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Introducción
La escama blanca del mango, Aulacaspis tubercularis Newstead (Hemiptera:Diaspididae), es una especie criptogénica, cosmopolita y polífaga, la cual se considera una plaga muy nociva porque afecta el valor comercial de los frutos de mango y su exportación potencial, debido a los daños estéticos que ocasiona (Porcelli, 1990; Nabil et al., 2012). A. tubercularis, ha sido reportada como una plaga de importancia económica en cultivos de mango de Ecuador, Egipto, Sudáfrica, Brasil, Argentina, Australia, México y otros países (Labuschagne et al., 1995; Arias et al., 2004; Urías, 2006; El-Metwally et al., 2011; Nabil et al., 2012; Amún et al., 2012). En México, se reportó por primera vez en el año 1999, en el municipio de Compostela, Nayarit (Urías, 2006; Figueroa-de la Rosa et al., 2008); posteriormente, se dispersó a otras áreas productoras de mango en Nayarit, en las cuales afectó aproximadamente 10 mil ha (Urías, 2006, García-Álvarez et al., 2014). Actualmente se encuentra en todos los estados productores de mango del país (Urías et al., 2016), con escasa información cualitativa y cuantitativa sobre sus daños y su distribución geográfica en cultivos de mango de distintos cultivares.
La hembra de A. tubercularis tiene forma ovalada, plana, coloración blanca transparente y mide 1.5 a 2 mm de largo cuando está grávida, mientras que el macho, es más pequeño, tiene forma rectangular, con tres crestas longitudinales levantadas, coloración blanca y con presencia de alas (Grové et al., 2012). Después de la eclosión de los huevos, las hembras caminadoras se establecen al azar en el haz y envés de las hojas y en la superficie de los frutos de mango, en tanto que los machos caminadores, lo hacen en grupos cercanos a las hembras (van Halteren, 1970; Peña y Mohyuddin, 1997).
Las infestaciones severas con colonias y ninfas de A. tubercularis ocasionan caída de hojas y muerte de ramas, sin embargo, el daño económicamente más significativo ocurre por manchas cloróticas en la superficie de los frutos, condición que demerita su calidad para exportación (Hodges et al., 2005; Urías, 2006). En México, se ha reportado un rechazo de más de 50% de frutos por empacadoras del estado de Nayarit, debido al daño estético ocasionado por A. tubercularis (Urías, 2006).
La distribución geográfica de plagas introducidas, se considera como un componente importante en el análisis de riesgo y toma de decisiones para la aplicación de métodos de control (López-Collado et al., 2013). La distribución geográfica puede ser vista desde una perspectiva global, continental, nacional o regional (Hominick et al., 1996). A. tubercularis, es una especie originaria del continente asiático, con amplia distribución en áreas tropicales y subtropicales de América, África, Asia, Australia y el Pacífico (Malumphy, 2014). En América ha sido reportada en Florida (EE.UU), Antigua, Aruba, Barbados, Bermuda, Islas Vírgenes Británicas, Republica Dominicana, Granada, Guadalupe, Jamaica, Martinica, Puerto Rico, Islas Vírgenes, Santa Lucía, Trinidad y Tobago, Islas Vírgenes de EE.UU, Ecuador, Brasil y otros países (Stocks, 2013).
De acuerdo con Abo-Shanab (2012), la dispersión de A. tubercularis puede ocurrir por el transporte de material vegetal infestado a zonas no infestadas y por la presencia de plantas hospederas. En México, la EBM ha sido reportada en la región costera del Pacífico, que comprende los estados de Nayarit, Sinaloa, Guerrero y otros estados (Urías-López et al., 2010; Noriega-Cantú et al., 2016). Sin embargo, sólo en el estado de Nayarit se ha estudiado con precisión su distribución geográfica y la intensidad de sus daños en distintos cultivares de mango (García-Álvarez et al., 2014).
En Chiapas, no existen reportes sobre la distribución geográfica e intensidad de daños causados por la EBM en los municipios considerados productores de mango, a pesar que es uno de los estados con mayor superficie sembrada de acuerdo con SIAP (2017). El objetivo de este trabajo fue determinar la distribución geográfica y estimación de daños de la EBM en distintas localidades y municipios productores de mango del estado de Chiapas. La información generada tiene utilidad para implementar programas de manejo integrado de la EBM en las áreas más afectadas y puede ayudar a intensificar las medidas de vigilancia para evitar que ocasione pérdidas económicas.
Materiales y métodos
Los muestreos para determinar la distribución geográfica y estimación de daños en frutos ocasionados por la EBM en huertos de mango del estado de Chiapas, se realizaron en el periodo sin lluvias, en el cual se considera que ocurre la mayor densidad poblacional de la plaga (enero a mayo de 2013 y de enero a mayo de 2014). Se hizo un sólo muestreo en cada huerto que se visitó durante la etapa fenológica de amarre de frutos al periodo de cosecha, en los cuales se registró las coordenadas y altitud de cada localidad por medio de un GPS marca Garmin e Trex10® (Monterrey, México).
Para determinar la población de escama en los árboles de mango, se utilizó la metodología de muestreo propuesta por Urías-López et al. (2010)), que consiste en seleccionar al azar cinco árboles por huerto. En cada árbol, se seleccionaron cuatro ramas en dirección a los cuatro puntos cardinales, en los cuales se muestreo el penúltimo flujo (brote) vegetativo de cada rama. En cada brote se escogieron dos hojas (ocho hojas por árbol) y se registró el número de colonias, hembras y total por hoja (hembras+colonias) presentes en el haz y envés.
Para estimar los daños ocasionados por la EBM en frutos de mango, se seleccionaron ocho ramas por árbol y se registró el número de frutos sanos e infestados por colonias de caminantes, hembras y colonias de escama por fruto de mango. Posteriormente, se calculó el porcentaje de frutos infestados a partir del registró de una hembra, colonia de caminantes, o colonia de escama versus frutos libres de la plaga. Todas las variables se registraron en un formato prestablecido, el cual se vació en una base de datos elaborada en el programa de cómputo Excel para su análisis estadístico.
Durante el año 2013 y 2014, se monitorearon 91 y 99 huertos comerciales de mango, respectivamente, ubicados en municipios de la región Costa-Soconusco del estado de Chiapas. En el año 2013, en Tapachula se monitorearon 34 localidades, 12 en el municipio de Huehuetán, 11 en Mazatán, ocho en Escuintla, siete en Tuxtla Chico, tres huertos en Huixtla, Tuzantán, Villa Comaltitlán, Mapastepec, Metapa de Domínguez y Suchiate, mientras que una localidad en el municipio de Acapetahua. En el año 2014, se monitorearon 23 localidades en el municipio de Tonalá, 17 en el de Tapachula, 15 en Mazatán, 14 en Huehuetán, 13 en Pijijiapan, seis en Tuzantán, cinco en Tuxtla Chico, tres en Acapetahua, dos en Escuintla y una localidad en el municipio de Huixtla.
Análisis estadístico
Los datos obtenidos en campo durante los muestreos, se analizaron por medio de un análisis de varianza como un diseño en bloques al azar con cinco repeticiones y la comparación de media se hizo por medio de la prueba de Tukey (p≤ 0.05). Los análisis se hicieron con el programa estadístico SAS (SAS Institute Inc., 2009).
Resultados y discusión
Distribución de la EBM por localidades
Durante el primer año de muestreos en hojas y frutos de mango, se detectó la presencia de EBM en casi todas las localidades visitadas, a excepción del huerto El Iguanero, ubicada en el municipio de Mazatán. Se encontraron diferencias significativas entre localidades en el número total (hembras+colonias) y porcentaje de frutos infestados por escamas (p≤ 0.05).
Los huertos de mango con más abundancia de escamas fueron Finca Colombia, La Norteña, Rancho Cinco Hermanos, Rancho El Carmen, El Puente, Rancho El Tamarindal, Suchiate, Rancho Hermanos Torres, Rancho Medio Monte, Rancho El Potosí, Cantón Gibraltar, Aeropuerto Tapachula, Paradero El Aguacate, Rancho Santa Hortensia, Umoa, Rancho Pumpuapa y Metapa de Domínguez, en los cuales se registró más de 1 escamas/hoja.
Los huertos de mango con poblaciones moderadamente abundantes de EBM fueron Rancho Santa Mónica, Las Tres cruces, Rancho Las Maravillas, Rancho El Recuerdo, Rancho El Cintal, Rancho El Corralito, Rancho La Herradura y otros, en los cuales se observó un total 0.50 a 0.95 escamas/hoja. Las poblaciones más bajas, se registraron en Cantón San José, Cantón Nueva Granada, Emiliano Zapata, Ejido El Dorado, Finca Las Andreas, El Palmar y otras localidades, con poblaciones inferiores de 0.49 escamas/hoja.
La cantidad más alta de frutos infestados por EBM, se registró en el entronque a Puerto Madero (33.33%), seguidos por el Sitio Experimental La Norteña (25.00%), Cantón Gibraltar (20.58%) y Rancho El Corralito (19.47%). En las demás localidades, se observaron porcentajes de frutos infestados entre 13.36 y 0% (Cuadro 1).
Cuadro 1 Densidad poblacional y porcentaje de frutos infestados por A. tubercularis en hojas y frutos de mango en diferentes localidades del estado de Chiapas durante el primer año de muestreos.
Valores por columna con letras distintas son estadísticamente diferentes (Tukey, p≤ 0.05); sf= sin frutos.
En el segundo año de muestreos en hojas y frutos de mango, se detectó la presencia de EBM en todas las localidades visitadas. Se encontraron diferencias significativas entre localidades en el número total (hembras+colonias) de EBM por hoja, así como en el porcentaje de frutos infestados por EBM (p≤ 0.05). Los huertos de mango con mayor abundancia de escamas fueron Rancho El Guamuchal, con un total de 7.4 escamas/hoja. En los huertos de Buenos Aires 2da sección, El canal, Nueva Esperanza, Salto de Agua, Adolfo López Mateos, Buena Vista, El Puente, El salto de Agua y otras localidades, se observaron poblaciones moderadamente abundantes, con un total de 2 a 3.53 escamas/hoja.
Las poblaciones más bajas se registraron en El Iguanero, La Norteña, El Porvenir, San José de los Mares y otras localidades, con registros de cero escamas por hoja (Cuadro 2). La cantidad más alta de frutos infestados por EBM, se registró en el huerto entronque a Puerto Arista a Paredón (33.33%), seguidos por entronque a Ciudad Hidalgo, Buenos Aires 2da sección, Cruz de Oro y El encanto de Oro (31.37, 26.79, 18.75 y 14.50%, respectivamente). En Adolfo López Mateos, Buenos Aires, entronque a Chamulapita, El Güerito, Los Toros, Buenos Aires 1ra sección, Buena Vista, Las Lauritas, Madre Sal y María José, se registraron porcentajes de frutos infestados moderadamente altos (entre 11.5 y 6.02%).
Cuadro 2 Densidad poblacional y porcentaje de frutos infestados por A. tubercularis en hojas y frutos de mango en diferentes localidades del estado de Chiapas durante el segundo año de muestreos.
Valores por columna con letras distintas son estadísticamente diferentes (Tukey, p≤ 0.05); sf= sin frutos.
En el resto de los huertos se registró un porcentaje de infestación bajo (entre 5 y 0%). Similarmente a lo reportado por García-Álvarez et al. (2014) en huertos de mango en Nayarit, se observó que en los huertos de mango en Chiapas con baja infestación de EBM en follaje, también tenían infestaciones bajas en frutos, aunque no necesariamente fue así en todos los huertos.
Ramos-Serrano et al. (2008) sugieren que se deben iniciar acciones de control de la EBM cuando se detecten 0.1 colonias/hoja. De acuerdo con los resultados de este trabajo en distintas localidades de Chiapas, se detectaron muchos huertos con valores por encima del umbral sugerido, por lo que es pertinente emprender acciones de control contra las poblaciones de EBM en huertos que sobrepasan el umbral económico para evitar que dañen los frutos de mango.
Distribución de la EBM por municipio
Durante el primer año de monitoreos, se detectaron diferencias significativas en las densidades de EBM entre los municipios (p≤ 0.05). En el municipio de Mapastepec, se observaron las densidades de EBM más altas, seguidas por los municipios de Escuintla, Huehuetán, Metapa de Domínguez, Tuzantán, Tapachula y Suchiate. Mientras que en Acapetahua y Tuxtla Chico, se encontraron densidades poblacionales moderadamente altas de hembras y total de escamas por hoja. En Villa Comatitlán y Huixtla, se registraron las densidades poblacionales más bajas. El porcentaje de frutos infestados por EBM más alto fue en Mazatán y Tuzantán (6.08 y 5.56%, respectivamente), seguidos por los porcentajes de frutos infestados en Mapastec, Tapachula y Huehuetán. En el municipio de Acapetahua, Villa Comaltitlán, Tuxtla Chico y Suchiate, se encontró el porcentaje de frutos infestados más bajo (Cuadro 3).
Cuadro 3 Densidad poblacional de hembras, colonias, total y porcentaje de frutos de A. tubercularis en hojas y frutos de mango en diferentes municipios del estado de Chiapas durante el primer año de muestreos
Valores por columna con letras distintas son estadísticamente diferentes (Tukey, p≤ 0.05).
En el segundo año, se encontraron diferencias significativas en las densidades de EBM entre los municipios muestreados (p≤ 0.05). En Huehuetán y Acapatehua, se registraron las densidades poblacionales más altas de hembras, colonias y total de escamas. Las densidades poblaciones moderadamente altas de hembras, colonias y total de escamas, se observaron en Escuintla, Tuzantán, Mazatán, Tuxtla Chico, Pijijiapan y Tapachula. En Tonalá y Huixtla, se registraron las densidades poblacionales más bajas. La mayor cantidad de frutos infestados, se registró en Tuxtla Chico (8.46%), seguidos por Tuzantán, Escuintla, Mazatán, Tapachula, Huehuetán, Tonalá, Acapetahua y Pjijiapan (7.54, 5.29, 4.97, 3.15, 2.84, 1.84, 1.71 y 1.34%, respectivamente). En los huertos de Huixtla, no se detectaron frutos infestados (Cuadro 4).
Cuadro 4 Densidad poblacional de hembras, colonias, total y porcentaje de frutos de A. tubercularis en hojas y frutos de mango en diferentes municipios del estado de Chiapas durante el segundo año de muestreos.
Valores por columna con letras distintas son estadísticamente diferentes (Tukey, p≤ 0.05).
Distribución de la EBM por cultivar
En el primer año de muestreos, se encontraron diferencias significativas en las densidades poblaciones de EBM en hojas entre los distintos cultivares de mango (p≤ 0.05); sin embargo, en frutos no se observaron diferencias significativas (p≥ 0.05). En los cultivares Manililla, Ataulfo, Oro y Tommy Atkins, se registraron las densidades poblacionales más altas de EBM. La densidad poblacional más baja de EBM, se observó en los cultivares Haden y Criollo. A pesar de que no se encontraron diferencias significativas en el porcentaje de frutos de infestados por EBM, se observa que los cultivares Criollo, Haden y Ataulfo alcanzaron porcentajes de infestación entre 3.92 y 5.15% (Cuadro 5).
Cuadro 5 Densidad poblacional hembras, colonias, total y porcentaje de A. tubercularis (± EE) en follaje y frutos de distintas cultivares de mango en Chiapas en el primer año de muestreos.
Valores por columna con letras distintas son estadísticamente diferentes (Tukey, p≤ 0.05).
Durante el segundo año, se detectaron diferencias significativas en las densidades poblacionales de EBM en hojas y frutos de mango de distintos cultivares (p≤ 0.05). La densidad poblacional más alta de hembras, colonias y total de escamas por hoja, se registró en el cultivar Ataulfo y Manililla, seguidos por Oro y Tommy Atkins. En el cultivar Irwin, se registró una densidad poblacional nula de escamas. La cantidad de frutos mayormente infestados, se observó en el cultivar Oro (10.91%), en contraste, con los cultivares Manililla, Ataulfo, Tommy Atkins e Irwin, en los cuales se registraron porcentajes más bajos entre 3.47 y 1.25% (Cuadro 6).
Cuadro 6 Densidad poblacional hembras, colonias, total y porcentaje de A. tubercularis (± EE) en follaje y frutos de distintas cultivares de mango en Chiapas en el segundo año de muestreos.
Valores por columna con letras distintas son estadísticamente diferentes (Tukey, p≤ 0.05)
En los dos años de muestreos, se encontraron densidades poblacionales más altas de EBM en los cultivares, Manililla, Ataulfo, Oro y Tommy Atkins. Similarmente, García-Álvarez et al. (2014) reportaron la mayor densidad poblacional en EBM en hojas de mango Ataulfo. En contraste, con el reporte de Gallardo (1983), quien menciona que el cultivar Haden es muy susceptible a EBM, en este trabajo se registraron densidades poblacionales de EBM bajas en dicho cultivar.
Conclusiones
La escama blanca del mango, se detectó en casi todas las localidades que se muestrearon en dos años del estado de Chiapas. Los municipios con más abundancia de escama blanca del mango en follaje fueron: Mapastepec, Escuintla, Tuzantán, Mazatán, Acapetahua y Huehuetán, mientras que en frutos fueron: Mazatán, Tuxtla Chico y Tuzantán.
Durante los dos años de muestreos, el cultivar de mango con mayor abundancia de escama blanca del mango en follaje fue Ataulfo y Manililla, y en frutos fueron los cultivares Oro y Criollo.
