Introducción

El estado de Sinaloa ocupa el primer lugar en superficie establecida con 30 095 ha y es el tercer productor de mango a nivel nacional con 235 772 t de fruta. En la región sur de Sinaloa (Mazatlán, Concordia, Rosario y Escuinapa) se concentra 84% de la superficie estatal (^{SIAP, 2013}). Los principales cultivares son: Ataulfo, Haden, Keitt, Kent, Manila y Tommy Atkins. En Sinaloa, como en otros estados, el mango es atacado por plagas de importancia y cuarentenaria, como moscas de la fruta del genero Anastrepha spp., o de importancia económica como es el caso de la escama blanca del mango (EBM) Aulacaspis tubercularis Newstead (Hemíptera: Diaspididae) (^{Urías 2006}; ^{Urías-López et al., 2010}).

La escama blanca es una plaga, que causó daños inicialmente en Compostela, Nayarit. Es de importancia comercial porque provoca daños directos en la calidad del fruto (^{Urías-López et al., 2010}) y ocasiona problemas en la comercialización, principalmente cuando se trata de frutos para exportación (^{Urías-López et al., 2010}, ^{Abo-Shanab, 2012}). La escama también puede alojarse en tallos tiernos, pero con mayor frecuencia se localiza en las hojas, lo que disminuye el área fotosintética de los árboles (^{Urías, 2006}). El control de esta plaga se basa en el uso de insecticidas y productos no convencionales como aceites naturales o derivados del petróleo, jabones y detergentes (^{Le Lagadec y Louw 2009}; ^{García-Álvarez et al., 2009}; ^{Urías-López et al., 2013}).

Aunque la escama blanca está ampliamente distribuida en las zonas productoras del mango, son escasos los estudios que documentan el comportamiento de las poblaciones para fines de manejo, se debe que en pocos países se manifiesta como plaga. De los casos que la escama blanca daña al mango, se menciona a Sudáfrica (^{Le Lagadec et al., 2006}), Ecuador (Arias et al., 2004) y Egipto (^{Abo-Shanab 2012}). En un estudio sobre fluctuación poblacional de la escama en Nayarit, México, se determinó que esta plaga registró tres etapas poblacionales en el año: una de baja población al final del período de lluvias septiembre a enero, otra de incremento de marzo a julio y otra más baja durante el año de julio-agosto (^{Urías-López et al., 2010}). Las poblaciones más altas de la escama durante el año se asocian a periodos cálidos y sin lluvias, mientras que las bajas poblaciones de la plaga al periodo de lluvias de verano (^{Urías-López y Flores-Canales 2005}; ^{González-Carrillo et al., 2008}, ^{Urías-López et al., 2010}).

Respecto a la distribución de la escama blanca en México, ésta se encuentra en todos los estados costeros del Pacífico como: Sinaloa, Colima, Jalisco, Guerrero y Oaxaca, así como en el Golfo de México en el estado de Veracruz (^{Noriega et al., 2012}). En Nayarit, se determinó que la plaga está distribuida en casi todo el estado, pero con densidades más altas en la zona sur y centro del estado que en la zona centro (^{García-Álvarez et al., 2014}).

Debido a que A. tubercularis limita la comercialización del fruto por baja calidad del producto, principalmente del mercado de exportación ya que en Sinaloa no existen estudios sobre el comportamiento de las poblaciones en el cultivo del mango para fines de manejo, el objetivo de este trabajo fue conocer la fluctuación poblacional durante el año y la distribución geográfica de la escama blanca en Sinaloa.

Materiales y métodos

Se realizaron dos ensayos en los años 2012- 2013 y 2013-2014, en el sur de Sinaloa, donde está establecida la mayor superficie de mango del estado (76%), principalmente en los municipios de El Rosario y Escuinapa. El primer ensayo se realizó para determinar la fluctuación poblacional anual de la escama y el segundo para determinar la distribución geográfica y grado de incidencia de la plaga. La metodología general de muestreo que se utilizó para ambos ensayos es la sugerida por ^{Urías-López et al. (2010)}, esta consistió en seleccionar cinco árboles de mango con características similares, a los cuales se le marcaron cuatro ramas orientadas a cada punto cardinal. En cada rama terminal se muestrearon dos hojas del penúltimo flujo vegetativo, una situada en el interior y la otra en el exterior del brote, lo que suma un total de ocho hojas/ árbol o de 40 hojas por huerto. En cada muestreo se registró el número de colonias (machos) y hembras detectadas por hoja.

Fluctuación poblacional de escama blanca. Este estudio se realizó en tres huertos comerciales de mango ubicados en la comunidad El Pozole del municipio de El Rosario, Sinaloa. Las poblaciones de la escama blanca se examinaron quincenalmente durante dos años (de abril de 2012 a junio de 2014), los cultivares fueron Ataulfo, Kent y Keitt. Para reforzar la información de la fluctuación poblacional de A. tubercularis con factores de clima, se obtuvieron datos de temperatura en cada huerto, para lo cual se instalaron dispositivos data Logger (Marca HOBO®). Los datos de precipitación pluvial se obtuvieron de la base de datos del Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo, de Culiacán, Sinaloa (CIAD).

Distribución geográfica de la escama blanca. Para conocer la distribución geográfica y grado de incidencia de A. tubercularis en el sur de Sinaloa, durante el primer año se muestrearon 80 huertos comerciales, agrupados en nueve localidades; en el segundo año se muestrearon 141 huertos comerciales de 10 localidades, ubicados en los principales municipios productores de mango del estado (Rosario y Escuinapa). El muestreo se realizó principalmente durante la época de fructificación, entre marzo y Junio, la cual se reporta como el periodo de máxima incidencia de la plaga según ^{Urías-López et al. (2010)} y ^{García et al. (2014)}. Se determinó la distribución e incidencia en los cultivares Ataulfo, Haden, Keitt, Kent, Manila y Tommy Atkins con la metodología descrita en la primera sección.

Análisis estadístico. Para conocer las poblaciones de escama blanca entre fechas de muestreo, entre cultivares o entre localidades, en estos dos últimos casos acorde a cada ensayo, se realizaron análisis de varianza con diseño en bloques al azar mediante el paquete estadístico ^{SAS Institute (2000)}. Para la comparación de medias, se utilizó la prueba de Tukey (p≤ 0.05). Las variables en estudio fueron: colonias de escama (colonias de machos) y hembras, con estas dos variables se generó una tercera, denominada total de escamas.

Resultados y discusión

Información climática: los datos climáticos de El Rosario, Sinaloa, mostraron en los dos años de estudio que en agosto fue el más cálido con 28.2 y 29.3 °C en 2012-13 y 2013-14, respectivamente. El mes más frio en el primer año fue febrero (19 °C) y en el segundo año enero con 20.5 °C. Por otra parte, la precipitación pluvial en el primer año alcanzó sus valores más altos durante el periodo de junio-octubre, mientras que en el segundo año fue de junio-agosto (Cuadro 1).

Fluctuación poblacional de la escama blanca en Sinaloa. Durante el primer año se encontraron diferencias estadísticas (p= 0.0001) en la densidad de hembras y el total (colonias más hembras) de escamas entre fechas de muestreo y entre cultivares. La escama blanca se presentó de febrero a julio en los tres cultivares (Keitt, Kent y Ataulfo). En Ataulfo, en mayo se registró el promedio más alto de hembras (1.3 hembras/hoja); de abril a julio se presentaron bajas poblaciones con promedios menores a 0.05 hembras/hoja (Figura 1). Respecto al total de escamas (colonias más hembras/hoja), el cultivar Ataulfo presentó el promedio más alto del total de escamas/hoja (2.4 en el mes de mayo). Los cultivares Keitt y Kent presentaron bajos promedios del total de escamas (colonias más hembras/hoja), con valores menores a 0.08 escamas /hoja durante el periodo de abril a julio (Figura 2).

Figura 1 Poblaciones de hembras de A. tubercularis en mango. El Rosario, Sin. 2012-2013. 

Figura 2 Población total de A. tubercularis en mango. El Rosario, Sin. 2012-2013. 

Segundo año de estudio. En el segundo año también se detectaron diferencias significativas en la densidad de las poblaciones de escama entre fechas de muestreo y entre cultivares ( p= 0.0001). El promedio más alto de hembras/ hoja (3.08) se registró en abril de 2014 en el cultivar Ataulfo. En este cultivar los valores más bajos se presentaron de julio a octubre con promedios a bajo de 0.5 hembras/ hoja (Figura 3). Las poblaciones de escama blanca en los cultivares Kent y Keitt se comportaron de manera similar, no obstante, el cultivar Kent presentó valores bajos; en julio presentó un pico con un promedio de 1.25 hembras/hoja y no hubo población de agosto a octubre de 2014 (Figura 3). Respecto a la variable total de escamas (colonias más hembras/hoja), el cultivar Ataulfo registró los mayores promedios durante casi todas las fechas de muestreo (hasta 3.53 escamas/hoja). En los cultivares Kent y Keitt, durante casi todo el año las poblaciones del total de escamas no sobrepasaron promedios por arriba de una escama por hoja (Figura 4).

Figura 3 Poblaciones de hembras de A. tubercularis en mango. El Rosario, Sin. 2013- 2014. 

Figura 4 Población total de A. tubercularis en mango. El Rosario, Sinaloa, 2013-14. 

Los resultados anteriores coinciden en parte con los obtenidos por ^{Urías-López et al. (2010)} y ^{Salazar-Santiago (2012)}, quienes relacionan los incrementos en las poblaciones con periodos sin lluvia y altas temperaturas, los cuales coinciden con las etapas fenológicas de cuajado y maduración de frutos. ^{García et al., (2014)} encontraron que la escama blanca prefiere al cultivar Ataulfo en lugar de Tommy Atkins lo cual coincide con este estudio debido, a que en todos los casos ‘Ataulfo’ presentó mayores promedios de infestación. Durante la temporada de lluvias agosto-octubre se presentaron los valores más bajos en los tres cultivares (Figura 4). Al respecto, ^{Urías-López et al. (2010)} mencionan, que la ausencia de escama blanca durante el verano se debe al efecto mecánico de la lluvia. Información que coincide con resultado del presente estudio en los dos años, el descenso de la población se atribuye a la presencia de lluvias en verano.

En general las poblaciones se mantuvieron bajas durante el resto del año debido a las bajas temperaturas durante los meses invernales y a la precipitación pluvial durante noviembre y diciembre (Cuadro 1). De acuerdo con lo anterior, la población de escama blanca en Sinaloa pasa por tres periodos de desarrollo; en el primero la población tienes niveles casi nulos (< 0.01 escamas/hoja) y se presenta durante el periodo de lluvias de agosto a octubre, esto concuerda con lo reportado por ^{Urías-López et al. (2013)}, quien señala que un descenso de las poblaciones de la escama es debido al efecto de la lluvia. También se registró un segundo periodo comprendido de noviembre a febrero, en donde la población de escama blanca se mantuvo a densidades bajas, por debajo de 1 escama/hoja (periodo de baja población).

Se registró un incremento de la población de escama blanca a partir de febrero y termina al inicio de las lluvias con tres fases de desarrollo, una de baja población, otra de incremento y una más, donde la población cae a niveles muy bajos en tiempo de lluvias. En este caso, ^{Bautista et al. (2013)} mencionaron, que las poblaciones de la escama blanca se incrementan a partir de marzo hasta inicio de las lluvias, lo cual coincide con este estudio.

Distribución geográfica de la escama blanca por localidades. En el primer año se detectó diferencia estadística significativa (p= 0.0001) en los promedios de colonias/hoja entre las diferentes localidades. En los huertos muestreados en la localidad de Teacapán, Sin., se registró el promedio más alto con 0.05 colonias/hoja, este como promedio del total de todos los muestreos realizados durante el año (Cuadro 2).

Las localidades de El Rosario, Apoderado y Agua verde no presentaron infestación de escama blanca. Por otra parte, no se detectaron diferencias significativas entre localidades en las poblaciones de hembras ni para el total de escamas (colonias/hoja más hembras/hoja) (Cuadro 2).

Respecto a la distribución de la plaga entre municipios, el análisis mostró diferencia estadística significativa (p= 0.0001). En Escuinapa se registró mayor número de insectos con un total de 0.04 hembras/hoja más colonias/ hoja, mientras que el municipio de El Rosario no presentó población. ^{Urías-López et al. (2010)}; ^{García-Álvarez et al. (2014)} indicaron que la escama blanca se presentó por primera vez en el sur de Nayarit y avanzó paulatinamente hasta llegar al norte de Sinaloa. En esta zona productora de Nayarit se detecta bajas poblaciones de escama (^{García-Álvarez et al., 2014}), densidades que resultaron similares a las registradas en este estudio para la parte sur de Sinaloa. Sin embargo, las poblaciones detectadas en Sinaloa son muy bajas comparadas a las zonas de mayor infestación de escama en Nayarit (^{Urías López et al., 2010}; ^{García-Álvarez et al., 2014}). La densidad y distribución de la escama blanca en el Sur de Sinaloa fue tan baja que en 74.7%, de los huertos muestreados estuvieron libres de la plaga, solo 25.3% registró incidencia baja y no se detectaron huertos con incidencia media (entre una y dos escamas por hoja) o con incidencia alta (más de dos escamas/hoja) (Figura 5).

Figura 5. Distribución espacial de la incidencia total (hembras más colonias/hoja) de A. tubercularis en la región productora de mango del sur de Sinaloa. 

En el segundo año de muestreo también se detectaron diferencias significativas (p= 0.0001) de las poblaciones de escama entre localidades; los huertos de la localidad Capomal presentaron el promedio más alto con 1.85 hembras/hoja y un total (hembras/hoja más colonias/hoja) de 1.98 escamas/hoja. Las demás localidades no mostraron diferencias estadísticas entre ellas (Cuadro 3). No obstante, se puede observar que la escama blanca está presente en la mayoría de las localidades productoras de mango del sur de Sinaloa.

El municipio de Escuinapa volvió a presentar la incidencia más alta de escama con 0.23 hembras/hoja, en promedio por año. En cuanto al número de colonias/hoja, en el municipio de El Rosario se registró la mayor cantidad con 0.21 colonias/hoja. Respecto al total de escamas (hembras/hoja más colonias/hoja) no se detectó diferencia estadística significativa entre municipios lo cual sugiere que la escama blanca está uniformemente distribuida en bajas poblaciones en el sur del estado. Una de las razones posibles de la existencia de bajas poblaciones, respecto a las de la parte sur y centro de Nayarit (^{Urías et al., 2006 García-Álvarez et al., 2014}), podría ser el manejo de los huertos por parte de los productores de mango. Normalmente esta zona de Sinaloa, los productores realizan actividades periódicas de fertilizaciones, podas, así como aplicación de fungicidas e insecticidas con la finalidad de controlar plagas y enfermedades como la mosca de la fruta, lo cual podría también afectar indirectamente a la escama.

Distribución por cultivar. Durante el primer año de muestreo se detectaron diferencias estadísticas (p= 0.0001) entre cultivares de mango. La variedad Manila mostró los mayores promedios con un total (hembras/hoja más colonias/hoja) de 0.25 escamas/hoja. El cultivar Keitt registró un total de 0.06 hembras/hoja más colonias/hoja. No se detectó diferencia estadística entre los cultivares Ataulfo, Kent, Tommy, Keitt y Haden respecto a las variables evaluadas (Cuadro 4).

En el segundo año de muestreo (2014) el cultivar Manila de nuevo mostró significativamente mayor promedio de escamas respecto a los otros cultivares. Los valores registrados con este cultivar fueron de 0.54 hembras más colonias/hoja. Los cultivares Ataulfo, Tommy Atkins y Haden registraron promedios de 0.22, 0.15 y 0.13 hembras más colonias/hoja, respectivamente. Los cultivares Kent y Keitt no rebasaron 0.04 hembras más colonias/hoja (Cuadro 5).

En algunos estudios se registran poblaciones más altas en follaje de mango ‘Ataulfo’ respecto a otros cultivares, pero son casos en los que ‘Manila’ no estuvo (^{Urías et al., 2010} y ^{García-Álvarez et al., 2014}. En este estudio al encontrar la mayor población de escamas en el cultivar Manila, coincide con ^{Montiel et al. (2014)}, quienes encontraron las poblaciones más altas de escama blanca (hasta 10 hembras/ hoja) en ‘Manila’ respecto a otros cultivares de mango en Actopan, Veracruz. En este sentido ^{Urías-López et al. (2010)}, indican que la diferencia de las poblaciones de escama entre cultivares, en términos generales puede ser por diferencias en la edad de los huertos, tamaño de los árboles y densidad de hojas; huertos con árboles grandes y relativamente jóvenes, con abundante follaje propician un ambiente favorable para el desarrollo de la escama blanca. Lo anterior, coincide con este trabajo por el hecho de que, los huertos del cultivar Manila eran adultos con follaje abundante; en el caso de diferencias entre cultivares de poblaciones de escamas en frutos, ^{Osuna (2006)} señala que es probable que la diferencia entre cultivares, particularmente Ataúlfo se deba a que, durante la etapa antes de la maduración este cultivar presenta mayor grado de acidez y bajo contenido de azúcares respecto a otras variedades.

Conclusiones

La población de A. tubercularis registró tres etapas de desarrollo: durante y después el periodo de lluvias (julio-octubre) la población fue la más baja. Escasa prevalencia durante temperaturas bajas (noviembre- febrero) y con las poblaciones más altas durante el periodo de temperaturas altas y/o sin lluvias (marzo- julio).

La presencia de la escama blanca del mango se registró en 90% de la zona productora de mango del sur de Sinaloa, en la localidad El Capomal municipio de Escuinapa, Sinaloa. ‘Manila’ fue el cultivar mayormente infestado.