Introducción

Las infestaciones y desarrollo de las diferentes especies de plantas parásitas de muérdago, que de manera natural atacan a gran cantidad de especies de plantas perennes silvestres y cultivadas de México, representan uno de los principales factores limitantes de la producción y son causantes de altas tasas de mortalidad en especies de plantas frutales cultivadas (mango, cítricos, aguacate, guayabo, manzano, peral, tejocote, nogal, macadamia, etc.), así como de especies de bosque natural (pino, encino, abeto, acacias, etc.), plantas ornamentales (jacaranda, tulipán, obelisco, etc.) (^{Owen, 2004}; ^{Vázquez et al., 2006}; ^{Agrios 2008}; ^{Siegfried et al., 2008}; ^{Ishiwu, 2013}). Los muérdagos, conocidos comúnmente como injerto o mata palo, son plantas aéreas, hemiparásitas de plantas perennes, sean arbustos o árboles de un sinnúmero de especies de gimnospermas y angiospermas (^{Bello, 1984}; ^{Bello y Gutiérrez, 1985}; ^{Rzedowski, 2011}).

Son arbustos o subarbustos perennes, monoicos o hermafroditas, con hojas verdes, amarillas, anaranjadas o negras, simples, enteras, a veces reducidas a escamas, de formas variables desde liguliformes, lanceoladas hasta elípticas u obovadas, flores solitarias o dispuestas en inflorescencia racimosa, umbela, cimosas, panículas o espigas, actinomorfas con perianto biseriado, de 3 a 6 divisiones, verdes o de colores llamativos, sin diferenciación del cáliz y corola, pero a veces provisto de un calículo; el fruto es una baya carnosa y mucilaginosa de forma variable, con una semilla rodeada por un abundante tejido víscido, las semillas al germinar forman una raíz adventicia especializada (haustorio), mediante la cual penetran a través de los tejidos de ramas y tallos (corteza) de las plantas hospederas para extraer agua y nutrientes, inducen la generación de tumores leñosos que causan severos daños e incluso la muerte (^{Sosa y Tressens, 2002}).

El tejido viscoso que envuelve a la semilla de estas plantas, les provee una serie de ventajas adaptativas, dado que una vez efectuada su dispersión, ésta se adhiere fuertemente a ramas y corteza del hospedero. Dentro de los principales agentes dispersores de las semillas se encuentran las aves; el tejido viscoso que envuelve a la semilla, permite que se deslicen por el tracto digestivo del ave, muchas veces sin perder su consistencia y su viabilidad, para ser excretada en diferentes partes de la planta hospedera formando nuevas colonias (^{Gómez et al., 2011}).

Este problema fitosanitario representa el segundo factor de perturbación en las áreas de bosque natural y plantaciones comerciales (^{Vázquez et al., 2006}). Impacto similar de daño ha sido documentado en plantaciones comerciales de muchas especies perennes de frutales (^{López y Sanz, 1992}; ^{Edagbo et al., 2013}; ^{Zaragoza et al., 2015}), así como en algunos casos de dasonomía urbana (^{Arriola et al., 2013}). A nivel global, las plantas parásitas y en particular los muérdagos han sido objeto de múltiples estudios que han permitido abundar en el conocimiento de las especies que existen, su distribución, ciclos biológicos y la etiología de la enfermedad; sin embargo, a la fecha no ha sido posible generar alternativas de manejo efectivas para evitar los daños a las plantas hospedantes (^{Vázquez et al., 2006}; ^{Cibrián et al., 2007a}; ^{Cibrián et al., 2007b}).

En el caso particular de los árboles de aguacate, en otros países se han documentado casos de la presencia del muérdago sobre esta especie de planta, sin que se precisen las variedades o grupos ecológicos afectados, (^{Ishiwu, 2013}), también existen evidencias no documentadas de la presencia y ataque por muérdagos en las regiones productoras de Michoacán, México, pero se desconocen las especies del hemiparásito asociadas al aguacatero, así como su distribución y daños, lo que justifica plenamente esta investigación, en la cual se planteó el objetivo de estudiar la susceptibilidad de los diferentes materiales de aguacate al ataque por especies de muérdago, e identificar los géneros y especies de plantas de muérdago que crecen sobre la diversidad de árboles de aguacate que cohabitan en la región aguacatera del estado de Michoacán.

Materiales y métodos

Para la realización del estudio se eligió como universo de muestreo una fracción altamente representativa de las diferentes condiciones climáticas que se presentan en la región productora central de aguacate de Michoacán, la cual estuvo integrada por los municipios de Tingambato, Ziracuaretiro, Uruapan y Nuevo San Juan Parangaricutiro (Figura 1) los cuales, en su conjunto conforman un área compacta que incluye gran parte, tanto de la diversidad climática, así como de materiales de aguacate silvestres y cultivados que existen en la entidad. Las características del medio físico que prevalecen en el área de trabajo se describen en el Cuadro 1.

Figura 1 Ubicación de municipios muestreados para colecta de muérdago parasitando árboles de aguacate de variedades mejoradas y criollos, 2017. 

Durante el año 2015, se efectuaron recorridos de campo por diferentes parajes de la región de Uruapan, esto con la finalidad de muestrear árboles de aguacate ‘Hass’, ‘Fuerte’ y materiales silvestres o semi-domesticados del ecotipo mexicano conocido comúnmente como ‘criollo’. En cada uno de los sitios visitados, se buscó identificar árboles parasitados por plantas de muérdago; y en los casos en que fueron localizados árboles con el daño, fueron georreferenciados con un geoposicionador (Garmin-20^®). Para conocer las características del medio físico, de acuerdo con la descripción mostrada en el Cuadro 1. En forma adicional, fueron revisados visualmente los árboles de aguacate circundantes, en un radio de 20 m alrededor del árbol infestado.

De cada uno de los árboles infestados por muérdago se recolectaron muestras de material vegetativo y frutos maduros de la planta hemiparásita, depositándolas dentro de bolsas de papel perfectamente etiquetadas, para su posterior traslado al herbario del Instituto Nacional de Ecología AC (INECOL) ubicado en Pátzcuaro, Michoacán, donde se procedió a su determinación taxonómica y cotejo para posteriormente efectuar la descripción de las especies con base en los criterios descritos por ^{Calderón (1979)}; ^{Oliva (1983)}; ^{Bello (1984)}; ^{Bello y Gutiérrez (1985)}; ^{Hernández (1991)}; ^{Acosta et al. (1992)}; ^{Gómez et al. (2011)}; ^{Rzedowski y Calderón (2011)}. Los ejemplares colectados se encuentran depositados en el herbario del Instituto de Ecología, AC (INECOL), Pátzcuaro, Michoacán.

En los recorridos de campo, se observó que los aguacates conocidos como ‘criollos’ (Figura 2a y b) y la variedad ‘Fuerte’ (Figura 2c) son ampliamente atacados por plantas parásitas de muérdago; no así los árboles de aguacate ‘Hass’. Para conocer si esta situación observada, es producto del azar, o en su defecto, si realmente el aguacate ‘Hass’ es tolerante al ataque; se procedió a establecer un experimento en el vivero del Campo Experimental Uruapan, para lo cual se utilizaron plantas de aguacate ‘Hass’, ‘Fuerte’ y ‘criollo’, con una edad de 8 meses, las cuales fueron sometidas a infestaciones inducidas con semillas de las diferentes especies de muérdago colectadas de árboles de aguacate in situ. Para lo anterior, se tomó como referencia el estudio efectuado por ^{López y Ornelas (2002)}.

Figura 2 Árboles infestados por muérdago ubicados en parajes de la región productora de aguacate de Uruapan, Michoacán, 2017. 2a) vista parcial de un árbol de aguacate ‘criollo’ con infestación severa por muérdago Psittacanthus calyculatus; 2b) plantas de P. calyculatus en floración plena; 2c) acercamiento al área foliar de una planta de aguacate ‘Fuerte’ infestada por muérdago Struthanthus venetus. 

Se colocaron tres semillas por planta y mediante un diseño experimental de bloques completos al azar, con seis repeticiones; se observó la respuesta durante un año, en cuanto a la tasa de germinación y desarrollo de tejido endofítico del hemiparásito sobre las plantas infestadas. Se tuvo especial cuidado de evitar el suministro de insumos de nutrición o plaguicidas que pudieran interferir con el hemiparásito. Para los datos registrados se realizó un análisis de varianza (Anova) usando el procedimiento proc Anova del paquete estadístico system para Windows versión 9.2 (^{SAS, 2013}). La comparación múltiple de las medias se realizó mediante la prueba de Tukey (p≥ 0.05), para ordenar el impacto de infestación y desarrollo de las plantas hemiparásitas en tratamiento.

Resultados y discusión

La caracterización taxonómica de las plantas de muérdago localizadas en 42 parajes, en los municipios de Tingambato, Ziracuaretiro, Uruapan y Nuevo San Juan Parangaricutiro, que forman parte de la región productora central de aguacate de Michoacán, permitió registrar 3 géneros: Psittacanthus y Struthanthus (Loranthaceae), además de Phoradendron (Viscaceae) y 4 especies: Psittancanthus calyculathus, Struthanthus venetus, Struthanthus condensatus y Phoradendron velutinum, las cuales se encontraron parasitando sobre árboles de aguacate (Persea americana Mill. var. drymifolia) raza hortícola mexicana, conocida comúnmente como ‘criollo’ en un rango altitudinal que osciló de 1 332 a 2 287 m (Cuadro 2).

Aun cuando existen evidencias documentadas de que el aguacate se incluye entre los hospederos naturales de muérdago, principalmente de la especie Psittacanthus calyculatus (^{Vázquez et al., 2006}; ^{Pérez, 2016}) en ninguna referencia bibliográfica se describe cuáles son los materiales de aguacate afectados. De los resultados obtenidos en esta investigación, se evidencia la existencia del ecotipo de aguacate mexicano (Persea americana Mill. var. Drymifolia), infestados por muérdago, los cuales se observan en traspatios de casas, en bordos de caminos y de manera aislada dentro de algunos huertos comerciales de aguacate ‘Hass’ que es la variedad totalmente dominante en los huertos de la región. Se localizaron solo dos localidades (Ziracuaretiro y CE. Uruapan), con presencia de aguacate ‘Fuerte’ con daños por muérdago (Cuadro 2).

Para el caso del aguacate ‘Hass’ durante los recorridos de campo no se encontraron infestaciones por muérdago en árboles de aguacate de esta variedad; esto aun cuando en varios casos tenían como vecinos e incluso se cruzaban las ramas con plantas de aguacate ‘criollo’ infestadas por muérdagos. Lo anterior, constituye la primera evidencia de la ausencia de la planta hemiparásita conocida como muérdago sobre árboles de aguacate de la variedad ‘Hass’.

En referencia al aguacate ‘criollo’, se hallaron árboles infestados por muérdagos que corresponden a tres géneros y cuatro especies de la familia Loranthaceae y Viscaceae. De las cuatro especies reportadas, Struthanthus venetus presenta una mayor distribución en predios con climas semicálido húmedo, semicálido subhúmedo y cálido subhúmedo que prevalecen en los municipios de Ziracuaretiro y Uruapan (1 332-1 655 msnm) S. condensatus, se encontró en áreas con clima cálido subhúmedo de Ziracuaretiro y Uruapan (1 600 msnm). Phoradendron velutinum fue colectado de zonas con clima templado húmedo del municipio de Nuevo San Juan Parangaricutiro (2 210-2 287 msnm). Mientras que Psittacanthus calyculatus se colectó en predios con clima templado subhúmedo y semicálido húmedo de Uruapan y Tingambato (1 599-1 972 msnm). Al observar la distribución de estas especies hemiparásitas en la región estudiada, se puede deducir que su distribución está supeditada a su preferencia climática y altitudinal.

Finalmente, se localizaron dos casos de aguacate ‘Fuerte’ con infestaciones por Struthanthus venetus y S. comdensatus en zonas con clima semicálido subhúmedo y cálido subhúmedo de los municipios de Ziracuaretiro y Uruapan en altitudes de 1 332-1 600 m (Cuadro 2).

En el experimento para colonización inducida del muérdago, se encontró que para el caso de la especie de muérdago P. calyculatus, al final de la prueba, se cuantificó diferencia estadística altamente significativa (Pr> F= 0.0024) para el desarrollo de tejido endofítico de la planta parásita sobre los diferentes materiales de aguacate sometidos a la prueba. La mayor incidencia se registró sobre aguacate “criollo”, donde 83.3% de las plantas desarrollaron haustorios del hemiparásito sobre el tallo del hospedante, además de que se observó desarrollo vegetativo de la parte aérea del muérdago (Cuadro 3). Le siguió el aguacate ‘Fuerte’ con 66.7% de plantas infestadas; mientras que en el caso de aguacate ‘Hass’ ninguna de las plantas desarrolló la infección. Es decir, si hubo germinación de la semilla, pero no logró desarrollar los haustorios que le permitieran adherirse al hospedante, como se observa en la Figura 3a, 3b, 3c y 3d.

Figura 3 Desarrollo de la infección inducida con muérdago en plantas de aguacate. 3a) germinación de semillas de Psittacanthus calyculatus sobre tallos de plantas de aguacate ‘Hass’; 3b) desarrollo de tejido endofítico de P. calyculatus sobre plantas de aguacate ‘criollo’; 3c) emisión de brotes vegetativos de P. calyculatus sobre plantas de aguacate ‘criollo’; y 3d) crecimiento endofítico de Struthanthus venetus sobre plantas de aguacate ‘Fuerte’. 

En referencia al caso del muérdago Struthanthus venetus, se observó respuesta similar al caso anterior, ya que también al final de la prueba se presentó diferencia estadística altamente significativa (Pr> F= 0.0202) para el desarrollo de tejido endofítico de la planta parásita sobre los diferentes materiales de aguacate sometidos a la prueba. La mayor incidencia se cuantificó sobre aguacate ‘criollo’, donde el 66.7% de las plantas desarrollaron la infección; seguido del aguacate ‘Fuerte’ con 50% de plantas infestadas; mientras que en aguacate ‘Hass’ ninguna de las plantas desarrolló la infección (Cuadro 3).

Finalmente, las semillas de Phoradendron velutinum durante el tiempo que duró la prueba en campo, no germinaron sobre las plantas de aguacate ‘Hass’ y ‘Fuerte’, incluso tampoco se logró replicar la infestación sobre plantas de aguacate ‘criollo’, aun cuando las semillas de P. velutinum fueron colectadas precisamente de árboles de aguacate ‘criollo’ localizados en el municipio de Nuevo San Juan Parangaricutiro, Michoacán. Lo anterior, pudiera ser imputable a que las condiciones ambientales que prevalecen en los sitios donde se realizaron las colectas de árboles de aguacate ‘criollo’ con infestaciones naturales en campo, corresponden a nichos ecológicos muy específicos localizados aproximadamente a 2 200 msnm, donde las condiciones ambientales corresponden a un clima templado húmedo, con temperaturas durante el año que oscilan de 10 a 22 ^oC, que favorecen la presencia de precipitaciones cercanas a los 2 000 mm durante el año. Lo anterior, contrasta notablemente con las condiciones ambientales del sitio del experimento, que se ubica a 1 600 msnm, presenta clima templado sub-húmedo, con precipitación de 1 400 mm anuales y temperatura que oscila de 16 a 26 ^oC.

De la especie de muérdago Struthanthus condensatus, no fue posible obtener semilla de los árboles observados con infestación en campo, ya que el grado de daño a los árboles era bastante severo y los propietarios determinaron derribar los árboles en una etapa en que el muérdago solo presentaba desarrollo vegetativo.

Conclusiones

La totalidad de árboles de aguacate ‘Hass’ muestreados en huertos comerciales están libres del ataque por muérdago.

Aguacates ‘criollos’ pueden ser atacados por muérdagos de alguna de las especies Struthanthus venetus, S. condensatus, Phoradendron velutinum y Psittacanthus calyculatus.

Árboles de aguacate ‘Fuerte’ fueron encontrados con ataque por Struthanthus venetus y S. condensatus.

En infestación inducida sobre plantas de vivero de aguacate ‘Hass’ ocurrió la germinación de semillas de Struthanthus venetus y Psittacanthus calyculatus, pero en ninguno de los casos se presentó desarrollo de haustorios por parte de la planta hemiparásita sobre el hospedante.

En infestaciones inducidas con Struthanthus venetus y Psittacanthus calyculatus sobre plantas de vivero de aguacate ‘Fuerte’ y ‘criollo’, hubo germinación de semillas y desarrollo del tejido endofítico de la planta hemiparásita sobre el hospedante.

Las semillas de Phoradendron velutinum, no germinaron en ninguno de los materiales de aguacate sometidos al ataque.