Gomosis (Phytophthora spp.)

Importancia económica: el patógeno está presente en la mayoría de las huertas de cítricos en Brasil, California y Florida, en las dos últimas locaciones el patógeno reduce la producción 46% y 8%-20% del total de la superficie cultivada respectivamente, se traduce en pérdidas que ascienden de los 30 a los 60 millones de dólares (^{Graham y Feichtenberger, 2015}). Del mismo modo, en Tabasco hay una incidencia de la enfermedad de 10%, que representa pérdidas de 730 mil toneladas.

Etiología y epidemiología: la morfología del micelio es cenocítica con colonias algodonosas de color blanco (Figura 1a) (^{Álvarez-Rodríguez et al., 2016}). La ontogenia del esporangióforo es simple y los esporangios son papilados, caducos, de forma fusiforme con inserción de pedicelo largo y descentrado (Figura 1b) (^{Hanumanthappa et al., 2018}). Diversos factores influyen en la aparición de la enfermedad, salpicaduras de lluvia, escorrentía, sistemas de riego por aspersión, estancamiento de agua, variedades susceptibles e injertos cercanos al suelo (^{Baraona y Sancho, 2000}).

Figura 1 a) crecimiento de Phytophthora spp.; b) micelio y esporangio de Phytophthora.; c) goma en el tronco; y d) árbol con síntomas de gomosis. 

Del mismo modo, para la multiplicación y diseminación de esporas del patógeno se requiere una humedad relativa mayor a 80% y temperaturas de 28 °C a 32 °C (^{Vicent, 2011}). La infección inicia al nivel del suelo por las zoosporas que se transportan por medio del agua y se extiende por el tronco y baja hasta las raíces (^{Srinivasulu et al., 2018}).

Sintomatología: la gomosis del tallo se manifiesta cerca del suelo, en la unión del portainjerto y la variedad (Figura 1c), de la misma manera, el patógeno anilla el tallo, afecta la corteza de la raíz hasta descomponer las raíces fibrosas (^{Yan et al., 2017}). Por lo tanto, disminuye la absorción de agua y nutrientes como nitrógeno, fósforo, potasio, calcio, fierro y magnesio. En consecuencia, el árbol presenta clorosis, defoliación, menor crecimiento vegetativo y producción de fruto (Figura 1d) (^{Tanoi y Kobayashi, 2015}; ^{Srivastava y Shirgure, 2018}).

Métodos de control: debido a su alta toxicidad contra el patógeno, bajo costo y efectos residuales prolongados (^{Lamichhane et al., 2018}), el método de control más común es el uso de fungicidas químicos como fosfitos y sulfato de cobre (^{Graham y Feichtenberger, 2015}). Por ejemplo, aplicaciones trimestrales durante un año vía inyección troncal de fosetil aluminio en conjunto con propamocarb (2.8 L ha^-1), muestran el doble de eficacia en el ataque de la enfermedad (^{Pabón-Villalobos y Cataño-Zapata, 2015}).

De la misma manera, el control biológico muestra una eficacia de 45% con aplicaciones de Trichoderma al tallo del árbol en intervalos de 21 días durante un año (^{Adedeji et al., 2010}). Por último, el uso de patrones resistentes como Citrange Troyer, Citrange Carrizo, Swingle Citrumelo CPB 4475, Poncirus trifoliata y Citrus aurantium representan una buena opción para el combate del patógeno (^{Lucas y Beltrán, 2004}).

Mancha grasienta (Mycosphaerella citri)

Importancia económica: la mancha grasienta de los cítricos es causada por el hongo Mycosphaerella citri, se considera la enfermedad fúngica foliar más importante de Florida, Texas, este de México, América Central y la cuenca del Caribe (^{Baraona y Sancho, 2000}; ^{Showler, 2017}). Mientras que Ghana, África, la mancha grasienta es la enfermedad en fruto de mayor relevancia, y puede ocasionar una pérdida del 22% en la producción de cítricos (^{Brentu et al., 2012}). En México se detectó por primera vez en 1980 en los estados de Chiapas y Tabasco, posteriormente en Veracruz. El combate de este hongo representa del 35 al 45% del costo total de producción (^{Orozco-Santos et al., 2012}).

Etiología y epidemiología: el hongo Mycosphaerella citri se caracteriza por sus hifas verdosas, las cuales conforman los conidióforos con conidiogénicas integradas que se expanden cerca del ápice, las cicatrices pueden ser generalmente pigmentadas y oscura. Por otra parte, los conidios se forman de manera individual o en cadenas cortas. La forma de las ascosporas varía de cilíndrica a fusiforme, verrugosas, obovadas a obconicales, subhialinas a pigmentadas, 0-pluri-septadas, con hila refractaria conspicua, ligeramente pigmentada, espesada (^{Crous et al., 2009}).

La hojarasca es la principal fuente de inóculo para esta enfermedad, durante el invierno está presente como pseudotecios y una vez que las ascosporas están maduras se diseminan con mayor facilidad por las corrientes de aire (^{Showler, 2017}), la humedad relativa cercana a 100% y altas temperaturas (35 °C) durante periodos prolongados favorecen la manifestación de la enfermedad (^{Silva et al., 2015}).

Sintomatología: la enfermedad se manifiesta principalmente en hojas y en menor proporción en frutos, los síntomas en hojas se expresan en el envés de los foliolos maduro y aparecen lesiones ligeramente elevadas de distintas tonalidades (Figura 2a y 2b). En las primeras etapas de infección, el color comienza amarillo, posteriormente marrón en un avance intermedio y finaliza con manchas negras “necrósis” o cloróticas con márgenes aceitosos (^{Silva et al., 2015}).

Figura 2 a) y b Los síntomas de Mycosphaerella citri se manifiestan con lesiones necróticas en el envés de la hoja. 

Posterior a la necrosis, la planta presenta defoliación temprana en invierno, que disminuye el vigor y el rendimiento de los frutos de 20% y 45%. En los frutos, aparecen diminutas manchas necróticas en la cáscara y demeritan el valor comercial del producto (^{Silva et al., 2015}; ^{Showler, 2017}).

Métodos de control: el uso de fungicidas cúpricos y de aceites representan una solución de control contra el hongo, sin embargo, su eficacia no es confiable (^{Abbas y Fares, 2009}). Puesto que, el exceso de aplicaciones en un mismo ciclo provoca resistencia del hongo, en consecuencia, se presenta una alta presencia de inóculo y disminuye la efectividad en 45% (^{Rodríguez et al., 2011}).

Por otra parte, concluyeron que la aplicación de fungicidas Frutriafol y Trifloxistrobim disminuyen notablemente la incidencia y severidad del patógeno hasta en 70%. Sin embargo, la eficacia en el control del patógeno es mayor con la aplicación conjunta de Difeconazol y Azoxidifem (87.5%) y oxicloruro de cobre (75%). Del mismo modo, ^{Showler (2017)} mencionó que el uso de aceites vegetales o aceite de pescado en combinación con mezclas orgánicas tales como melaza, ácido húmico y harina de maíz reducen hasta 25% los daños en follaje.

Podredumbre del cuello (Lasiodiplodia theobromae)

Importancia económica: el hongo Lasiodiplodia theobromae es de gran importancia económica (^{Sathya et al., 2017}). En México, se reporta este patógeno en los cultivos de cacao, aguacate y papaya; sin embargo, en la literatura disponible no existe un estudio que cuantifique el ataque y pérdidas monetarias de este patógeno al cultivo de cítricos (^{Picos et al., 2015}).

Etiología y epidemiología: el agente causal, Lasiodiplodia theobromae, muestra picnidios (cuerpos fructíferos) en forma de matraz oscuro, en etapas avanzadas de maduración cuentan con una estructura hueca, larga y en forma de cuello, por este mismo, a través de un poro circular se liberan los conidios de aspecto globoso y coloración marrón claro, a medida que maduran aparece una tabicación y estriación longitudinal, por lo cual, suelen tener un tamaño de 31.3 - 42.9 × 15.6 - 19.5 μm (^{Netto et al., 2014}).

Adicionalmente, la descripción de este patógeno se basa en la secuenciación de las regiones espaciadoras intergénicas del rDNA (ITS) y el factor de elongación 1 alfa (EF-1) (^{Picos et al., 2015}). Para el crecimiento de este hongo pleomórfico y ubicuo, temperatura de 28 °C con 75% de humedad relativa son óptimos. La infección del hongo inicia con la producción y desarrollo de picnidios en hojas muertas o senescentes.

Posteriormente, los conidios de dispersan por medio del agua o el viento e ingresan a la planta a través de heridas provocadas por insectos, poda o causas naturales. En consecuencia, el hongo coloniza endófitamente el tejido de las ramas previo a la inflorescencia, días posteriores a la floración el patógeno alcanza el pedicelo del fruto (^{Noriega-Cantú, 2017}). Por último el patógeno ingresa a través del eje central esponjoso del fruto e infecta el cáliz y el disco floral, por lo cual, se considera a este patógeno latente, ya que provoca una infección endofítica ( ^{Sathya et al., 2017}).

Sintomatología: los síntomas se expresan en la pudrición del tallo, la corteza se ablanda en la periferia del botón y adquiere una coloración marrón en las superficies infectadas (Figura 3a). Por lo tanto, el patógeno se dispersa con mayor facilidad a otros órganos vegetales (^{Zhao et al., 2016}). Debajo de la cutícula el tejido se necrosa y momifica el fruto; sin embargo, en las hojas se presentan manchas en etapas más avanzadas provocando la senescencia y con ello la muerte descendente (Figura 3b) (^{Picos-Muñoz et al., 2015}).

Figura 3 Daños por Lasiodiplodia theobromae. a) pudrición del tallo; y b) muerte descendente, el árbol presenta defoliación total. 

Métodos de control: el método de control común es usando químicos, derivados del cobre y azufre. Por ejemplo, aplicaciones de benomyl y oxicloruro de cobre en distintas fases fenológicas del cultivo son efectivos para el combate de este hongo. Como control biológico del patógeno, ^{Segura-Contreras et al. (2017)}, mencionan el extracto de Schinus molle, a una concentración de 30% del puede inhibir 90% la presencia del hongo.

Huanglongbing (Candidatus Liberibacter spp.)

Importancia económica: el huanglongbing (HLB) o dragón amarillo, se considera una de las enfermedades más devastadoras de los cítricos a nivel mundial por su rápida diseminación y devastación, ya que disminuye los rendimientos del cultivo y ocasiona la muerte del árbol (^{Wang et al., 2017}). Su distribución abarca países del continente asiático, africano y americano (^{Gottwald, 2010}). En México, la disminución en la producción por año es alrededor de 25% (1.84 millones de toneladas) por dicha enfermedad.

Asimismo, ^{Salcedo et al. (2010)} afirmaron que daños por HLB pueden alcanzar hasta 41% de la producción (tres millones de toneladas) bajo un esquema epidémico de alta intensidad. Por otra parte, los estados más afectados por el patógeno en la República Mexicana son Colima y Yucatán, con una disminución de cosecha de 17.3% y 62%, respectivamente (^{Mora-Aguilera et al., 2016}). Por el contrario, la región citrícola del estado de Sonora se encuentra libre de la enfermedad.

Etiología y epidemiología: el HLB está asociado a la bacteria Candidatus Liberibacter, presente en material vegetal infectado e insectos como Trioza erytreae y Diaphorina citri (^{Zhang et al., 2014}), este último se considera el principal vector del agente causal de la enfermedad (^{Hall, 2018}). En base a estudios filogenéticos se ha detectado en la región 16S rRNA que Ca. Liberibacter pertenece a α-2 proteobacteria y es una gran negativa. Además, la bacteria presenta un diámetro de 0.2 a 0.3 μm y una membrana que contiene una capa de peptidoglicano (^{Camacho-Tapia et al., 2016}).

Las especies de Ca. Liberibacter que se han identificado por su patogenicidad exclusivamente en cítricos son: Candidatus Liberibacter asiaticus (CaLas), Candidadus Liberibacter africanus (CaLaf), y Candidatus Liberibacter americanus (CaLam) (^{Camacho-Tapia et al., 2016}). La bacteria se localiza en la hemolinfa y las glándulas salivales de insectos vectores, ingresa a la planta por medio del estilete del psílido y viaja; a través, de los tubos cribosos del floema hasta llegar al sistema radicular, es aquí donde la bacteria se replica y se distribuye de manera irregular al resto de la planta (^{Johnson et al., 2013}).

Sintomatología: la infección en árboles se presenta con un abultamiento en la lamela media de las hojas, en ciclos más avanzados ocurren colapsos de las células del floema, en consecuencia, el tejido vascular se necrosa y bloquea la corriente y translocación de nutrimentos; lo anterior, conduce a cambios anatómicos en las hojas como: amarillamiento de las nervaduras y aparición de manchas irregulares que van de tonalidades amarillas a verde oscuro (Figura 4a y 4b) (^{Folimonova y Achor, 2010}), esta condición puede llegar a confundirse con deficiencia de zinc (^{McCollum et al., 2016}). Algunas hojas presentan el síntoma de ‘orejas de conejo’, el cual consiste en el crecimiento vertical de nuevos brotes con entrenudos comprimidos (^{Tolba y Soliman, 2015}).

Figura 4 Sintomatología de HLB. a y b) moteado irregular en las hojas; c) inversión del color; y d) fruto deforme con engrosamiento del pericarpio. 

En frutos, se manifiesta en asimetría y menor tamaño (Figura 4d), engrosamiento del pericarpio, aborto de semillas, tinción amarilla de la región vascular, inversión de color (Figura 4c) y reducción de sólidos solubles y grados Brix, esta última característica demerita la calidad organoléptica, por lo tanto, no es posible su uso en la industria (^{Bové, 2006}). Conviene destacar que la enfermedad en etapas más avanzadas ocasiona una severa defoliación en el árbol, aborto de frutos y finalmente la muerte (^{Wang et al., 2017}).

Métodos de control: actualmente no existe una cura o tratamiento efectivo para el HLB, sin embargo, el manejo preventivo de la enfermedad se realiza a través del combate y erradicación del psílido mediante el control químico y biológico (^{Hernández et al., 2013}). En México, se realizan aplicaciones de insecticidas como: argenomina, azadarictina, imidacloprid, zetacipermetrina, además, el uso de antibióticos como oxitetracilina, ampicilina, estreptomicina, tetraciclina y penicilina (^{Zhang et al., 2014}).

Otra opción de combate a la bacteria son los programas nutricionales a base de zinc, cobre y manganeso (^{Gottwald et al., 2012}), de igual manera, la termoterapia con rango de 40 °C- 42 °C presenta 90% de efectividad (^{Fan et al., 2016}). El control biológico se realiza mediante la liberación de Tamarixia radiata la cual reduce las poblaciones del psílido Diaphorina citri. Por último, es indispensable el uso de material vegetal certificado tolerante a HLB (^{Mora-Aguilera et al., 2016}).

Actualmente, ‘Lise’ una variedad de limón mexicano desarrollado en el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP) de Tecomán, Colima ofrece mayor resistencia al ataque de HLB. También, puede cultivarse exitosamente en los estados de Michoacán, Oaxaca y Guerrero con un rendimiento promedio de 40 t ha^-1 al año (^{SADER, 2018}).

Virus de la tristeza de los cítricos (VTC)

Importancia económica: es una de las enfermedades virales en cítricos de mayor importancia económica en el mundo. En la década de los 30’s, el VTC provocó la muerte de más de 50 millones de árboles en una epidemia que se extendió en Brasil y Argentina. De manera similar, California, Florida, España, Sudáfrica, entre otros países, presentan la muerte de millones de árboles de naranja y mandarina injertados sobre naranjo agrio, así como de limón mexicano (^{Agustí, 2010}).

En México, la presencia del patógeno VTC y el vector (Toxoptera citricida) fueron identificados, en 20 y 10 estados productores de cítricos (^{Villegas y Mora, 2011}). En Tamaulipas, se registraron 150 árboles que dieron positivo al virus; asimismo, 80% de las plantaciones de cítricos en el país tienen como portainjerto el naranjo agrio (Citrus aurantium), patrón altamente susceptible al VTC, por lo tanto, los riesgos de pérdida son muy elevados (^{Ruíz-García et al., 2009}).

Etiología y epidemiología: el virión es filamentoso y flexible, tiene un tamaño de 20 kilobases de genoma de ssRNA (ingle-stranded RNA), presenta una forma helicoidal con un paso de hélice primario en un rango de 3.4-3.8 nm, cada uno de ellos cuenta con 10 subunidades de proteína que muestran un orificio central 3-4 nm, el diámetro de este fitopatógeno comprende los 12 nm y su rango de longitud abarca de los 650 nm hasta más de 2 000 nm.

Por otra parte, sus cubiertas están formadas en su mayoría por componentes proteicos. Asimismo, la proteína de la capa principal (CP, codifica el gen p25) y representa 95% del virus y la proteína de la cubierta menor (CPm, codifica el gen p27) contribuye con el resto del virus. El virus se dispersa por medio del material vegetal y áfidos, como el pulgón café (Toxoptera citricida) que se desarrolla en temperaturas cercanas a los 25 °C (^{Lomelí-Flores et al., 2013}). Una vez presente el patógeno disminuye el crecimiento de la planta y en consecuencia disminuyen los rendimientos.

Sintomatología: la enfermedad se manifiesta con clorosis en las hojas y una leve picadura de tallo, posteriormente, 50% del árbol presenta defoliación y la picadura del tallo es más notoria y cubre una mayor área, las hojas muestran halos amarillos por ambos lados, los frutos son de menor tamaño y de color verde pálido; por lo tanto, la producción de cítricos es muy poca o nula y el árbol muere.

Métodos de control: el control químico consiste en la aplicación de malatión (1 000 g L^-1), naled (900 g L^-1), diazinón (400 g kg^-1) y dimetoato (400 g L^-1) contra los vectores Toxoptera citricida, Aphis gossypii, Aphis citrícola y Toxoptera aurantii (^{Abubaker et al., 2017}). Por el peligro que representan estos vectores, en México se implementó desde 2014 una campaña de monitoreo y detección a través de la norma NOM-031-FITO2000 (^{SENASICA, 2014}). Además, el control biológico; a través, de la liberación en campo de especies como Cycloneda sanguinea (L.) y Harmonia axyridis, representan una alternativa viable para combatir los vectores del VTC (^{Reyes-Rosas et al., 2013}).

Más aún, aplicaciones de extracto etanólico de Tephrosia vogelii al 20% han mostrado efectividad en combatir la población de Toxoptera citricida (^{Rahman et al., 2016}). Mientras que el uso de patrones resistentes a VTC, por ejemplo: FA5, F418, Citrus volkameriana, Citrumelo CPB 4475, naranjo dulce, mandarina común y Cleopatra, plantas y yemas para injerto certificadas libres del virus son alternativas eficientes (^{Agustí, 2010}).

Conclusiones

México es uno de los principales productores de cítricos a nivel mundial, no obstante, la presencia de enfermedades tiene un fuerte impacto agronómico y económico, con pérdidas de 10% a 80%. Los principales patógenos en el país son: Phytophthora spp., Mycosphaerella citri, Lasiodiplodia theobromae, Candidatus Liberibacter spp. y Virus de la tristeza de los cítricos.

Sin embargo, los distintos métodos de control son insuficientes en los cítricos, si no se cuenta con un manejo integrado de plagas. Por lo cual, enfermedades tales como el HLB y el VTC representan a futuro una grave problemática en México, puesto que, se ha visto en otros países los graves daños que ocasionan, tanto económicamente, como en el cultivo. En otras palabras, más de 80% de la superficie del territorio nacional destinado a los cítricos corre el riesgo de disminuir su producción y reducir el número de plantas sanas.

Es necesario contar con un manejo integrado de plagas que permita al productor la toma correcta de decisiones para monitorear, prevenir, controlar o erradicar los distintos fitopatógenos y sus vectores sin que estos representen daños y pérdidas económicas considerables.