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Introducción
Dentro del complejo de fitófagos que inciden en manzano, el pulgón lanígero se ha incrementado durante los últimos años, posiblemente debido al aumento de las temperaturas máximas, escasa precipitación (Ramírez et al., 2011) y a la reducción de agentes de control biológico natural (Gontijo et al., 2012) que con frecuencia son diezmados por el uso de insecticidas (Penman y Chapman, 1980). El insecto al alimentarse ocasiona hipertrofia y ruptura de tejido en raíces y parte aérea de los árboles de manzano (Brown et al., 1991), que puede reducir el flujo de savia y favorecer el ingreso de hongos fitopatógenos (Weber y Brown, 1988). Poblaciones altas y recurrentes del fitófago, pueden reducir el vigor, la productividad del árbol y la calidad del fruto al ocupar espacios en el interior del canal estilar y los lóculos de la semilla (Brown et al., 1995).
Con relación a los enemigos naturales del pulgón lanígero, se han registrado las especies de coccinélidos: Adalia bipunctata (L.), Coccinella septempunctata L., Coccinella transversoguttata Brown, Harmonia axydiris Pallas, Hippodamia convergens Guérin-Méneville, Hippodamia tredecempunctata (L.); sírfidos: Heringia calcarata (Loew), Syrphus opinatur Osten Sacken, Eupeodes fumipennis Thomson, E. americanus Wiedeman, Syritta pipiens (L.), Eumerus stigatus (Fallen), Melangyna umbellatarum (F.); crisópidos: Chrysopa nigricornis Burmeister, Chrysoperla plorabunda (Fitch), Hemerobius spp.; dermápteros: Forficula auricularia L. y el parasitoide Aphelinus mali (Haldeman) (Asante, 1997; Mols y Boers, 1999; Nicholas et al., 2005; Mansilla y Pérez , 2006; Berg y Short, 2008; Beers et al., 2010; Moerkens et al., 2012; Gontijo et al., 2012; Dicu et al., 2013; Gontijo et al., 2015;), siendo los sírfidos de mayor frecuencia relativa con 62.7%, seguidos de crisopas 23.6%, coccinélidos 8.9% y otros depredadores incluidos chinches, arañas y tijerillas con 4.8% (Gontijo et al., 2015).
Con respecto al parasitoide A. mali, se ha reportado hasta 90% de parasitismo, especialmente en años en que su aparición es temprana, o con la ocurrencia de biotipos mejor adaptados a diferentes condiciones de temperatura y precipitación (Suckling et al., 1999). Wearing et al. (2010) estudiaron la relación entre la fluctuación de E. lanigerum y su parásito A. mali en la transición de un programa convencional de combate de fitófagos con uso de insecticidas de amplio espectro y en un programa de manejo integrado de plagas basado en insecticidas selectivos. La incidencia del pulgón lanígero permaneció en muy bajos niveles en el sitio con manejo convencional debido al uso de insecticidas, mientras que en el sitio en transición al programa de manejo integrado hubo un aumento del fitófago y una baja colonización por sus enemigos naturales que tardó cerca de cuatro años en reducir la población a niveles aceptables.
El principal enemigo natural que logró esto fue el parasitoide A. mali, junto con depredadores como la crisopa café Micromus tasmaniae (Walker) y la tijerilla Forficula auricularia L. La concurrencia de F. auricularia y A. mali en la reducción de pulgón lanígero también fue señalado por Lordan et al. (2015). Con base en lo anterior, y considerando la reducida información sobre enemigos naturales del pulgón lanígero del manzano en México, se planteó el presente trabajo con la hipótesis: “el manejo convencional de fitófagos restringe la abundancia relativa y riqueza de especies de enemigos naturales asociados a colonias de pulgón lanígero que inciden en huertos de manzano del estado de Chihuahua”; y el objetivo fue identificar la incidencia de depredadores y parasitoides asociados a colonias de pulgón lanígero en huertos de manzano con diferente manejo de plagas.
Materiales y métodos
Ubicación del estudio
El trabajo se realizó en Cuauhtémoc, Chihuahua, México, en huertos de manzano ubicados geográficamente entre los 28 o 25’ 58’’ y 28 o 28’ 19’’ latitud norte y los 106 o 54’ 25’’ y 106 o 54’ 37’’ longitud oeste, con una altura promedio de 2 042 msnm; con distancia máxima entre huertos de 5 900 m.
Características de los huertos de manzano en estudio
Se seleccionaron tres huertos con el cultivar Golden Delicious sobre portainjerto Franco, que es susceptible a pulgón lanígero y se designaron como: 1) huerto sin manejo de plagas (con riego, sin malla antigranizo, con restricción de recursos económicos y sin asesoría técnica: SM); y 2) huerto con manejo integrado de plagas (con malla antigranizo, riego, sin restricción de recursos económicos, con asesoría técnica, con uso de feromona sexual para interrupción del apareo de la palomilla de la manzana y combate de fitófagos con insecticidas de bajo impacto ambiental y convencionales: MIF) y 3) huerto con manejo convencional de plagas (con malla antigranizo, riego, sin restricción de recursos económicos, con asesoría técnica y aplicación de insecticidas convencionales: MC). En cada uno de los huertos se marcaron cinco árboles con vigor similar determinado por el área de la sección transversal de tronco, lo más cercano posible entre ellos y en la parte interior del huerto.
Determinación de la abundancia de pulgón lanígero
Se contó el número de colonias de pulgón lanígero en la copa de los árboles con inspecciones visuales detalladas, revisando alrededor de cada árbol, huerto y año con frecuencia de una vez por semana durante abril a septiembre en los años 2010 y 2011.
Determinación de especies y abundancia de enemigos naturales
Durante abril a septiembre de los años 2010 y 2011, se realizaron inspecciones semanales para la recolección de insectos benéficos que incidieron en colonias de pulgón lanígero establecidas en árboles de manzano en cada uno de los huertos señalados. Para depredadores en etapa inmadura la recolección se hizo con pinzas de disección y con red de golpeo en el caso de adultos. Los ejemplares capturados por cada fecha de revisión y tipo de huerto se colocaron en recipientes de 30 ml con alcohol etílico al 70% para su conservación y trasladaron al laboratorio de Entomología de la Facultad de Ciencias Agrotecnológicas de la Universidad Autónoma de Chihuahua, Unidad Cuauhtémoc. La identificación de coccinélidos se hizo con base en las claves de Gordon (1985); para géneros y especies de Chrysopidae se emplearon los trabajos de Ramírez (2007); Valencia et al. (2006) y para Syrphidae las claves de Marinoni et al. (2007).
Para la recolección de parasitoides, se tomaron ramillas con pulgones parasitados y se colocaron en recipientes de plástico con capacidad de 500 mL con tapa de malla para permitir el flujo de aire, dentro del recipiente se colocó un algodón hidratado con agua destilada para proveer de humedad y evitar la deshidratación del fitófago y posible parasitoide. Los recipientes se trasladaron al laboratorio y colocaron con luz natural y temperatura de 18 a 25 oC en donde se revisaron diariamente, los parasitoides emergidos se colectaron y depositaron en recipientes de vidrio de 30 mL de capacidad con alcohol al 70% para su conservación. La identificación de especímenes se hizo con las claves de Gibson (1997); Graham (1976); Grissell y Schauff (1997); Noyes (2011); Prinsloo y Nester (1994); Woolley (1997).
Se registró el número de enemigos naturales por familia, especie, año y manejo del huerto. En las categorías de familia y especie, el número de ejemplares representó la frecuencia absoluta, posteriormente se obtuvo la frecuencia relativa, producto de la frecuencia absoluta dividida entre el total de ejemplares detectados. Por año y manejo de fitófagos se obtuvo la abundancia (número de ejemplares) y riqueza (número de especies), se empleó el coeficiente de similitud de Sorensen, calculado con la ecuación Qs= 2s/(n1 + n2), donde Qs es la proporción de similitud, s es el número de especies compartidas, n1 es el número de especies del sitio 1 y n2 el número de especies del sitio 2 (Magurran, 1988), para determinar el grado de similitud por las especies comunes entre los huertos con diferente manejo de plagas.
Análisis estadísticos
El contraste del número de colonias aéreas de pulgón lanígero por año y manejo se hizo con la prueba no paramétrica de Mann-Whitney con 95% de confianza (Sprent y Smeeton, 2001), los análisis estadísticos se realizaron con el programa SAS (2003); mientras que la incidencia de enemigos naturales por familia, especies, abundancia y riqueza por año y manejo, se analizó con la prueba no paramética de X2 con un criterio de clasificación dividido en categorías, con 95% de confianza y con corrección de Yates cuando fue necesaria de acuerdo con Sprent y Smeeton (2001).
Resultados
Abundancia de pulgón lanígero
La ocurrencia de colonias aéreas de pulgón lanígero en árboles de manzano por año fue estadísticamente diferente bajo la prueba de comparación de medianas de Mann-Whitney con 95% de confianza. Durante 2010, el valor mediano de colonias aéreas de pulgón lanígero fue de 1, mientras que en 2011, el valor fue de 52 (Cuadro 1). La comparación del valor mediano del número de colonias por manejo de huerto fue también estadísticamente diferente con 95% de confianza. Los árboles en el huerto con manejo convencional presentaron el valor más bajo con una colonia de pulgón lanígero por árbol. En los árboles con manejo integrado de plagas, el valor mediano del número de colonias fue de 77 para 2010 y de 52, en 2011, mientras que en los árboles sin manejo, se registró la mayor variación con 1 colonia por árbol en 2010 y de 254 colonias para 2011 (Cuadro 1).
Cuadro 1 Número mediano de colonias aéreas de pulgón lanígero por año y manejo del huerto. Cuauhtémoc, Chihuahua.
SM= sin manejo; MIP= manejo integrado de plagas; MC= manejo convencional. Valores con misma letra en hileras y columnas significa igualdad estadística entre ellos con 95% de confianza y bajo la prueba no paramétrica de Mann-Whitney.
Abundancia de enemigos naturales y composición de especies
Durante 2011, la abundancia (número de ejemplares de enemigos naturales) fue de 70, valor que fue estadísticamente diferente de 15 ejemplares detectados en 2010. Los valores para riqueza (número de especies) fueron de cuatro y 10 para los años 2010 y 2011 respectivamente, sin diferencias significativas entre ellos. En relación al coeficiente de Sorensen, con la comparación entre años se obtuvo un coeficiente de similitud de 0.53, mientras que con la comparación entre manejo de huertos, la mayor coincidencia de enemigos naturales detectados fue para los huertos sin manejo y manejo integrado con valor de 0.8.
Con respecto a la ocurrencia de enemigos naturales por manejo del huerto, se registró mayor abundancia y riqueza en el huerto sin manejo con valores de 38 ejemplares y ocho especies respectivamente. En el huerto con manejo integrado de fitófagos, los valores registrados fueron intermedios con 35 ejemplares y siete especies, mientras que en el huerto con manejo convencional se detectaron los valores más bajos con 12 ejemplares y cuatro especies para abundancia y riqueza respectivamente. Los valores para el número de ejemplares (abundancia) fueron estadísticamente iguales para los huertos sin manejo y con manejo integrado de fitófagos, mientras que estos fueron estadísticamente diferentes para la abundancia en el huerto con manejo convencional (Cuadro 2).
Cuadro 2 Abundancia del pulgón lanígero en huertos de manzano con diferente manejo de plagas en Cuauhtémoc, Chihuahua, durante 2010 y 2011.
Valores en columna total por familia y en hilera total por manejo con misma letra, son estadísticamente iguales entre sí bajo la prueba no paramétrica de X2 con un criterio de clasificación dividido en categorías con corrección de Yates cuando se consideró necesario y con 95% de confianza.
Los enemigos naturales asociados a colonias de pulgón lanígero (Eriosoma lanigerum) en manzano en Chihuahua pertenecieron a las familias Chrysopidae con 27 ejemplares (Chrysopa nigricornis Burmeister, con 11 ejemplares como más frecuente), Aphelinidae con 23 ejemplares (Aphelinus mali como especie única), Coccinellidae con 19 ejemplares (Hippodamia convergens Guerin-Meneville como especie única) y Syrphidae con 23 ejemplares (con Allograpta obliqua con 11 ejemplares como más frecuente), con igualdad estadística para el número de ejemplares por familia (Cuadro 2). En riqueza de especies, la frecuencia reportada en cada uno de los manejos del huerto fue estadísticamente igual, aún y cuando el valor máximo para el huerto sin manejo fue de ocho especies, mientras que para el huerto con manejo convencional fue de cuatro (Cuadro 2).
Discusión
Diversos enemigos naturales inciden en las colonias aéreas del pulgón lanígero y a pesar de que la relevancia de cada uno de ellos varía de acuerdo a la latitud y manejo del huerto (Lordan et al., 2015), la ocurrencia conjunta de depredadores y parasitoides puede significar mejor control de esta plaga (Gotinjo et al., 2015). Los depredadores del pulgón lanígero citados con mayor frecuencia son: sírfidos, coccinélidos, crisopas, chinches y tijerillas (Walker, 1985; Asante, 1997; Mols y Boers, 1999; Short y Bergh, 2004), mientras que como parasitoide especialista se ha referenciado a A. mali con capacidad de reducir significativamente su incidencia en algunas áreas (Gotinjo et al., 2012). En huertos de manzano establecidos en Chihuahua se detectaron depredadores sírfidos, coccinélidos y crisópidos. Se observó menor diversidad de especies que las reportadas por Gotinjo et al. (2015), al no detectar a chinches y arañas. En el caso de la tijerilla europea (F. auricularia), reportada como un habitante del suelo o lugares habilitados para su protección y con distribución cosmopolita (Asante, 1997; Nicholas et al., 2005; Lordan et al., 2015), su ausencia pudo deberse a que la búsqueda de enemigos naturales se dirigió a colonias aéreas de pulgón lanígero. A. mali no se detectó en el huerto con manejo convencional, posiblemente por susceptibilidad a insecticidas de amplio espectro empleados en los programas de combate de plagas de este frutal (Cohen et al., 1996).
La detección de enemigos naturales del pulgón lanígero en manzano debe fortalecerse con pruebas de respuesta funcional para posibilitar la implementación de un programa de combate biológico estable, alternativa deseable ante la restricción del uso de insecticidas organofosforados y la demanda pública por estrategias sustentables en el combate de plagas (Altieri y Nicholls, 2012). Independientemente de la importancia relativa de los enemigos naturales del pulgón lanígero detectados en Chihuahua, el manejo del huerto debe incluir medidas para su conservación con la manipulación del hábitat implícito para favorecer el incremento en la diversidad, la población de organismos benéficos y por consecuencia, la supresión del fitófago (Fiedler et al., 2008).
Los fitófagos que inciden en huertos de manzano establecidos en el oeste del estado de Chihuahua, México, se combaten comúnmente con insecticidas de amplio espectro, a pesar del reconocimiento indeseable de su uso (Luckman y Metcalf, 1994). En este manejo convencional de fitófagos se aplican insecticidas como: Carbaryl, Azinfos metílico, Dimetoato, Clorpirifos y Fosmet (Ramírez y Jacobo, 2002), algunos de ellos tóxicos para enemigos naturales (Cohen et al., 1996), por lo tanto, es todavía incipiente el conocimiento que tienen los fruticultores sobre el manejo integrado de fitófagos en manzano y como consecuencia, se privilegia el combate químico a grado tal que se ha determinado que de cada ocho aspersiones de agroquímicos que se realizan, sólo tres tienen justificación técnica (Ramírez y Jacobo, 2002).
El manejo convencional de fitófagos que se practica de manera regular en el oeste del estado de Chihuahua, debe cambiar si se pretende tener éxito en la reducción de pulgón lanígero. La idea se infiere con base en los resultados presentados por Gontijo et al. (2012); Nicholas et al. (2005), en los que señalan el incremento de poblaciones de pulgón lanígero por el uso continuo de insecticidas de amplio espectro y a pesar del reducido número de colonias aéreas de pulgón lanígero detectadas en el huerto con manejo convencional en este trabajo. Por lo tanto, el combate del pulgón lanígero podría ser satisfactorio con el diseño de estrategias comercialmente viables de manejo integrado de fitófagos (Nicholas et al., 2003).
Adicionalmente, durante el invierno 2009- 2010 para la región manzanera de Cuauhtémoc, Chihuahua, se registró una acumulación de frío invernal (con base en el procedimiento de Richardson et al., 1974) de 621 unidades frío, mientras que para el invierno 2010- 2011 la acumulación de frío fue de 429 unidades. La menor acumulación de frío invernal (invierno benigno) y posteriormente la ocurrencia de temperaturas máximas más altas y menor precipitación, coincidieron con el mayor número de colonias de pulgón lanígero y sus enemigos naturales detectados durante el año 2011. Lo anterior, concuerda con lo vertido por Laštůvka (2009); Moerkens et al. (2012); Nicholas et al. (2005), quienes destacaron a la temperatura invernal como uno de los factores importantes de mortalidad de insectos. Con respecto a la ocurrencia de enemigos naturales detectados, es escasa la información bibliográfica del efecto de temperaturas extremas en la supervivencia de ellos, una posible explicación podría ser la forma en que algunos de ellos invernan (New, 1984; Honek, 1985; Cánepa et al., 2015).
Conclusiones
El uso de insecticidas de amplio espectro en el huerto con manejo convencional redujo la incidencia de colonias aéreas de pulgón lanígero en árboles de manzana y propició una reducción en la frecuencia de depredadores y ausencia de parasitismo por A. mali, evidencia con la que se valida la hipótesis planteada.
En huertos de manzano establecidos en el oeste de Chihuahua inciden diversos enemigos naturales de pulgón lanígero que sería útil en el diseño de estrategias de manejo integrado una vez determinada su respuesta funcional.
La escasa precipitación, el invierno benigno y posteriormente la ocurrencia de temperaturas máximas más altas durante el periodo de evaluación pudieron haber influido en la incidencia de colonias de pulgón lanígero en manzano y por consecuencia en la abundancia y riqueza de sus enemigos naturales.
