bosques de Picea glauca encontró que en las áreas bajo contaminación atmosférica fue mayor; sin embargo, las concentraciones foliares de Ca y Mg, fueron menores con respecto a los bosques testigo. Según Marschner (1990), cuando el K+ es deficiente, el crecimiento arbóreo se retarda por lo cual este nutrimento es retranslocado de las hojas maduras y del fuste. A pesar de ello, si la deficiencia es severa y persistente estos órganos pueden tornarse cloróticos o necróticos. En torno a esto, es posible que las bajas concentraciones de K+ en el follaje de 2 años reflejen de forma parcial o total algún tipo de estrés. Los Valores de la relación Mg/N y Ca/N obtenidos son mayores a los reportados por Whytemare et al. (1997), quienes encontraron que cerca de áreas contaminadas la relación Mg/N era de 0.02 a 0.04% para Picea glauca; mientras que la relación Ca/N en áreas bajo contaminación era de 0.01 a 0.02%. En este estudio los valores mínimos de la relación Mg/N y Ca/N fueron de 0.2% en ambos casos. Este resultado sugiere que no se reflejan desbalances nutricionales importantes entre los diferentes grados de daño de copa.
El depósito de N-NO3- encontrado en este trabajo oscilaron de 2.84 a 4.40 kg ha-1 año-1 para RF y SMT, respectivamente. De la misma forma, las variaciones de N-NH4+ fueron de 4.34 a 8.56 kg ha-1. Estos resultados se interpretan como depósitos moderados, considerando el trabajo de Fenn y Poth (2004), quienes encontraron que en un bosque de Pinus ponderosa con baja contaminación, las cantidades depositadas fueron de 9.1 y 7.9 kg ha-1 para N-NO3- y N-NH4+. Sin embargo, para el caso de N-NH4+ las diferencias fueron estadísticamente significativas entre sitios, indicando mayor lavado de N de la copa en forma de amonio en SMT. El depósito total de N en SMT, que es el sitio problema, fue de 12.96 kg ha-1 año-1, que también se describe como una carga moderada al compararse con los trabajos de Fenn et al. (1999) y Fenn et al. (2002), quienes reportaron una cantidad total de N del lavado de copa de 18.5 kg ha-1 para el bosque DL que está contiguo a la Ciudad de México.
No obstante, la cantidad total de N encontrada en SMT, es mayor con la cantidad reportada para un bosque de Pinus hartwegii, utilizado como testigo donde la depositación total de N por lavado de copa fue de 5.5 kg ha-1. La cantidad total de N para RF fue de 7.18 kg ha-1 año-1, que es mayor al reportado para el bosque control de Fenn et al. (1999) y que se ubica en el Campo Experimental de Zoquiapan, México. Es importante resaltar que en el caso de ZQ la medición del lavado de copa fue por métodos convencionales, mientras que los de este estudio fueron con colectores a base de resina de intercambio iónico. La carga anual de N encontrada en SMT es comparable con la que muestran algunos bosques de coníferas contiguos a la ciudad de México (Pérez et al., 2008; Silva et al., 2015). También es importante mencionar que en este trabajo no se considera el escurrimiento por el tronco, por lo que el depósito de los iones estudiados podría ser mayor.
Butler y Likens (1995) encontraron que las cantidades de lavado de copa del N total, incluyendo el escurrimiento por tronco, fue de 12.4 kg ha-1 año-1 en un bosque deciduo compuesto por Quercus rubra, Quercus alba, Fagus grandifolia y Acer saccharum. Los autores consideraron nitrógeno total inorgánico (NO3- + NH4+) y orgánico. Por lo anterior, los resultados de este estudio son relativamente moderados ya que la suma total de NO3- + NH4+ fue de 12.96 kg ha-1 en SMT, que es el sitio con mayor depositación. Los resultados encontrados en este estudio son comparables con los del estudio de Arthur y Fahey (1993) quienes al considerar sólo la estación de lluvia líquida midieron 6.0 kg N Ha-1 año-1 en un bosque de Picea engelmannii y Abies laciocarpa en el estado de Colorado en Estados Unidos. Se infiere que al considerar la estación con nieve, los resultados para el estudio de Arthur y Fahey (1993) son mayores y por lo tanto se reafirma el grado bajo relativo de los ingresos de N en los bosques estudiados.
Comparado con otros estudios los resultados de este trabajo son bajos; por ejemplo Lin et al. (2000), encontraron en un bosque subtropical flujos del lavado de copa equivalentes a 16, 17 y 80 Kg ha-1 año-1 para NH4+, NO3-, y SO42-, respectivamente. Para bosques europeos (Holanda) la depositación en bosques con moderada contaminación es de 17, 34 y 59 kg ha-1 año-1 para NH4+, NO3-, y SO42-, respectivamente. Existen bosques deciduos donde la depositación es muy moderada; por ejemplo, para la estación de crecimiento de algunos bosques deciduos en el condado de Douglas en Kansas, USA, la depositación reportada es menor a la encontrada en este trabajo con valores de 0.27, 1.0 y 2.9 para NH4+, NO3-, y SO42-, respectivamente. Aunque estos valores corresponden sólo a la época de crecimiento, la mayor precipitación ocurre en este período, por lo que se esperaría que los valores anuales no rebasen a los reportados en este estudio.
La depositación de N inorgánico es influenciada por la cercanía a fuentes antropogenicas, Fenn et al. (2004) reportaron depositaciones similares de 0.7 kg ha-1 año-1 de N en forma de nitrato y amonio para bosques del norte de California, mientras que los bosques de San Bernardino cercanos a la ciudad de los Ángeles tiene depositaciones de 53 y 45 kg N en forma de nitrato y amonio, respectivamente.
El depósito de SO42- también es relativamente alto considerando las mediciones reportadas por Fenn et al. (2002) quien encontró un depósito de 8.8 kg ha-1 en un bosque de Pinus hartwegii utilizado como control. Los mismos autores reportan depósitos de SO42- en sitios problema como el sitio DL de hasta 20.4 kg ha-1. Butler y Likens (1994) encontraron que las cantidades de lavado de copa, incluyendo el escurrimiento por tronco, fue de 14.9 kg S ha-1 en un bosque deciduo de Ithaca, NY. Sin embargo, se debe resaltar que la principal diferencia en la precipitación se debió a los sulfatos, donde la significancía fue mayor a 0.01. A pesar de que las cantidades de iones son bajas con respecto a otros estudios, se encontró una diferencia clara entre las dos localidades forestales.
Aunque la composición química del lavado de copa está afectada por las especies vegetales y la cercanía a fuentes antropogénicas, algunos autores han sugerido que la carga crítica de SO42- es de 25 mmol m2-1 año-1. La carga encontrada en el sitio de SMT, el de mayor depositación, corresponde a 15.5 mmol m2-1 año-1. Haciendo estimaciones para localidades como el DL (Fenn et al., 1999), la carga de sulfatos es de 21 mmol m2-1 año-1, un valor muy próximo a la carga crítica. Estos datos indican que el sitio SMT no es tan prístino como se pensaba.
La proporción SO42-/NO3- es una característica química importante de la solución de lavado de la copa, Neary y Gyzin (1994) midieron proporciones de 2.5 kg ha-1 en un bosque compuesto por Pinus strobus, Tsuga canadensis, Acer rubrum, Quercus rubra y Betula papyrifera, en Ontario Canadá. En este estudio se encontró una proporción de 2.3 y 4.1 kg ha-1 para las localidades de RF y SMT, respectivamente. Sin embargo, esta relación es muy variable para cada tipo de bosque y localidad, por ejemplo en el trabajo de Whelan et al. (1998) este índice llega hasta 30. Los resultados de este estudio indican una dominancia de SO42- que es un ión que puede conducir a la acidez de la lluvia y de la solución del suelo.
No obstante, este efecto se observó en los resultados de análisis de suelo, probablemente porque la capacidad de amortiguamiento del suelo es suficientemente amplia para resistir cambios de pH (Fenn et al., 2006b). Otra razón, es que la acidez de la lluvia en sitios críticos del Valle de México no han alcanzado valores ácidos (pH menores de 5.0) (Saavedra et al., 2003). Un indicador potencial de la acidez es la masa correspondiente al NH4+, NO3-, y SO42- (Erisman et al., 2001). Utilizando el potencial de acidez, se encontraron valores de 536 y 266 mol ha-1 año-1, que son valores comparativamente bajos con bosques europeos (Holanda) donde el potencial de acidez oscila de 2800 hasta 5 000 mol ha-1 año-1 (Erisman et al., 2001).
Conclusiones
La separación de las tres condiciones de daño de copa de acuerdo a sus contenidos nutrimentales foliares no fue clara excepto para el bosque testigo de RF. El sitio testigo de RF, utilizado como control en este estudio mostró mejores concentraciones de N y Mg foliar principalmente en el periodo de verano e invierno. Se encontró que el lavado de copa de los iones NH4+ y SO42- fue mayor en San Miguel Tlaixpan en comparación con Río Frío. Sin embargo, los dos sitios muestras indicios de niveles críticos de depósito de N, lo que puede estar relacionado con la calidad de copa en estos lugares.
