Introducción

Las regiones agrícolas del centro y sur de Tamaulipas, presentan condiciones ambientales de trópico seco, húmedo y Valles Altos (^{Castro et al., 2013}) y clima variado y extremo, por lo cual, el maíz se establece bajo diversos sistemas de producción (^{Reséndiz et al., 2014}), en algunos de estos se utiliza germoplasma nativo de alta variabilidad, resistencia a condiciones de tensión ambiental y potencial de rendimiento de grano, entre otras características deseables (^{Pecina et al., 2011}).

La mayoría de estos sistemas de producción se establecen en ambientes favorables para el desarrollo de S. frugiperda o gusano cogollero (^{Blanco et al., 2014}; ^{Loera y Castillo, 2015}), por lo que, su presencia es común en los agroecosistemas dedicados a la producción de maíz en estas regiones, principalmente en el ciclo agrícola primavera-verano se presentan condiciones favorables de temperatura y humedad para el crecimiento y desarrollo de este insecto (^{Reséndiz et al., 2016}), llegando a desarrollar más de cuatro generaciones durante un mismo ciclo agrícola (^{Blanco et al., 2014}).

Alimentándose principalmente de tejidos foliares en desarrollo, provocando disminución del área foliar de la planta de maíz, en casos extremos hasta 70% de ésta, lo que puede reducir el rendimiento de grano (^{Hruska y Gould, 1997}); este insecto también se alimenta de otros tejidos en desarrollo como tallo, inflorescencias, brácteas y grano (^{Valdez-Torres et al., 2012}; ^{Loera y Castillo, 2015}), lo cual favorece la infestación por microcoleópteros y hongos como Asperguillus spp. (^{Rodríguez-del-Bosque et al., 2010}) y Fusarium spp, microorganismos que producen micotoxinas (^{García-Aguirre y Martínez-Flores, 2010}; ^{Martínez et al., 2013}), esto además de disminuir el rendimiento de grano, afecta la calidad del mismo (^{Reséndiz et al., 2016}), es una plaga de importancia económica en el maíz.

Su control se realiza con frecuencia mediante aplicación de insecticidas químicos, aumentando los costos de producción (^{Barrientos-Gutiérrez et al., 2013}) y se induce el desarrollo de resistencia del insecto (^{Ahmad y Arif, 2010}), además, puede ser fuente de contaminación ambiental (^{Devine et al., 2008}). Por otra parte, muchos sistemas de producción de maíz del centro y sur de Tamaulipas se establecen a baja escala y para autoconsumo, donde el costo que representa la utilización de cultivares híbridos resulta inviable y la baja adaptación de los mismos a estos ambientes específicos aumenta esta problemática (^{Turrent et al., 2012}; ^{García-Salazar y Ramírez-Jaspeado, 2014}). Una solución viable, es formar y liberar cultivares que puedan ser utilizados en las condiciones ambientales específicas de cada región y resistentes a S. frugiperda y que no incrementen los costos de producción.

En este sentido, en un programa de mejoramiento genético, la elección del germoplasma a utilizar es una decisión determinante para el éxito del mismo, por lo cual, la utilización de germoplasma nativo como población base para el desarrollo de cultivares resistentes a S. frugiperda es una alternativa viable, ya que este germoplasma tiene alta adaptación a las condiciones ambientales de estas regiones (^{Castro et al., 2013}), amplia variabilidad (^{Pecina et al., 2011}; ^{Castro et al., 2013}), además se ha desarrollado bajo la presencia constante de este lepidóptero, por lo cual es fuente de características que brindan resistencia al ataque del mismo (^{Cantú et al., 2012}; ^{Loera y Castillo, 2015}). La utilización de este germoplasma en programas de mejoramiento genético, permite la conservación, manejo y aprovechamiento de este recurso fitogenético, contribuyendo en la disminución de la pérdida y erosión genética del mismo (^{González et al., 2014}).

La planeación de un programa de fitomejoramiento, se basa en conocer el componente genético del germoplasma base utilizado (^{Gutiérrez et al., 2004}); es decir, comprender la acción génica que controla los caracteres de interés; en este sentido, la aptitud combinatoria de los progenitores permite seleccionar a aquellos con un comportamiento promedio sobresaliente en una serie de cruzamientos (^{Luna-Ortega et al., 2013}), e identificar combinaciones específicas con un comportamiento superior a lo esperado con base en el promedio de los progenitores que intervienen en el cruzamiento y de esta manera, definir patrones heteróticos (^{Guillen-de la Cruz et al., 2009}), los que constituyen una fuente de germoplasma para la generación de líneas élite de gran utilidad en un programa de mejoramiento dinámico; lo anterior, se puede lograr mediante la evaluación de cruzamientos dialélicos (^{Antuna et al., 2003}).

La evaluación de la aptitud combinatoria general (ACG) y específica (ACE) mediante cruzamientos dialélicos, permite clasificar eficientemente los progenitores en base al comportamiento de su progenie (^{Antuna et al., 2003}), se considera eficaz en la identificación de fuentes útiles de germoplasma para programas de mejoramiento genético de maíz (^{Ávila et al., 2009}) en este sentido, la ACG determina la porción aditiva de los efectos genéticos que controlan la expresión de las características fenotípicas de interés, en tanto que la ACE los efectos no aditivos, esto es la acción génica de dominancia y epistasis (^{Camposeco et al., 2015}).

De esta manera, cuando existen mayores efectos de ACG, es viable aprovechar la porción aditiva de la varianza genética disponible, a través de cualquier metodología de selección recurrente; mientras que la existencia de una mayor ACE, favorece la explotación de la varianza no aditiva, mediante la implementación de un programa de selección recurrente recíproca o de hibridación (^{Preciado et al., 2005}). El objetivo del presente trabajo fue evaluar los efectos genéticos del daño foliar provocado por S. frugiperda y la resistencia al mismo de líneas derivadas de germoplasma de maíz nativo de Tamaulipas y sus cruzas.

Materiales y métodos

El experimento se realizó durante el ciclo primavera- verano 2015, en el Campo Experimental “Ing. Herminio García González” de la Universidad Autónoma de Tamaulipas ubicado en el municipio de Güémez, Tamaulipas, a 23º 56ʼ 26” de latitud norte y 99º 05ʼ 59” longitud oeste, a una altitud 193 msnm. Con un clima subtropical, semiseco y calido extremoso, temperatura promedio anual de 23.8 ^oC, con una precipitación anual de 721.1 mm.

Se evaluaron seis líneas endogámicas S₃ de maíz, PWL₁S₃ y PWL₆S₃ derivadas de una población nativa de Padilla C-3001, TGL₂S₃ y TML₃S₃ derivadas de las poblaciones C-3007 y C-3012 de Tula y LlNL₄S₃ y LlHL₅S₃ de las poblaciones C-3033 y C-3040 de Llera, Tam. y sus cruzas directas y reciprocas, dando un total de 36 cultivares; se establecieron en dos tratamientos, el primero con insecticida para el control de S. frugiperda con tres aplicaciones de Denim^® 19 CE (benzoato de emamectina) a una dosis de 200 ml ha^-1 en cada aplicación; la primera aplicación se realizó al momento de la expansión completa de la hoja 5, segunda a hoja 9 y tercera a hoja bandera y el segundo sin insecticida.

La siembra se realizó de manera manual el 11 de septiembre de 2015, los cultivares se establecieron a una densidad de población de 50 000 plantas ha^-1 en condiciones de riego, se aplicó la dosis de fertilizante de 120N-60P-00K, 50% del N y 100% de P en la siembra y el resto del N en la primera escarda, 32 días después de la siembra; el control de malezas se realizó de forma manual al momento de expansión completa de las hojas 8 y 14. La parcela experimental fue un surco de 5 m de longitud y una separación de 0.80 m entre surcos, el experimento se estableció bajo un diseño de bloques completos al azar, con un arreglo de parcelas divididas, donde la parcela grande fueron los tratamientos con y sin insecticida para control de S. frugiperda y la parcela chica los cultivares, con tres repeticiones.

Se determinó el daño foliar por S. frugiperda, mediante la escala modificada de daño de ^{Fernández y Expósito (2000)} (Cuadro 1), al momento de floración masculina por planta individual en todas las plantas de la parcela experimental, para después obtener el promedio por planta.

El rendimiento de grano por planta (RGP), se calculó como el producto del peso de mazorca por parcela experimental a la cosecha, por el contenido de materia seca del grano, estandarizado a 14% de humedad del grano, por la proporción del peso de grano respecto al peso total de mazorca y promediado mediante el número total de plantas por parcela. Mediante la diferencia entre tratamientos con y sin insecticida se calculó la disminución del RGP a causa del daño foliar de S. frugiperda en gramos y porcentaje.

Se realizó un análisis de varianza y un análisis dialélico bajo el método I de Griffing y el modelo I (efectos fijos), para determinar aptitud combinatoria general (ACG) y específica (ACE), efectos maternos (EM) y recíprocos (ER) utilizando el programa de DIALLEL-SAS05 propuesto por ^{Zhang y Kang (2005)}. Por otra parte, se consideró como cultivares de baja preferencia para S. frugiperda, aquellos que tuvieron un daño foliar inferior al valor de la media menos la varianza (μ - σ) y cultivares de alta preferencia, a los que tuvieron un daño foliar superior al valor de la media más la varianza (μ + σ) (^{De la Cruz-Lázaro et al., 2010}).

Resultados y discusión

El análisis de varianza detectó diferencias estadísticas significativas (p≤ 0.01) entre los tratamientos de aplicación de insecticida para la variable daño foliar de S. frugiperda (Cuadro 2), con un daño foliar promedio de 0.14 en el tratamiento con insecticida, inferior al tratamiento sin insecticida con un daño foliar promedio de 1.64.

También se detectaron diferencias significativas entre las cruzas evaluadas para esta misma variable, esto es indicativo de la existencia de variabilidad genética para esta variable entre los progenitores; ya que de acuerdo a ^{Guillen-de la Cruz et al. (2009)} y ^{De la Cruz-Lázaro et al. (2010)} a medida que se incrementa la diversidad genética de los progenitores, se aumentan las diferencias entre sus cruzas, tanto en características agronómicas como fisiológicas, puede causar diferencias en la tolerancia a una plaga y preferencia de la misma (^{Zavala, 2010}) como S. frugiperda (^{Camarena, 2009}). Se encontró significancia estadística (p≤ 0.05) para los efectos genéticos de ACG del daño foliar de S. frugiperda, de igual forma ocurrió para la ACE (Cuadro 2).

Esto indica que la variación entre las cruzas evaluadas para el daño foliar de S. frugiperda, es debida tanto a acción génica aditiva y no aditiva (^{Camposeco et al., 2015}). En este sentido, la suma de cuadrados de cruzas (datos no presentados) muestra que, la variación correspondiente a efectos de ACG para el daño foliar de S. frugiperda fue de 25.9%, en cambio para los efectos de ACE los resultados fueron de 45.7% y para efectos recíprocos de 28.4% lo que demuestra que la variación del daño foliar fue controlada en mayor medida por efectos no aditivos (^{Widstrom et al., 1972}).

Por otra parte, para la interacción de Cruza×Trat en esta variable, se presentaron efectos significativos (p≤ 0.05), esto muestra evidencia del diferente daño foliar de S. frugiperda entre las cruzas dentro de cada uno de los tratamientos evaluados, lo cual podría ser indicativo de variabilidad genética entre estos cultivares para la preferencia de este insecto, como lo mencionan ^{Medina et al. (2001)}; ^{González et al. (2008)}. De igual forma, la significancia en la interacción ACG×TRAT demuestra que los efectos aditivos para esta variable se expresaron de acuerdo a la condición ambiental en la cual se desarrolló la planta es necesario, que la evaluación y selección de cultivares se lleve a cabo en diferentes condiciones ambientales, con el fin de conocer las interacciones existentes entre estos y los diversos factores involucrados en su comportamiento, tanto bióticos como abióticos (^{Callejas y Ochando, 2005}) y de esta manera, poder identificar con mayor precisión los efectos de ACG y así posteriormente elegir los progenitores de acuerdo a las necesidades específicas del programa de mejoramiento (^{Yan y Hunt, 2002}).

Por otra parte, no hubo significancia (p> 0.05) para los efectos recíprocos, ni para la interacción con tratamiento de insecticida y por lo tanto, tampoco para efectos maternos, no maternos y sus respectivas interacciones con el tratamiento de insecticida, por lo que se puede considerar que no existieron factores citoplasmáticos o extranucleares, ni interacción de estos con factores nucleares involucrados en la expresión de esta variable (^{Ávila et al., 2009}).

Tomando en cuenta la interacción significativa de ACG×TRAT (Cuadro 2), se realizó un análisis dialélico dentro de cada uno de los tratamientos, no encontrando efectos significativos de ACG en el tratamiento con insecticida; de manera contraria, se observaron efectos significativos de ACG en el tratamiento sin insecticida (Cuadro 2); en este tratamiento para la variable daño foliar por S. frugiperda, la línea PWL₁S₃ presentó efectos significativos de ACG con valor positivo (Cuadro 3).

De manera contraria, la línea LlHL₅S₃ tuvo efectos de ACG significativos y negativos; estos resultados indican que ambas líneas tienen una alta contribución en la expresión de la variación de esta característica, de manera positiva y negativa, en sus respectivas progenies y que los efectos aditivos son importantes, por lo que es factible explotar la proporción aditiva de la varianza genética disponible en estas líneas, mediante cualquier variante de selección recurrente (^{Guillen-de la Cruz et al., 2009}; ^{Coutiño et al., 2010}) para modificar la resistencia al daño de S. frugiperda (^{Widstrom et al., 1992}) en el resto de las líneas evaluadas no se observó significancia para este efecto (Cuadro 3).

La correlación positiva (r= 0.62) del daño foliar de S. frugiperda de los progenitores con el promedio de daño de las cruzas F₁ que forman sus respectivas progenies, corrobora que la resistencia al daño provocado por este insecto dentro de estas líneas endogámicas, está controlada por efectos aditivos (Figura 1). En este sentido, la susceptibilidad de la línea PWL₁S₃ se demuestra con un nivel de daño alto cuando se evaluó como línea per se (2.17) y con el promedio de daño de toda su progenie (1.71); de manera contraria, se observó un menor nivel de susceptibilidad en la línea LlHL₅S_3, tanto al evaluarse como línea per se (1.74), como cuando se evaluó su progenie (1.41); lo anterior, también demuestra la amplitud de la variabilidad fenotípica y genotípica de los progenitores evaluados.

Figura 1 Relación entre daño foliar de S. frugiperda de los progenitores y su progenie. 

Para la misma variable solo hubo efectos significativos (p≤ 0.05) y negativos de ACE en la cruza TGL₂S₃×LlHL₅S₃ (Cuadro 3), si se considera la ausencia de efectos recíprocos (Cuadro 2) esto indica que las cruzas directa y reciproca de las líneas TGL₂S₃ y LlHL₅S₃ presentan un daño foliar menor al que tuvieron sus progenitores; de lo anterior se sugiere que la acción génica no aditiva está involucrada en el nivel de daño foliar por S. frugiperda en las cruzas señaladas y que la no preferencia de este insecto por este germoplasma puede incrementarse mediante procesos de hibridación, de acuerdo a ^{Preciado et al. (2005)}, quienes mencionan que características del maíz, controladas por efectos no aditivos pueden modificarse mediante métodos de hibridación.

La línea LlHL₅S₃, presentó significancia para efectos de ACG negativos y además es uno de los progenitores de la cruza de mayor ACE (TGL₂S₃×LlHL₅S₃) (Cuadro 3) estos resultados corroboran que en cruzas de mayor ACE interviene al menos una línea de alta ACG (^{Reyes et al., 2004}; ^{Escorcia-Gutiérrez et al., 2010}) puede inferirse que la alta ACG de al menos un progenitor es un indicador de mayor ACE en su progenie, por otra parte, si se considera la baja ACG de la línea TGL₂S₃ (Cuadro 3), se puede deducir la existencia de divergencia genética entre esta y la línea LlHL₅S₃ de acuerdo a lo mencionado por ^{Romero et al. (2002)}, quienes encontraron que niveles diferenciales de ACG indican divergencia genética entre los progenitores; la cual explica la alta ACE en las cruzas que participan estos dos progenitores (Cuadro 3).

El análisis de regresión entre los valores de daño foliar de cruzas F₁ y el promedio de sus progenitores (Figura 2), muestra dominancia relativa exhibida por estas cruzas, como una función de la heterosis. Todas las cruzas F₁ tuvieron un menor daño foliar de S. frugiperda, en comparación a los valores promedio de sus progenitores (Figura 2) y exceptuando cuatro cruzas (PWL₁S₃×PWL₆S_3, TGL₂S₃×PWL₆S_3, TML₃S₃×PWL₆S_3, LlNL₄S₃×PWL₆S₃) las demás mostraron menor daño que el progenitor de menor preferencia (Cuadro 4) esto debido, a que en estas cruzas participa la línea PWL₆S₃, la cual presentó el menor nivel de daño foliar (1.33) por S. frugiperda (Cuadro 4).

Figura 2 Relación del daño foliar de S. frugiperda de las cruzas F₁ de maíz y el progenitor medio en condiciones sin aplicación insecticida. 

Todos los puntos que se distribuyeron de manera uniforme y cercana a lo largo de la línea de tendencia, indican que la variación en el daño foliar de las cruzas F₁, dependió principalmente de acción génica aditiva, de manera contraria, los efectos no aditivos (dominancia y epistasis), se identifican en puntos que se desvían considerablemente de esta línea (Figura 2). Los efectos no aditivos negativos, se encuentran en puntos más alejados por debajo de la línea de tendencia, para el caso de las cruzas directa y recíproca de las líneas TGL₂S₃ y LlHL₅S₃, esto se corrobora en el Cuadro 3, donde se observan efectos estimados de ACE negativos en la cruza de estas dos líneas.

En la Figura 2, la dispersión de la mayoría de los puntos se estableció a lo largo de la línea de regresión, corroborando los resultados del análisis dialélico, que mostraron efectos significativos de ACG que favorecen menor daño foliar en la progenie de estas líneas, establecidas en condiciones sin insecticida. Igualmente, se observan puntos que se desvían considerablemente de la línea de regresión y predominan valores de daño inferiores en las cruzas F₁, en comparación a sus progenitores (efectos no aditivos negativos), como en la cruza TGL₂S₃×LlHL₅S₃, lo que sugiere dominancia positiva para la resistencia al ataque de S. frugiperda.

La expresión genética de las cruzas y los progenitores, determinada por los valores medios del daño foliar por S. frugiperda en el tratamiento sin insecticida, mostró una amplia variación, las cruzas TGL₂S₃×LlHL₅S₃ y LlHL₅S₃×PWL₆S₃ y el progenitor PWL₆S₃ tuvieron un daño foliar inferior a 1.35, dentro de las cuales sobresale la cruza TGL₂S₃×LlHL₅S₃, con el menor nivel de daño foliar (1.12) (Cuadro 4) y con mayores efectos estimados de ACE (Cuadro 3), por lo cual, se puede considerar que estos cultivares presentan baja preferencia por parte de S. frugiperda (^{Casmuz et al., 2010}). Por lo anterior, la línea LlHL₅S₃ es una buena opción para ser utilizada en programas de mejoramiento, especialmente para la derivación de líneas de mayor endogamia con alta ACG para baja preferencia de S. frugiperda o bien en un programa de hibridación aprovechando la alta ACE que mostró con la línea TGL₂S₃ (Cuadro 3).

Por otra parte, para el daño foliar de S. frugiperda en el tratamiento sin insecticida, se observó que las líneas PWL₁S₃, TML₃S₃ y LlNL₄S₃ presentaron un promedio superior a 2 con una disminución del rendimiento de grano promedio de 32.9% (Cuadro 4), a estas líneas se les puede considerar con alta preferencia de parte de S. frugiperda y susceptibles al daño foliar provocado por esta plaga, mientras que la línea TGL₂S₃, a pesar de tener un daño superior a 1.9 no registró disminución del rendimiento de grano, se le puede considerar con alta preferencia de parte de S. frugiperda, pero con tolerancia al daño foliar provocado por este insecto; por último, la línea PWL₆S₃ presentó el menor daño foliar (1.33) en consecuencia la disminución del rendimiento de grano debido a este daño solo fue del 18.5% (Cuadro 4).

Dentro de las cruzas evaluadas, la PWL₁S₃×TGL₂S₃, PWL₁S₃×LlNL₄S₃, TML₃S₃×LlNL₄S₃ y TML₃S₃×PWL₆S₃ presentaron un daño foliar promedio superior a 1.7, pero un bajo nivel de reducción del rendimiento de grano, inferior a 15.5% (Cuadro 4), por lo que se puede inferir que estas cruzas presentan tolerancia al daño foliar provocado por S. frugiperda (^{Casmuz et al., 2010}) de manera contraria, las cruzas PWL₁S₃×TML₃S₃, LlHL₅S₃×PWL₆S₃ y PWL₁S₃×LlHL₅S₃ tuvieron un daño foliar inferior a 1.62, pero tuvieron una disminución del rendimiento de grano del 32.7, 32.1 y 28.2% respectivamente y se puede considerar que tienen un bajo nivel de tolerancia al daño foliar; por último, la cruza TGL₂S₃×LlHL₅S₃ tuvo un bajo daño foliar (1.29) de S. frugiperda y en consecuencia una reducción del rendimiento de grano de solo 15.8% (Cuadro 4).

Conclusiones

Dentro del germoplasma evaluado existe resistencia a S. frugiperda, tanto por no preferencia como por tolerancia al daño foliar, lo que provocó una menor disminución del rendimiento de grano a causa de la incidencia de esta plaga; de manera general, existió heterosis para la no preferencia de esta plaga, por lo cual este germoplasma puede ser considerado como fuente de características que brindan resistencia a S. frugiperda.

La variación del daño foliar de S. frugiperda en el germoplasma evaluado, dependió tanto de efectos aditivos como de no aditivos, y los efectos aditivos dependieron de la condición de aplicación o sin insecticida, considerando que es factible la inclusión de este germoplasma en programas de selección o hibridación para el mejoramiento de la resistencia a S. frugiperda.

Los efectos de tipo no aditivo fueron de mayor importancia para el daño foliar provocado por S. frugiperda en el germoplasma evaluado, por lo cual procesos de mejoramiento mediante selección recurrente reciproca o hibridación son viables.